Antipredátorské strategie kukel: jak se vyhnout predaci v nepohyblivém životním stadiu?

Úvod

„Svůj čas jsem strávil zkoumáním hmyzu. Na začátku jsem začal s bource morušového v mém rodném Frankfurtu. Uvědomil jsem si, že z jiných housenek vznikají krásní motýli nebo můry a že to samé dělají i bource morušového. To mě vedlo k tomu, že jsem začal sbírat všechny housenky, které jsem našel, abych zjistil, jak se mění“. To je citace z předmluvy Marie Sibylly Merian v její knize „Metamorphosis insectorum Surinamensium“ vydané v roce 1705 . Myšlenku úplné metamorfózy rozvinul Aristoteles o 2000 let dříve , ale Merianová byla první entomoložkou, která podrobně popsala metamorfózu hmyzu včetně kuklení, což z ní činí jednoho z nejvýznamnějších přispěvatelů do oboru entomologie. Je zajímavé, že více než 300 let po Merianových zásadních pozorováních o metamorfóze hmyzu a objevu kukel je toto životní stadium spolu se stádiem vajíčka , o kterém stále nevíme téměř nic ve srovnání s dospělými a larválními stádii hmyzu.

Merianovi motýli spolu s ostatním holometabolním hmyzem mají morfologicky odlišná nedospělá životní stadia, larvu a kuklu, která musí prožít, aby dosáhli konečného reprodukčního stádia dospělce. Předpokládá se, že holometabolní hmyz se vyvinul z hemimetabolního hmyzu, který má pouze dvě životní stadia: nymfu a dospělce . Předchůdci nepohyblivých „kompaktních“ kukel byli nejspíše pohyblivé kukly připomínající nymfy, podobné kuklám například užovek . Zranitelnost vůči přirozeným nepřátelům v každém z těchto životních stadií vedla k evoluci rozsáhlé rozmanitosti adaptací chránících jedince před různými typy predátorů a parazitoidů . Tyto adaptace se mohou v jednotlivých životních stadiích dramaticky lišit v závislosti na způsobu života jedince (např. přisedlá versus pohyblivá životní stadia), reprodukčním stadiu (larvální stadium versus stadium dospělce) a ontogenetických změnách ve využívání zdrojů .

Tradičně se evoluce obranných mechanismů proti predátorům posuzuje v měřítku jednoho životního stadia se zaměřením např. na larvální instary nebo stadia dospělců . Výzkum se tradičně mnohem méně zaměřuje na antipredační strategie stádií vajíček nebo kukel. I když se však selektivní prostředí může mezi jednotlivými životními stadii dramaticky měnit, fitness jedince (např. reprodukční úspěch a schopnost přežít do daného reprodukčního stadia a po něm) je součtem podmínek, které zažil během předchozích životních stadií . K předpovědi toho, jak různé podmínky formují individuální fitness nebo populační dynamiku hmyzu, proto nestačí znát faktory, které přispívají k přežití v larválním stadiu nebo které ovlivňují reprodukční úspěch v dospělosti. Potřebujeme také pochopit, co se děje mezi těmito dvěma stádii: jakou obranu proti predátorům mají jedinci během kukelního stádia, jak ji ovlivňují podmínky zažité během předchozích životních stádií nebo jak chování během larválního stádia ovlivňuje riziko predace v kukelním stádiu. Tento druh informací nám pomáhá pochopit evoluci obranných znaků obecně, ale může mít také aplikační význam při předvídání faktorů, které formují populační dynamiku u potenciálních škůdců nebo u druhů ohrožených vyhynutím. V současné době máme překvapivě málo údajů zabývajících se těmito otázkami a behaviorální a evoluční výzkum na toto téma je vzácný.

Na tomto místě nejprve provedeme přehled literatury o predaci kukelního stadia, abychom zjistili, co napadá hmyzí kukly, jak vysoké je pro ně riziko predace a jaké různé typy obranných mechanismů proti predátorům se vyvinuly pro hmyzí kukly v důsledku selekce predátory. Uznáváme, že parazitismus je také důležitým zdrojem mortality ve stadiu kukly, a je pravděpodobné, že mnoho obranných mechanismů proti predátorům (např. obranné toxiny, maskování, ochrana získaná od jiných druhů) může mít dvojí funkci jak proti predátorům, tak proti parazitoidům . Proto budeme v relevantních případech brát v úvahu parazitismus. V našem přehledu se však zaměříme především na obranné strategie proti predátorům. Nakonec probereme mezery v našich znalostech a nastíníme některé slibné směry, kterými by se měl výzkum v budoucnu ubírat.

Riziko predace je často vysoké během kukelního stadia

Riziku predace během kukelního stadia byla věnována největší pozornost u druhů, které mají určitou ekonomickou hodnotu, jako je mnoho lesních škůdců. Díky dynamice výskytu mohou kukly lesního škodlivého hmyzu během populačních špiček s vysokou hustotou tvořit vydatný zdroj potravy pro drobné savce, jako jsou hraboši, myši a norníci, spolu s bezobratlými predátory, jako jsou zemní brouci, mravenci a ušáci . Například u můry cikánské (Lymantria dispar) se předpokládá, že predátoři z řad drobných savců, jako je myš bělobřichá v Severní Americe, predátoři z řad bezobratlých, jako jsou zemní brouci čeledi Carabidae, a mravenci patří mezi nejdůležitější predátory ve stadiu kukly . Podobně u kukel zimních můr (Operophtera brumata) a podzimních můr (Epirrita autumnata), které žijí na zemi, byli v Evropě za významné zdroje mortality považováni krtci, myši, hraboši a štíři spolu s bezobratlými predátory (larvy brouků čeledí Carabidae, Elateridae a Saphylinidae, kteří se živí kuklami v půdě) . Bylo zjištěno, že kuklami se živí také ptáci, ale v závislosti na druhu hmyzu se jejich význam pohybuje od středního po vysoký .

Generalističtí predátoři kukel hmyzu mohou mít významný vliv na mnoho populací hmyzu, například na stabilizaci populačních cyklů . Na základě míry úmrtnosti uváděné v literatuře může být velikost rizika predace ve stadiu kukly překvapivě vysoká: odhady ze studií s cikánkami uvádějí míru predace až 90-100 % . Studie o zimních a podzimních můrách uvádějí míru predace kukel v rozmezí 20 až 72 % . U pilatky borové Neodiprion sertifer způsobili drobní savci 70% mortalitu na zemi a predace ptáky 70-85% mortalitu . U dalšího druhu lesních škůdců, housenek borového chodbičkáře (Thaumetopea pityocampa), může predace dudky (Upupa epops) způsobit až 68,3-74,1% mortalitu ve stadiu kukly . Mnohem méně informací z hlediska rizika predace kukel existuje pro druhy, které nemají cyklickou populační dynamiku a ekonomickou hodnotu. U dvou druhů můr z čeledi Limacodidae (housenky slimáků) vedla predace kukel ke střední úmrtnosti v rozmezí 22-29 % v závislosti na druhu můry .

Na základě těchto odhadů se riziko predace může značně lišit od mírného po velmi vysoké, takže přežití kukelního stadia je pravděpodobně kritickým krokem pro většinu druhů hmyzu. Z evolučního hlediska by tedy síla selekce mechanismů zvyšujících přežití v tomto stadiu měla být mimořádně silná. Je však důležité poznamenat, že tyto odhady rizika úmrtnosti jsou druhově specifické a možná do určité míry nadhodnocují riziko predace. Například způsob „přirozeného“ umístění kukel na pokusných plochách se mezi studiemi liší, a proto může být riziko predace někdy nadhodnoceno.

Druhým společným rysem vyplývajícím z literatury je, že predátoři, kteří se živí hmyzími kuklami, jsou velmi různorodí, včetně vizuálních i nevizuálních predátorů, přičemž snad důraz je kladen na ty druhé . Tím se liší od larválního stadia, kde jsou vizuální predátoři, jako jsou hmyzožraví ptáci, často považováni za nejdůležitější skupinu predátorů . Fyzikální a chemické antipredační strategie hrají důležitou roli v obraně proti nevizuálním predátorům, a proto lze předpokládat, že jsou selektovány v kuklovém stadiu .

Vyhýbání se detekci vizuálními predátory

Nejčastější strategií, jak se vyhnout útoku, je prostřednictvím kryptického zbarvení, které ztěžuje predátorovi odhalení kořisti (např. kamufláž). To platí i pro kukly hmyzu . Kryptické zbarvení kukly je adaptivní, protože zvyšuje přežití proti vizuálně lovícím predátorům, když barva odpovídá vizuálnímu pozadí (obr. 1). U některých taxonomických skupin variabilita vizuálního pozadí zvýhodnila environmentálně plastickou variabilitu zbarvení kukel, jako je barevný polyfenismus. Polyfenismus v kryptickém zbarvení kukel se vyvinul nezávisle přinejmenším u čeledí Papilionidae, Pierinae, Satyrinae a Nymphalinae . V mnoha z těchto případů existují dva typy kukel, kdy jedna forma je zelenožlutá a druhá hnědočerná.

Ukázalo se, že barevná variabilita kukel je především environmentálně plastickým znakem, i když individuální citlivost na environmentální podněty vyvolávající změnu zbarvení kukel se může lišit i geneticky . Například hmatové signály, jako je drsnost pozadí, mohou u Papilio xuthus ovlivnit, zda se kukly vyvinou zelené (hladký povrch) nebo hnědé (drsná textura) . Kromě textury substrátu bylo prokázáno, že barvu kukel ovlivňuje několik podmínek prostředí (přehled v ), jako je barva pozadí, relativní vlhkost , délka fotoperiody, teplota, vlnová délka světla a kvalita potravy . Polyfenismus zbarvení kukel může být také ovlivněn vývojovou cestou jedince. U bivoltinních nebo multivoltinních druhů, jejichž délka kukelního stadia se značně liší v závislosti na tom, zda jedinec přezimuje v kukelní diapauze (kukelní stadium trvá několik měsíců) nebo se vyvíjí přímo (kukelní stadium trvá pouze týden nebo dva), má hormonální stav kukly silný vliv na její zbarvení. Například přímo se vyvíjející letní kukly mají větší sklon k zelenému zbarvení, zatímco přezimující kukly mají větší sklon k hnědému zbarvení . Často může zbarvení kukel ovlivňovat několik výše uvedených faktorů současně .

Zajímavé je, že adaptivní funkce kryptického zbarvení kukel může souviset i s životními znaky v dospělých a larválních stadiích . U skvrnitého lesního motýla Pararge aegeria jsou jedinci vylučující se ze zeleně zbarvených kukel v dospělosti větší a mají větší hmotnost hrudníku, což má význam pro letové chování, ve srovnání s jedinci vylučujícími se z hnědých kukel. To naznačuje, že existuje kompromis mezi ochranou před predátory ve stádiu kukly a v dospělosti, přičemž se zachovává variabilita znaků jak kukly, tak dospělce .

Riziko útoku se také může snížit, pokud organismy oklamou vizuální predátory tím, že napodobí něco pro potenciálního predátora nezajímavého, například klacíky nebo ptačí trus . Maškaráda je poměrně běžným obranným mechanismem v larválním stadiu u mnoha skupin hmyzu, ale někdy se vyvinula i ve stadiu kukly (obr. 1). Například larvy listonohů rodu Neochlamisus si staví „fekální pouzdro“, pod kterým se ukrývají během larválního a kukelního stadia. Kromě výkalů přidávají na povrch pouzdra také trichomy z hostitelské rostliny a blíže ke kuklení budují pod vnější vrstvou výkalů komůrku vyplněnou trichomy. Díky těmto strukturám se výrazně zlepšuje přežití proti bezobratlým predátorům. Tato fekální pouzdra pokrytá rostlinnými trichomy by mohla napomáhat maskování kukel na rostlinách. Pouzdra s trichomy mohou také poskytovat fyzickou ochranu proti predátorům, protože například pájkaři nebyli schopni proniknout ústními částmi do pouzdra . Výkaly a rostlinné trichomy mohou rovněž obsahovat odstrašující sloučeniny, a mají tedy další funkci sekundární chemické obrany. Pytlíkovití (Psychidae) si staví pouzdra, která je chrání během larválních a kukelních stadií . Tato pouzdra často obsahují materiál z jejich prostředí (písek, větvičky, kameny), který je potenciálně činí nezajímavými objekty nebo kryptickými pro ptačí a hmyzí predátory.

Kromě morfologických a fyzických znaků má hmyz různé typy behaviorálních adaptací, které snižují jeho zjistitelnost pro predátory a parazity během kukelního stadia. Například mnoho druhů se při kuklení zahrabává do země, což jim poskytuje útočiště před predátory lovícími nad zemí, jako jsou ptáci . Než jedinci vstoupí do předkuklíčkového stadia a začnou spřádat kokon, často se rozptýlí od své larvální hostitelské rostliny nebo zdroje potravy . Pobyt v blízkosti hostitelské rostliny může zvýšit riziko odhalení přirozenými nepřáteli, kteří často používají hostitelskou rostlinu jako vodítko k nalezení své potenciální kořisti . Tato přizpůsobení chování před vstupem do stadia kukly se mohou lišit i v rámci druhu v závislosti na životní strategii jedince. Například většina larev motýlů (Lepidoptera) má před kuklením fázi putování, kdy se larvy vzdalují od hostitelské rostliny a hledají vhodný substrát pro kuklení . U motýla vlaštovky obecné, Papilio machaon, je tato fáze putování delší u přezimující generace, která má delší fázi kuklení, ve srovnání s larvami, které jsou v přímém vývoji (nepřezimující larvy), které mají fázi kuklení pouze jeden až dva týdny. Vzhledem ke zvýšené mobilitě a přesunutým vzdálenostem je fáze putování pro larvu riziková, což může naznačovat, že jedinci vymění riziko predace spojené s hostitelem za menší putování, když je fáze kuklení kratší .

Vyhýbání se detekci neviditelnými predátory

Individuální jedinci nemusí vždy napodobovat vizuální složky ve svém prostředí. Naopak, pokud jsou nejdůležitější predátoři nevizuální, může být pro kořist účinnější použít chemickou „kamufláž“ . Většina literatury o používání chemických sloučenin při zmatení detekce kořisti predátory pochází od druhů, které žijí v úzkém spojení s mravenci . Například larvy myrmekofilních motýlů Lycaeides argyrognomon mají orgány, které používají k výrobě nektaru pro mravence. Mravenci je na oplátku chrání před různými druhy přirozených nepřátel. Jedinci o tento orgán ve stadiu kukly přicházejí, ale místo toho začínají produkovat kutikulární sloučeniny, které potlačují útoky mravenců a činí kukly méně náchylné k mravenčí predaci . Tímto způsobem se motýli L. argyrognomon mohou kuklit v mraveništích, kde jsou chráněni před přirozenými nepřáteli. Vzhledem k tomu, že neviditelní predátoři jsou ve stadiu kukly importovanou skupinou predátorů, mohl by být tento druh taktiky spoléhající se na chemickou komunikaci při ochraně před predátory běžnější, než se dosud předpokládalo.

Vysoké náklady na detekovatelnost jako omezení pro evoluci výstražného zbarvení ve stadiu kukly?“

Opačnou strategií, jak se skrýt před smysly predátorů, je aposematismus. Aposematičtí jedinci mohou predátorům inzerovat svou nevýhodnost jako kořisti (např. toxicitu) pomocí nápadných signálů (tj. aposematismu), které mohou zahrnovat barvy, zvuky nebo pachy. Predátoři se naučí spojovat si tento signál s neprospěšností kořisti a při dalších setkáních se vyhnou útoku na jedince s podobným vzhledem . Zajímavé je, že aposematická obranná strategie se zdá být vzácná ve stádiu kukly (obrázek 1). Například u motýlů vlaštovkovitých (čeleď Papilionidae) mají všechny druhy krypticky zbarvené kuklové stadium, přestože jejich larvální a adultní obranné strategie se liší od kryptických a maskovacích až po aposematické .

Evoluce aposematických obranných strategií může být v kuklovém stadiu omezena díky některým fyziologickým nebo vývojovým charakteristikám. Přinejmenším vývojová omezení jsou však nepravděpodobná; studie zbarvení kukel druhů rodu Papilio ukázaly, že hnědé nebo zelené zbarvení kukel je založeno na směsi jasně zbarvených pigmentů (červená, žlutá, černá, modrá) , což vylučuje možnost, že by nedostatek jasných pigmentů omezoval vývoj barevných kukel. Nicméně sladění pozadí ve stadiu kukly v kombinaci s chemickou obranou může být zvýhodněno za podmínek, kdy je riziko odhalitelnosti nápadně zbarvené aposematické kořisti vysoké. Endler & Mappes ve svém matematickém modelu ukázal, že nízká nápadnost se může vyvinout u chemicky bráněné kořisti, pokud existují rozdíly v kognitivní a percepční kapacitě predátorů nebo v jejich citlivosti na sekundární obranu kořisti. To zvyšuje náklady na odhalitelnost kořisti a upřednostňuje nižší nápadnost. To by mohlo platit i pro kukly hmyzu, které jsou po dlouhou dobu zranitelné různorodým společenstvím predátorů, které obsahuje jak vizuální, tak i nevizuální predátory. Kromě toho může nápadný vzhled také vybízet k útokům specializovaných parazitoidů, kteří se vyvinuli tak, aby tolerovali obranné toxiny kukelního stadia, nebo z nich dokonce těžili .

Kryptické zbarvení nebo maškaráda mohou také zaručit nejvyšší přežití během nepohyblivého životního stadia : aposematismus může být zvýhodněn, pokud usnadňuje mobilitu organismů mezi různými vizuálními prostředími a pozadími . Je tomu tak proto, že jedinci s kamufláží jsou vždy závislí na svém vizuálním pozadí, které je skryje před zraky predátorů, ale aposematismus by měl fungovat bez ohledu na pozadí. To umožňuje aposematickým jedincům efektivněji získávat zdroje. Například u druhu Acronicta alni se pohyblivost larev zvyšuje směrem k pozdějším instarům, kdy larvy rostou a potřebují se více pohybovat, aby se uživily . Tato dvojí výhoda z hlediska vyhýbání se predátorům a získávání zdrojů může být jedním z faktorů, které vysvětlují, proč mnoho larev motýlů (Lepidoptera) mění strategii z krypse nebo maskování na aposematismus, když se zvětší, nebo proč nepohyblivé kukly spoléhají na kryptické zbarvení .

Chemická obrana

Chemická obrana je jedním z nejrozšířenějších obranných mechanismů proti predátorům . Mezi hmyzem mohou být chemickou obranou obranné sekrety, které jsou aktivně uvolňovány v přítomnosti predátora, čímž se snižuje pravděpodobnost, že predátor musí kořist ochutnat (a případně zabít) dříve, než ji shledá nechutnou. Chemické obranné látky mohou být také uloženy v částech těla, například v křídlech u mnoha toxických motýlů . V obou těchto případech je účinnost chemické obrany založena na společných nákladech na výchovu predátorů, kdy se predátoři naučí vyhýbat chemicky bráněné kořisti sdílející podobný vzhled . Pokud druhy kořisti nabízejí nápadné signály (aposematismus) spojené s chemickou obranou, stává se tato míra učení se vyhýbání ještě účinnější .

V současné době se výzkum zaměřuje na chemickou obranu v larválním a dospělém stadiu a mnohem méně je známo o úloze chemické obrany při ochraně před predátory ve stadiu kukly. U druhů, jejichž larvy a dospělci obsahují obranné sloučeniny, jsou kukelní stadia také často chemicky bráněna . Například larvy i kukly berušek rodu Delphastus catalinae mají drobné sekreční chloupky, které produkují obranné sekrety odrazující jejich predátory . Eklózní tekutina u kukel může být také hořká a hrát roli v chemické obraně (J. M. 2017, osobní pozorování), i když její funkce v chemické obraně nebyla testována.

Protože se selektivní prostředí a životní styl pravděpodobně mění během larválních, kukelních a dospělých stadií, můžeme očekávat kvalitativní a kvantitativní změny v obranné chemii během vývoje . U listonohů (Oreina gloriosa) obsahují jedinci obranné sloučeniny (kardenolidy) během všech životních stadií . Složení chemického koktejlu se však mění od larválního do kukelního a od kukelního do dospělého stadia. Autoři se domnívají, že tyto rozdíly lze částečně vysvětlit změnami životního stylu a příslušných struktur společenstev predátorů a parazitů. Experimentální studium této hypotézy by nabízelo slibnou cestu k ověření toho, jak změny ve struktuře společenstva predátorů formují a udržují rozmanitost chemické ochrany .

Kvalita a množství obranných sloučenin v kukelním stadiu může také záviset na vývojovém prostředí během larválního stadia. Například larvy Junonia coenia (Nymphalidae) sekvestrují iridoidní glykosidy ze své hostitelské rostliny (Plantago lanceolata) . Bylo prokázáno, že tyto sloučeniny působí odstrašujícím způsobem proti různým druhům bezobratlých predátorů, jako jsou mravenci . Bylo prokázáno, že jak genotyp hostitelské rostliny, tak typ přítomného predátora ovlivňují kvalitu a množství obranných chemických látek ve stadiu kukly . Obsah katalpolu byl ve stadiu kukly vyšší u jedinců, kteří rostli v přítomnosti smrdutých brouků, ve srovnání s jedinci, kteří byli vystaveni predaci vosičkami. Jedinci J. coenia tedy mohou měnit svou chemickou ochranu v kuklovém stadiu tak, aby odpovídala riziku predace ze strany nejdůležitějších druhů predátorů (obrana specifická pro cíl; viz také ).

Někdy může vlastnictví obranných sloučenin v kuklovém stadiu zvýšit riziko predace ze strany konspecifických druhů. Pyrrolizidinové alkaloidy jsou sloučeniny rostlinného původu, které jsou široce využívány v chemické obraně a komunikaci, zejména u druhů rodu Arctiid . Larvy Utetheisa ornatrix získávají pyrrolizidinové alkaloidy (PA) ze svých hostitelských rostlin Crotalaria spp. a alkaloidy si uchovávají během životních stadií a metamorfózy. Tyto sloučeniny se vyskytují i ve stadiu kukly a poskytují potenciální ochranu proti přirozeným nepřátelům. Stejné sloučeniny však mohou způsobit, že kukelní stadium je zranitelné vůči kanibalismu. Před zakuklením mají larvy tendenci putovat dále od hostitelské rostliny, protože larvy U. ornatrix kanibalizují kukly s vysokým obsahem PA, aby pro sebe získaly PA . Kromě ochrany před predátory, jako jsou pavouci nebo ptáci, hrají PA u U. ornatrix důležitou roli v pohlavním výběru, což nabízí jedno z vysvětlení kanibalistického chování v larválním stadiu .

Fyzická a behaviorální obrana

Kukly mohou také poskytovat fyzickou obranu před potenciálními predátory (obr. 2). Bylo prokázáno, že chlupy a ostny jsou obzvláště účinnými obrannými mechanismy proti bezobratlým predátorům v larválním stadiu a mohou hrát potenciálně důležitou roli v obraně kukel. Například housenky borovice lesní jsou pokryty žahavými chloupky, které mohou u člověka vyvolat silné alergické reakce. Je tedy možné, že jsou nevýnosné i pro jiné predátory. Kromě toho jejich kokony obsahují exuvie z posledního larválního líhnutí, na nichž jsou do stěn kokonu zapleteny kopřivkové chloupky . Larvy motýlů rodu Gonometa, např. afrického divokého hedvábníka (Gonometa postica), mají žahavé chloupky, které se vplétají do stěn kukelního kokonu . Stěny kokonu mohou být také opatřeny dalšími strukturami, které snižují pravděpodobnost jejich rozbití při napadení: Veldtman et al. naznačují, že u G. postica jsou kokony na pozadí nápadné. Trpí také mnohem menším rizikem predace ptáky (2 %) ve srovnání s Gonometa rufobrunnea (50 %), jejíž kokony jsou jinak podobné, ale pro lidské oko vypadají kryptičtěji . Spíše než aposematickou obranu autoři předpokládají, že nižší riziko predace u G. postica je pravděpodobně způsobeno rozdílem ve struktuře kokonu. Kromě rozdílů v barvě kokonu jsou kokony Gonometa postica pokryty malými krystalky vápníku, které znesnadňují jeho rozbití. Funkce a původ těchto různých typů fyzických ochranných mechanismů při obraně proti predátorům ve stadiu kukly však nebyly experimentálně ověřeny. Larvy se například mohou potřebovat zbavit chloupků před úspěšným zakuklením. Začlenění chloupků do stěn kokonu tedy může být fyziologickou nutností, která nabízí další výhody při obraně proti predátorům nebo parazitoidům.

Mnoho holometabolního hmyzu před metamorfózou spřádá kokon. Hedvábný kokon je může chránit před predátory a parazitoidy, ale také chránit před vyschnutím nebo mikroparazity . Předpokládá se, že hedvábí, které je hlavní složkou kokonů Lepidopter, hraje také obrannou roli pro kukly. Ačkoli je většina hedvábí tvořena bílkovinami, které společně udržují strukturální vlastnosti hedvábí, v hedvábí různých druhů je přítomna řada dalších bílkovin . Předpokládá se, že mezi tyto alternativní role patří přispívání k nechutnosti kokonů a obrana jejich obsahu proti mikrobům . Většina studií o těchto nestrukturálních proteinech se zaměřila na hedvábí můry Bombyx mori, nicméně bylo prokázáno, že složky hedvábí můr z různých čeledí jsou si navzájem velmi podobné . Hedvábí kokonů bource morušového obsahuje inhibitory proteáz, které by mohly působit proti řadě proteáz odvozených od bakterií a hub. Kaur et al. však tvrdí, že mnoho údajných antibiotických vlastností hedvábí bylo způsobeno pokusy s použitím kontaminovaného hedvábí. Tyto kontaminanty pocházely z procesů rozkladu složek hedvábí před pokusy, při nichž byly použity. Míra, do jaké hedvábí kokonů brání kukly před bakteriálními nebo houbovými infekcemi nebo je činí pro predátory nepoživatelnými, tedy není zdaleka jasná a vyžaduje další experimentální studie.

Kukly mohou také vykazovat obranné pohyby, které mohou mít potenciálně deimatickou funkci proti predátorům nebo, mohou fyzicky ztížit útoky predátorů a parazitoidů . Například kukly druhů Tenebrio molitor a Zophobas atratus otáčejí břišními segmenty v reakci na taktilní stimulaci a bylo prokázáno, že toto chování snižuje riziko kanibalismu larev stejných druhů . Kukly drobné želvušky (Aglais urticae) se začnou velmi intenzivně kroutit, když se na ně parazitoid pokusí přistát, což často zabrání parazitoidovi, aby do kukly nakladl vajíčko . Ve stejné práci Cole uvádí vyšší úspěšnost kladení vajíček parazitoidů u druhů Ledidoptera P. aegeria a Pieris brassicae, jejichž kukly nejsou schopny se kroutit tak intenzivně jako kukly A. urticae.

Intrraspecifické interakce a přežívání během kukelního stadia

Riziko predace je často uváděno jako hlavní selekční síla upřednostňující socialitu , včetně kooperativní ochrany potomstva během kukelního stadia. U mnoha druhů sociálně se chovajícího hmyzu, jako jsou eusociální blanokřídlí, se vyvinuly různé typy kooperativních strategií rozmnožování, kdy dospělci pečují o nedospělá stádia, včetně kukel, a brání je před různými typy přirozených nepřátel . U eusociálních druhů, jako jsou mravenci, však také platí, že kukly nejsou v bezpečí před predátory: například asijští medvídci černí se častěji živí mravenčími hnízdy, která mají dostatek kukel (ale viz ).

U některých druhů mohou jedinci v kuklovém stadiu vytvářet agregace, které snižují riziko mortality. Tyto agregace mohou být pasivní: například díky vlastnostem v krajině (pokud jsou vhodná stanoviště pro kuklení rozptýlena), které vedou ke shlukování jedinců. Agregace mohou být také aktivní, pokud jedinci aktivně udržují vzájemný kontakt. Agregace ve stadiu kuklení (nebo v jakémkoli jiném životním stadiu) může fungovat třemi způsoby: zaprvé minimalizuje setkání s náhodnými vyhledávacími predátory, ale může zvýšit zranitelnost například vůči vizuálním predátorům, kteří jsou dobří v detekci skupin kořisti . Za druhé oslabuje účinek predátora po setkání s ním (bezpečnost v počtu díky nasycení predátora a době manipulace) . Například u trichoptera žijícího v potoce, Rhyacophila vao , byly agregace kukel nevýhodné z hlediska rizika setkání s predátory. Seskupování však bylo výhodné z hlediska rozmělnění rizika predace. Při společném hodnocení (efekt zmírnění útoku ) přinášelo seskupení ve stadiu kukly vyšší čistý přínos proti riziku predace .

Třetím způsobem, jak může agregace snížit riziko predace, je posílení schopnosti predátorů vyhnout se kořisti, pokud je pro ně nevýhodná . Bylo prokázáno, že predátoři se učí vyhýbat chemicky chráněným kryptickým (nepohyblivým) umělým i skutečným kořistem účinněji, pokud jsou tyto kořisti ve skupinách ve srovnání s kořistí osamocenou . Tento mechanismus nebyl experimentálně testován ve stadiu kukly, ale mohl by hrát důležitou roli u druhů, jejichž kukly disponují chemickou obranou a často se prostorově a časově sdružují. Například u gregarických druhů pilatek borových s chemickou obranou se kukly často shlukují v blízkosti hostitelských stromů, kde se larvy živí gregaricky v aktivně udržovaných skupinách. U pilatek borových rodu Neodiprion , přecházejí jedinci z gregarického chování na solitérní v nekrmivém posledním instaru, kdy se larvy rozptýlí a spřádají kokony na zemi. Přesto se kokony často shlukují v prostoru pod hostitelskými stromy a mohou tvořit atraktivní potravní stanoviště pro savčí predátory, jako jsou kovaříci a hraboši nebo ptáci . Kukly pilatky borové obsahují obranné chemické látky, protože obranné žlázy larev jsou během metamorfózy vyřazeny do kukly . Během stádia před dospělostí se však jedinci aktivně obracejí uvnitř kokonu, pokud je stěna kokonu proražena, a pohybují vyřazenými obrannými žlázovými váčky směrem k potenciálnímu útočníkovi . Zda má tento chemický obranný mechanismus kukly nějaký vliv na chování predátorů, nebylo přímo testováno a jeho úloha by mohla být důležitější při obraně proti makroparazitům .

Ochrana před jinými druhy a přežití v průběhu kukelního stadia

V průběhu kukelního stadia mohou jedinci získat ochranu před predátory jiných druhů . Tyto interakce mohou být různé, od mutualistických (oba partneři z nich mají prospěch) až po parazitické (nákladné pro druhého partnera bez získaných výhod). Někdy může být vztah i komenzalistický: například housenky Platyperpia virginalis (Arctiidae) během kuklení mění hostitelskou rostlinu a stanoviště. Jedinci dávají přednost kuklení v trnitých druzích rostlin, které se nacházejí na jiném stanovišti, a ne v hostitelské rostlině, kterou se živí během larválního stadia. Kromě toho bylo přežívání jedinců během kuklení vyšší v těchto fyzicky bráněných rostlinách. To bylo potvrzeno experimentálně: v rostlinách, kde byly fyzické obranné struktury odstraněny, se přežívání kukel snížilo . Podobně u papilionidae Battus polydamas archidamas mají kukly vyšší pravděpodobnost přežití, pokud se nacházejí na kaktusech ve srovnání s keři, kameny nebo zemí .

Některé druhy mohou dokonce manipulovat s jinými druhy, aby před nimi získaly ochranu . Čeledi motýlů Lycaenidae a Riodinidae jsou známé svými vztahy s mravenci, které se pohybují od mutualistických až po parazitické (přehled v ). Obecně platí, že larvy několika druhů této skupiny získávají od mravenců ochranu před parazity a predátory. Mravenci na oplátku dostávají od larev výživný sekret. Míra závislosti těchto druhů na mravencích se u jednotlivých druhů liší. Některé druhy jsou obligátními myrmekofily, jako například Jalmenus evagoras, které bez mravenců prakticky nejsou schopny přežít. Některé jiné druhy jsou fakultativní myrmekofilové.

Zajímavé je, že nejen larvy, ale i kukly této skupiny motýlů mají vyvinuté mechanismy, jak manipulovat s chováním mravenců. Všechny kukly lýkožroutů vydávají zvuk prostřednictvím stridulace (orgány vydávající zvuk) bez ohledu na to, zda jsou spojeny s mravenci nebo ne . Tyto zvuky kukel lze považovat za deimatickou funkci , neboť tyto zvuky jsou vydávány, když jsou kukly vyrušeny . U některých druhů se však zvuky kukel podílejí na náboru mravenců. Například u kukel J. evagoras může produkce zvuků přilákat mravence a udržet mravenčí stráž. Tyto příklady ukazují, že stadium kukly není „pasivní a neaktivní“ životní fází, ale kukly mohou aktivně komunikovat se svým okolím. Snad nejzajímavější příklad pochází od parazitických motýlů Maculinea rebeli (Lycaenidae). Jejich larvy i kukly vydávají zvuk, který přesně napodobuje zvuk jejich hostitele, mravenčí královny Myrmica schenki . Zvuk vydávaný kuklami je ve skutečnosti přesnější než zvuk vydávaný larvami. Tento zvuk kukel vyvolává podobnou odezvu jako zvuky vydávané královnami, což dává M. rebeli schopnost manipulovat se svým hostitelem a získat ochranu před mravenci.

Závěr a budoucí otázky

Náš přehled literatury ukazuje, že se u hmyzu vyvinula rozsáhlá rozmanitost obranných mechanismů, které zvyšují ochranu před predátory prostřednictvím kukelního stadia. Tyto strategie zahrnují různé typy strategií ochranného zbarvení, obranné toxiny, ochranu získanou od konspecifických druhů a manipulaci s citlivostí hostitelských druhů na specifické chemické nebo zvukové signály za účelem získání jejich ochrany. Kuklové stadium tedy není „neaktivní“ stadium, ale může se chránit před predátory pomocí rozsáhlé rozmanitosti morfologických, chemických a behaviorálních mechanismů. Vzhledem k dostupné literatuře z larválního nebo dospělého stadia je však poznání obranných strategií v kukelním stadiu stále v počátcích. Riziko predace a způsoby ochrany před ní ve stadiu kukly proto zřejmě nabídnou zajímavé a důležité téma pro budoucí výzkum. Určení těchto selekčních tlaků napříč životními stadii je zásadní pro vytvoření realistického pohledu na evoluci životních strategií u druhů se složitým životním cyklem a pro předvídání faktorů, které formují jejich populační dynamiku. Tyto informace mohou dokonce poskytnout náhled na mechanismy, které stojí za dramatickým poklesem hmyzích populací, a mohou být přínosné pro efektivní plánování a řízení ochrany přírody. S ohledem na tyto aspekty jsme nastínili několik potenciálně zajímavých a důležitých cest, kterými by se měl budoucí výzkum ubírat.

(a) Jak variabilita ve složení společenstva predátorů formuje evoluci obrany kořisti v průběhu životního cyklu jedince?

Variabilita ve struktuře společenstva predátorů může být důležitým selekčním činitelem, který formuje evoluci obrany kořisti. V současné době se o těchto účincích uvažuje především v rámci jednotlivých životních stadií (např. larvy nebo dospělce) . Na základě našeho přehledu literatury je však pravděpodobné, že se struktura společenstva predátorů mění i v různých životních stadiích . Jak se utváří funkce a rozmanitost obranných mechanismů mezi jednotlivými životními stadii, včetně stadia kukly, není známo . Například rozdíly ve složení struktury společenstva predátorů a parazitoidů by mohly vysvětlit, proč někdy pozorujeme rozdíly v množství a kvalitě obranných látek v larválních, kukelních a dospělých stadiích. Pro studium těchto neprobádaných aspektů můžeme využít reprezentativní modelové systémy pro kořistní druhy , kde již máme k dispozici hromadící se informace o mnoha faktorech, které formují jednotlivé obranné strategie v různých životních stádiích. Musíme se také zaměřit na relevantní druhy predátorů, protože nedávná studie naznačuje, že chemická obrana může být cíleně specifická , což řeší důležitost výběru správného ohniskového druhu predátora při studiu účinnosti chemické obrany. Díky hromadícím se informacím z empirického výzkumu různých druhů pak můžeme provádět systematické analýzy, abychom vyhodnotili, nakolik spolu obrany v různých životních stádiích souvisejí, nebo zda se vyvíjejí nezávisle.

(b) Funkce chemických obran během kukelního stádia: mohou se nevizuální predátoři naučit vyhýbat se krypticky zbarveným kuklám na základě chemických, taktických nebo zvukových signálů?

Aposematismus se opakovaně vyvinul v larválním a dospělém stádiu, ale velmi zřídka ve stádiu kukly . Obecně se však předpokládá, že obranné sloučeniny se vyskytují i v kukelním stadiu, když se larvální a dospělá stadia chemicky brání. To podporují i empirické údaje u druhů, u nichž byl analyzován obsah obranných chemických látek v kukelním stádiu . Vzhledem k tomu, že nápadné signály by měly zvýšit efektivitu predátorova učení se vyhýbání, je výskyt těchto bráněných druhů kořisti s nízkou intenzitou signálů záhadný ; to platí zejména v případě, že výroba a údržba chemických obranných látek je nákladná a jedinec je již dobře chráněn maskováním . Pokud predátor musí kuklu vždy kousnout, aby ji shledal nechutnou (tj. predátoři se nenaučí vyhýbat se chemicky bráněným kuklám), obranné chemické látky ve stádiu kukly neprospívají jedinci, který po proražení kukelního obalu stejně zahyne. Například Wiklund & Sillén-Tullberg vyslovil domněnku, že kukly mohou být dokonce vrozeně zranitelnější vůči manipulaci ze strany predátorů, protože tvrdá kutikula kukel je ve srovnání s pružnější kutikulou larev a dospělců náchylnější k prasknutí.

Jaké signály by tedy mohli predátoři používat, aby se naučili vyhýbat chemicky bráněným kuklám? Za prvé, nápadnost nemusí být tak důležitá, pokud se bráněná kořist dostatečně odlišuje od chutné kořisti . Za druhé, většina výzkumu zbarvení kukel se zaměřila na nápadnost pro lidské oči. Víme však jen velmi málo o nápadnosti kukel pro predátory s jinými typy zrakových systémů, jako jsou ptáci, kteří vnímají i UV vlnové délky . Některé druhy mají kovově zlaté nebo stříbrně lesklé kukly (obr. 1) . Tento druh lesklého zbarvení může fungovat buď jako varovný signál podobně jako duhové barvy, nebo jako maskování odrážející vizuální prostředí . Za třetí, náš přehled literatury ukazuje, že kukly si vyvinuly mnoho dalších způsobů komunikace, jako jsou pohyby, zvuky a chemické signály. Tyto druhy signálů by mohly fungovat jako účinné varovné signály obranných toxinů , zejména pro neviditelné predátory. V současné době nám chybí experimentální studie, které by testovaly, zda jsou tito nevizuální predátoři schopni naučit se vyhýbat chemicky obranným kuklám na základě dostupných signálů. A konečně je možné, že se obranné sloučeniny vyskytují v kukelním stadiu pouze proto, že musí být přeneseny z larválního stadia do stadia dospělce, aniž by měly v kukelním stadiu nějakou adaptivní funkci. Budoucí výzkum by se mohl pokusit o další experimenty s atrapami kořisti, podobnými těm, které se běžně používají k testování rizika predace během larválního a dospělého stadia . To by nabídlo způsob, jak otestovat, jak jsou různé fenotypové znaky, jako je velikost, zbarvení nebo místo kuklení, pod selekcí predace.

(c) Life-history trade-offs across life stages and how they link with predation risk during pupal stage

Dalším méně prozkoumaným aspektem jsou potenciální life-history trade-offs mezi kukelním a dospělým stadiem . Například pokud alokace účinného maskovacího pigmentu během kukelního stadia obchoduje s velikostí nebo letovou kapacitou během dospělého stadia, selektivní predace během kukelního stadia bude nepřímo formovat fenotypovou variabilitu dospělců. Podobně, pokud predace upřednostňuje buď velkou, nebo malou velikost během stádia kukly , je pravděpodobné, že se projeví i u znaků, jako je velikost u dospělců. Obranné znaky, jako je chemická obrana, mohou být také nákladné na produkci a udržování během larválního stadia a omezovat výkonnost během kuklení a dospělosti. Lindstedt a kol. například zjistili, že pokud jsou náklady na chemickou obranu vysoké, jedinci pilatky borové Diprion pini méně často dosahují kukelního stadia a rostou pomaleji. U larev P. brassicae vyšší příspěvek na chemickou obranu snižoval pravděpodobnost dosažení kukelního stadia a v kukelním stadiu byly menší . A konečně, alokace zdrojů na stavbu ochranného kokonu během kukelního stadia může být také nákladná a omezovat zdroje dostupné během dospělého stadia .

Jak souvisí kukelní znaky se znaky dospělců nebo larev, by mohlo být obzvláště zajímavé testovat u druhů, které jsou v některém životním stadiu polymorfní. Pokud jsou například znaky dospělců a kukel korelovány a riziko predace se podle toho mění v závislosti na životním stadiu, mohla by být selekce během kukelního stadia důležitým faktorem vysvětlujícím variabilitu ve frekvencích morfů dospělců. Studií, které by spojovaly fenotypovou variabilitu kukelních znaků s variabilitou larválních a adultních znaků, je však velmi málo, a proto by byly důležité pro pochopení evoluce životních strategií u hmyzu.

(d) Mají obranné znaky více funkcí v obraně proti více nepřátelům?

Přestože jsme se v tomto přehledu literatury zaměřili především na predaci, chceme se zabývat skutečností, že mnohé z výše uvedených obranných mechanismů mohou být stejně důležité v ochraně proti parazitoidům a patogenům . V současné době se hromadí důkazy, že studium těchto dvou selekčních tlaků současně v „multienemy-framework“ může pomoci pochopit, jak se obranné vlastnosti původně vyvinuly . Například některé obranné sloučeniny mohou mít dvojí funkci a sloužit více účelům v ochraně proti predátorům a parazitům (ale viz ). Je tedy možné, že tytéž obranné sloučeniny, které hrají důležitou roli v ochraně larválního stadia před predátory, mohou hrát důležitější roli v ochraně před houbami a patogeny během kuklení. Pokud se obranné toxiny vyvinuly především proti parazitoidům nebo chorobám, nabídne to další evoluční vysvětlení slabých vizuálních signálů chemicky bráněných kukel. Podobně obranné pohyby během kuklení nebo maskování mohou zvýšit přežití jak proti predátorům, tak proti parazitoidům . Opět je zřejmá potřeba experimentálních studií, kde by bylo možné ověřit význam vizuálních a chemických signálů v ochraně proti parazitoidům a predátorům.

(e) Jak často jedinci mění stanoviště nebo spoléhají na ochranu ze strany jiných druhů během kukelního stadia?

Náš přehled ukazuje, že jedinci mohou měnit stanoviště , hostitelské rostliny nebo dokonce vyvinout parazitické nebo kooperativní interakce s jinými druhy, aby získali prostor bez nepřátel během kukelního stadia. Jak často se kukly při své obraně skutečně spoléhají na ochranu od jiných druhů nebo jak moc jsou hmyzí druhy během svého životního cyklu závislé na více stanovištích, by nabízelo zajímavé téma pro budoucí výzkum. To by vyžadovalo přírodovědná data a behaviorální pozorování v kombinaci s experimentálními manipulacemi a fylogenetickými studiemi . Tyto informace by mohly mít také aplikační význam při plánování ochranných oblastí zaměřených na ochranu určitých druhů: často je úsilí v ochraně přírody alokováno na ochranu oblastí s hojným výskytem larválních hostitelských rostlin. Pokud jsou však druhy hmyzu závislé na jiných druzích, aby přežily stadium kukly, nebo dokonce musí měnit stanoviště, aby se úspěšně zakuklily, je třeba tyto požadavky zohlednit při účinné ochraně přírody.

Dostupnost údajů

Tento článek neobsahuje žádné další údaje.

Příspěvky autorů

C.L. vedl psaní rukopisu. Všichni autoři kriticky přispěli k návrhům a dali konečný souhlas k publikaci.

Konkurenční zájmy

Nedeklarujeme žádné konkurenční zájmy.

Financování

Tato studie byla financována Finskou akademií prostřednictvím Centra excelence pro biologické interakce.

Poznámky pod čarou

Jeden z 13 příspěvků do tematického čísla ‚Evoluce úplné metamorfózy‘.

.