Antipredatorstrategier hos pupper: hvordan man undgår prædation i et immobilt livsstadium?

Introduktion

‘Jeg brugte min tid på at undersøge insekter. I begyndelsen startede jeg med silkeorme i min hjemby Frankfurt. Det gik op for mig, at andre larver producerede smukke sommerfugle eller møl, og at silkeorme gjorde det samme. Det fik mig til at samle alle de larver, jeg kunne finde, for at se, hvordan de ændrede sig”. Dette er et citat fra Maria Sibylla Merians forord i hendes “Metamorphosis insectorum Surinamensium”, der blev udgivet i 1705 . Idéen om den fuldstændige metamorfose blev udviklet af Aristoteles 2000 år tidligere , men Merian var den første entomolog, der beskrev insektmetamorfose i detaljer, herunder forpupning, hvilket gør hende til en af de mest betydningsfulde bidragydere til entomologien. Det er fascinerende, at mere end 300 år efter Merians grundlæggende observationer om insektmetamorfose og opdagelsen af pupper, er dette det livsstadie, sammen med ægstadiet , som vi stadig ved næsten intet om sammenlignet med de voksne og larveagtige stadier hos insekter.

Merians sommerfugle har sammen med de andre holometabolske insekter morfologisk adskilte umodne livsstadier, larve og puppe, som de skal gennemleve for at nå det endelige reproduktive voksenstadie. Man mener, at de holometabolske insekter har udviklet sig fra de hemimetabolske insekter, som kun har to livsstadier: nymfen og den voksne insekt. Forfødte former af immobile “kompakte” pupper var højst sandsynligt mobile nymfe-lignende pupper, der ligner pupper hos f.eks. slangefluer . Sårbarheden over for naturlige fjender i hvert af disse livsstadier har resulteret i udviklingen af en omfattende mangfoldighed af tilpasninger, der beskytter individer mod forskellige typer rovdyr og parasitoider . Disse tilpasninger kan variere dramatisk i hvert livsstadium afhængigt af individets livsstil (f.eks. fastsiddende versus mobile livsstadier), reproduktionsstadium (larvestadie versus voksenstadie) og ontogenetiske skift i ressourceudnyttelse .

Traditionelt betragtes udviklingen af forsvarsmekanismer mod prædatorer på et enkelt livsstadium med fokus på f.eks. larvestadier eller voksenstadier . Forskningen har traditionelt fokuseret meget mindre på antipredatorstrategier i æg- eller puppestadier. Selv om det selektive miljø kan ændre sig dramatisk mellem de enkelte livsstadier, er et individs fitness (f.eks. reproduktionssucces og evne til at overleve indtil og efter et givet reproduktionsstadium) imidlertid summen af de betingelser, det har oplevet i de foregående livsstadier . For at forudsige, hvordan forskellige forhold påvirker den individuelle fitness eller populationsdynamikken hos insekter, er det derfor ikke nok at kende de faktorer, der bidrager til overlevelsen i larvestadiet, eller hvad der påvirker reproduktionssuccesen som voksen. Vi er også nødt til at forstå, hvad der sker mellem disse to stadier: hvilken slags forsvar mod rovdyr individer har i puppestadiet, hvordan det påvirkes af de forhold, de har oplevet i tidligere livsstadier, eller hvordan adfærd i larvestadiet påvirker risikoen for rovdyr i puppestadiet. Denne form for information hjælper os med at forstå udviklingen af forsvarsegenskaber generelt, men kan også have betydning for forudsigelse af faktorer, der former populationsdynamikken hos potentielle skadedyrsarter eller arter, der er i fare for at uddø. På nuværende tidspunkt har vi overraskende få data, der behandler disse spørgsmål, og adfærds- og evolutionær forskning om emnet er sparsom.

Her gennemgår vi først litteraturen om prædation på puppestadiet for at finde ud af, hvad der angriber insektpupper, hvor høj prædationsrisikoen er for dem, og hvilke forskellige typer af forsvarsmekanismer mod prædatorer, der har udviklet sig for insektpupper som følge af udvælgelse ved prædation. Vi erkender, at parasitisme også er en vigtig kilde til dødelighed i puppestadiet, og det er sandsynligt, at mange forsvarsmekanismer mod rovdyr (f.eks. forsvarstoksiner, camouflage, beskyttelse fra andre arter) kan have dobbelt funktion mod både rovdyr og parasitoider . Derfor vil vi tage hensyn til parasitisme, hvor det er relevant. Hovedvægten i vores gennemgang vil dog ligge på forsvarsstrategier mod rovdyr. Endelig diskuterer vi hullerne i vores viden og skitserer nogle lovende retninger for fremtidig forskning.

Predationsrisikoen er ofte høj i puppestadiet

Predationsrisikoen i puppestadiet har fået mest opmærksomhed hos arter, der har en vis økonomisk værdi, som f.eks. mange skovskadedyrsinsekter. På grund af deres udbrudsdynamik kan pupper af skadedyr i skoven udgøre en rigelig fødekilde under populationstoppene med høj tæthed for små pattedyr som f.eks. markmus, mus og spidsmus samt hvirvelløse rovdyr som f.eks. markbiller, myrer og ørentviste . For eksempel er det blevet foreslået, at spindemøl (Lymantria dispar), små pattedyrs rovdyr som f.eks. den hvidfodede mus i Nordamerika, hvirvelløse rovdyr som markbiller Carabidae og myrer er blandt de vigtigste rovdyr i puppestadiet . På samme måde er muldvarpe, mus, muldvarpe og spidsmus samt hvirvelløse rovdyr (larver af Carabidae, Elateridae og Saphylinidae-biller, der lever af pupper i jorden) blevet anset for at være vigtige kilder til dødelighed i Europa . Fugle er også blevet rapporteret om at æde pupper, men afhængig af insektarten varierer deres betydning fra moderat til stor .

Generalistiske rovdyr af insektkokoner kan have stor betydning for mange insektpopulationer, f.eks. ved at stabilisere populationscyklusser . Baseret på de dødelighedsrater, der er rapporteret i litteraturen, kan omfanget af prædationsrisikoen på puppestadiet være overraskende høj: skøn fra undersøgelser med spindemøl rapporterer om prædationsrater på helt op til 90-100 % . Undersøgelser af vintermøl og efterårsmøl rapporterer om prædationsrater i pupperne på mellem 20 og 72 % . Hos Neodiprion sertifer fyrresavsfluer forårsagede små pattedyr 70 % af dødeligheden på jorden, og fugleprædation forårsagede 70-85 % af dødeligheden . Hos en anden skadedyrsart i skoven, fyrretræsprocessionslarver (Thaumetopea pityocampa), kan prædation fra høtyve (Upupa epops) resultere i en dødelighed på op til 68,3-74,1 % i puppestadiet . Der findes langt færre oplysninger om risikoen for prædation i pupperne for de arter, der ikke har en cyklisk populationsdynamik og økonomisk værdi. Hos to mølarter fra familien Limacodidae (sneglelarver) resulterede kokonprædation i en mellemliggende dødelighed, der varierede fra 22 til 29 % afhængigt af mølarten .

Baseret på disse skøn kan prædationsrisikoen variere betydeligt fra moderat til meget høj, hvilket gør, at overlevelse gennem puppestadiet sandsynligvis er et kritisk skridt for de fleste insektarter. Ud fra et evolutionært synspunkt bør styrken af selektionen på mekanismer, der forbedrer overlevelsen på dette stadium, derfor være ekstremt stærk. Det er dog vigtigt at bemærke, at disse skøn over dødelighedsrisikoen er artsspecifikke og måske overvurderer prædationsrisikoen i et vist omfang. F.eks. varierer det fra undersøgelse til undersøgelse, hvor “naturligt” pupperne er placeret på forsøgsarealerne, og derfor kan prædationsrisikoen nogle gange overvurderes.

Det andet fælles træk, der fremgår af litteraturen, er, at de rovdyr, der lever af insektpupper, er meget forskellige, herunder både visuelle og ikke-synlige rovdyr, med måske hovedvægten på sidstnævnte . Dette er anderledes end i larvestadiet, hvor visuelle rovdyr som insektædende fugle ofte anses for at være den vigtigste rovdyrgruppe . Fysiske og kemiske antipredatorstrategier spiller en vigtig rolle i forsvaret mod ikke-visuelle rovdyr og kunne derfor antages at blive udvalgt i puppestadiet .

Undgåelse af opdagelse af visuelle rovdyr

Den mest almindelige strategi til at undgå angreb er via kryptisk farvning, der gør byttet vanskeligt for et rovdyr at opdage (f.eks. camouflage). Dette gælder også for insektpupper . Kryptisk farvelægning af puppen er adaptiv, da den øger overlevelsen mod visuelt jagende rovdyr, når farven passer til den visuelle baggrund (figur 1). I nogle taksonomiske grupper har variationen i den visuelle baggrund fremmet en miljømæssigt plastisk variation i puppernes farvetegning som f.eks. farvepolyphenisme. Polyphenisme i kryptisk pupalfarvning har udviklet sig uafhængigt af hinanden, i hvert fald hos Papilionidae, Pierinae, Satyrinae og Nymphalinae . I mange af disse tilfælde findes der to typer pupper, hvor den ene form er grøn-gul og den anden brun-sort.

Puppernes farvevariation har vist sig hovedsageligt at være et miljømæssigt plastisk træk, selv om den individuelle følsomhed over for miljømæssige signaler, der udløser ændringen i puppernes farve, også kan variere genetisk . For eksempel kan taktile signaler som f.eks. baggrundens ruhed have indflydelse på, om pupperne udvikler sig grønt (glatte overflader) eller brunt (ru teksturer) hos Papilio xuthus . Ud over substratets tekstur har flere miljøforhold vist sig at påvirke puppernes farve (gennemgået i ), f.eks. baggrundsfarve, relativ luftfugtighed , fotoperiodelængde, temperatur, lysets bølgelængde og foderkvalitet . Puppernes farvepolyphenisme kan også påvirkes af individets udviklingsvej. Hos bivoltine eller multivoltine arter, hvis puppestadielængde varierer betydeligt afhængigt af, om individet overvintrer i en puppediapause (puppestadiet tager flere måneder) eller udvikler sig direkte (puppestadiet er kun en uge eller to langt), har puppernes hormonelle tilstand en stærk indvirkning på deres farvetegning. F.eks. har pupper, der udvikler sig direkte om sommeren, større tendens til at blive grønne, mens pupper, der overvintrer, har større tendens til at blive brune . Ofte kan flere af de ovenfor nævnte faktorer påvirke puppens farvning samtidig .

Interessant nok kan den adaptive funktion af den kryptiske puppens farvning også knyttes til livshistoriske træk i voksen- og larvestadier . Hos den plettede skovsommerfugl Pararge aegeria er individer, der kommer ud af de grønfarvede pupper, større som voksne og har en større thoraxmasse, hvilket er relevant for flyveadfærd, i forhold til individer, der kommer ud af de brune pupper. Dette tyder på, at der er en afvejning mellem beskyttelse mod rovdyr i puppestadiet og i de voksne livsstadier, idet der opretholdes variation både i puppe- og voksenegenskaber .

Angrebsrisikoen kan også falde, hvis organismer bedrager visuelle rovdyr ved at efterligne noget uinteressant for det potentielle rovdyr, såsom pinde eller fugleklatter . Maskerade er en relativt almindelig forsvarsmekanisme i larvestadiet i mange insektgrupper, men har undertiden også udviklet sig i puppestadiet (figur 1). F.eks. bygger Neochlamisus-bladbillenes larver en “fæceskasse”, som de gemmer sig under i larve- og puppestadiet. Ud over fæces tilføjer de også trichomer fra deres værtsplante på overfladen af kassen, og tættere på forpupningen bygger de et kammer fyldt med trichomer under det ydre lag af fæces. Overlevelsen over for hvirvelløse rovdyr er betydeligt forbedret på grund af disse strukturer. Disse afføringskasser, der er dækket af planteafledte thrikomer, kan være med til at maskere pupperne på planterne. Kasser med trikomer kan også give fysisk beskyttelse mod rovdyr, da f.eks. loddebiller ikke var i stand til at trænge ind i kassen med deres munddele . Fæces og plantetrichomer kan også indeholde afskrækkende stoffer og har derfor en yderligere funktion som sekundært kemisk forsvar. Sækkeormsmøl (Psychidae) bygger et hylster, der beskytter dem i larve- og puppestadiet . Disse hylstre indeholder ofte materiale fra deres omgivelser (sand, kviste, sten), som potentielt gør dem uinteressante objekter eller kryptiske for fugle- og insektrovdyr.

Ud over morfologiske og fysiske træk har insekterne forskellige typer adfærdstilpasninger, der mindsker deres opdagelsesmuligheder for rovdyr og parasitter i puppestadiet. For eksempel graver mange arter sig ned i jorden for at forpuppe sig, hvilket giver et tilflugtssted for de rovdyr, der jager over jorden, såsom fugle . Inden individerne går ind i præpupalstadiet og begynder at spinde deres kokon, spredes de ofte fra deres larveværtsplante eller fødekilde . Hvis de opholder sig tæt på værtsplanten, kan de øge risikoen for at blive opdaget af naturlige fjender, som ofte bruger værtsplanten som et fingerpeg til at finde deres potentielle bytte . Disse adfærdstilpasninger inden indtræden i puppestadiet kan også variere inden for arterne afhængigt af individets livshistoriske strategi. F.eks. har de fleste larver af Lepidoptera en vandringsfase før forpupning, hvor larverne bevæger sig væk fra deres værtsplante, mens de søger et egnet substrat til forpupning . Hos den europæiske svalehale-sommerfugl, Papilio machaon, er denne vandringsfase længere i den overvintrende generation, som har et længere forpupningsstadium, sammenlignet med larver, der er under direkte udvikling (ikke-overvintrende larver), som kun har et forpupningsstadium på en til to uger. På grund af den øgede mobilitet og de større afstande, der flyttes, er vandringsfasen risikabel for en larve, og dette kan tyde på, at individer afvejer værtsrelateret prædationsrisiko ved at vandre mindre, når puppestadiet er kortere .

Undgå opdagelse af ikke-synlige prædatorer

Individuer behøver ikke altid at efterligne visuelle komponenter i deres omgivelser. Hvis de vigtigste rovdyr er ikke-visuelle, kan det i stedet være mere effektivt for et bytte at anvende kemisk “camouflage” . Det meste af litteraturen om brugen af kemiske forbindelser til at forvirre rovdyrenes opdagelse af byttedyr stammer fra arter, der lever i et tæt samarbejde med myrer . F.eks. har myrmecophile Lycaeides argyrognomon-sommerfuglelarver organer, som de bruger til at producere nektar til de myrer, der er på besøg. Til gengæld beskytter myrerne dem mod forskellige typer naturlige fjender. Individerne mister dette organ i puppestadiet, men begynder i stedet at producere cuticulære forbindelser, der undertrykker angreb fra myrerne og gør pupperne mindre udsatte for myreprædation . På denne måde kan L. argyrognomon-sommerfuglene forpuppe sig i myreboer, hvor de er beskyttet mod naturlige fjender. Da ikke-synlige rovdyr er en vigtig rovdyrgruppe i puppestadiet, kunne denne form for taktik, der er afhængig af kemisk kommunikation til beskyttelse mod rovdyr, være mere almindelig end hidtil antaget.

Høje detekterbarhedsomkostninger som en begrænsning for evolutionen af advarselsfarvning i puppestadiet?

Den modsatte strategi for at skjule sig for rovdyrenes sanser er aposematisme. Aposematiske individer kan med iøjnefaldende signaler (dvs. aposematik), som kan omfatte farver, lyde eller lugte, gøre rovdyrene opmærksom på deres manglende rentabilitet som bytte (f.eks. giftighed). Rovdyr lærer at forbinde signalet med byttedyrets manglende fortjeneste og undgår at angribe individer med et lignende udseende i fremtidige møder . Det er interessant, at den aposematiske forsvarsstrategi tilsyneladende er sjælden i puppestadiet (figur 1). For eksempel har alle arter af svalehale-sommerfugle (Papilionidae-familien) et kryptisk farvet puppestadium, selv om deres larve- og voksenforsvarsstrategier varierer fra kryptisk og maskerade til aposematik .

Evolutionen af aposematiske forsvarsstrategier kan være begrænset i puppestadiet på grund af visse fysiologiske eller udviklingsmæssige karakteristika. Udviklingsmæssige begrænsninger er dog i det mindste usandsynlige; undersøgelser af Papilio-arternes puppefarvning har vist, at brun eller grøn puppefarvning er baseret på en blanding af farvestrålende pigmenter (rød, gul, sort, blå) , hvilket udelukker muligheden for, at mangel på farvestrålende pigmenter ville begrænse udviklingen af farverige pupper. Imidlertid kan baggrundstilpasning i puppestadiet kombineret med kemiske forsvarsmekanismer være til fordel under forhold, hvor risikoen for detekterbarhed af iøjnefaldende farvede aposematiske byttedyr er høj. I deres matematiske model viste Endler & Mappes, at en lav synlighed kan udvikle sig for et kemisk forsvaret bytte, hvis der er variation i den kognitive og perceptuelle kapacitet blandt rovdyrene eller i deres følsomhed over for byttedyrenes sekundære forsvarsmekanismer. Dette øger omkostningerne ved detektabilitet for et bytte, hvilket fremmer lavere synlighed. Dette kunne også gælde for insektpupper, som i lange perioder er sårbare over for et mangfoldigt rovdyrsamfund, der indeholder både visuelle og ikke-synlige rovdyr. Desuden kan et iøjnefaldende udseende også indbyde til angreb fra specialiserede parasitoider, der har udviklet sig til at tolerere eller endog drage fordel af puppestadiums forsvarstoksiner .

Kryptisk farvning eller maskering kan også garantere den højeste overlevelse i et immobilt livsstadium : aposematik kan favoriseres, hvis det letter organismernes mobilitet mellem forskellige visuelle miljøer og baggrunde . Dette skyldes, at individer med camouflage altid er afhængige af deres visuelle baggrund for at skjule dem for rovdyrets øjne, men aposematism forventes at fungere uafhængigt af baggrunden. Dette gør det muligt for aposematiske individer at tilegne sig ressourcer mere effektivt. F.eks. øges larvernes mobilitet hos Acronicta alni i de senere stadier, når larverne bliver større og skal bevæge sig mere for at finde føde. Denne dobbelte fordel med hensyn til at undgå rovdyr og indsamle ressourcer kan være en af de faktorer, der forklarer, hvorfor mange larver af Lepidoptera skifter strategi fra krypsis eller maskerade til aposematik, når de bliver større, eller hvorfor immobile pupper er afhængige af kryptisk farvning .

Kemisk forsvar

Kemiske forsvarsmekanismer er en af de mest udbredte forsvarsmekanismer mod rovdyr . Blandt insekter kan kemisk forsvar være forsvarssekret, der aktivt frigives i nærvær af et rovdyr, hvilket mindsker sandsynligheden for, at rovdyret behøver at smage (og potentielt dræbe) byttet, før det finder det uspiseligt. Kemiske forsvarsmidler kan også være lagret i kropsdele som f.eks. vinger hos mange giftige sommerfugle . I begge disse tilfælde er effektiviteten af det kemiske forsvar baseret på fælles omkostninger ved rovdyrs opdragelse, hvor rovdyr lærer at undgå det kemisk forsvarede bytte, der har et lignende udseende . Hvis byttearter tilbyder iøjnefaldende signaler (aposematik), der er forbundet med et kemisk forsvar, bliver denne læringsrate for undgåelse endnu mere effektiv .

For øjeblikket har forskningen fokuseret på kemisk forsvar i larve- og voksenstadier, og man ved meget mindre om den rolle, som kemisk forsvar spiller i beskyttelsen mod rovdyr i puppestadiet. Hos arter, hvis larver og voksne indeholder forsvarsforbindelser, er puppestadiet ofte også kemisk forsvaret . F.eks. har både larver og pupper hos Delphastus catalinae mariehøne små sekretoriske hår, der producerer forsvarssekret, som afskrækker deres rovdyr . Eklosionsvæske i pupper kan også være bitter og spille en rolle i kemisk forsvar (J.M. 2017, personlig observation), selv om dens funktion i kemisk forsvar ikke er blevet testet.

Da det selektive miljø og livsstil sandsynligvis ændres i løbet af larve-, puppe- og voksenstadierne, kan vi forvente kvalitative og kvantitative ændringer i forsvarskemien under udviklingen . Hos bladbiller (Oreina gloriosa) indeholder individerne forsvarsforbindelser (cardenolider) i alle livsstadier . Sammensætningen af den kemiske cocktail ændrer sig imidlertid fra larve- til puppestadium og fra puppe- til voksenstadie. Forfatterne foreslår, at disse forskelle delvis kan forklares ved ændringer i livsstilen og de respektive strukturer i rovdyr- og parasitsamfundet. At studere denne hypotese eksperimentelt ville være en lovende vej til at teste, hvordan ændringer i rovdyrsamfundsstrukturen former og opretholder diversiteten i den kemiske beskyttelse .

Kvaliteten og mængden af forsvarsstoffer i puppestadiet kan også afhænge af udviklingsmiljøet i larvestadiet. F.eks. lagrer Junonia coenia (Nymphalidae)-larver iridoidglykosider fra deres værtsplante (Plantago lanceolata) . Disse forbindelser har vist sig at virke afskrækkende på forskellige typer hvirvelløse rovdyr som f.eks. myrer . Både værtsplantens genotype og den tilstedeværende rovdyrtype har vist sig at påvirke kvaliteten og mængden af det kemiske indhold af forsvarskemikalier i puppestadiet . Catalpolindholdet var højere i puppestadiet hos individer, der voksede i nærvær af stankelben, sammenlignet med individer, der havde været udsat for hvepseprædation. J. coenia-individer kan således ændre deres kemiske beskyttelse i puppestadiet for at matche prædationsrisikoen fra de vigtigste rovdyrarter (målspecifikt forsvar; se også ).

I nogle tilfælde kan besiddelse af forsvarsforbindelser i puppestadiet øge prædationsrisikoen fra artsfæller. Pyrrolizidinalkaloider er planteafledte forbindelser, der i vid udstrækning anvendes til kemisk forsvar og kommunikation, især blandt Arctiid-arter . Larver af Utetheisa ornatrix får pyrrolizidinalkaloider (PA’er) fra deres værtsplanter Crotalaria spp. og beholder alkaloiderne gennem alle livsstadier og metamorfose. Disse forbindelser forekommer også i puppestadiet, hvilket giver potentiel beskyttelse mod naturlige fjender. De samme forbindelser kan imidlertid gøre puppestadiet sårbart over for kannibalisme. Før forpupningen har larverne en tendens til at vandre længere væk fra værtsplanten, da U. ornatrix-larver kannibaliserer pupper med højt PA-indhold for at erhverve PA’er til sig selv . Ud over beskyttelse mod rovdyr som edderkopper eller fugle spiller PA’er en vigtig rolle i den seksuelle udvælgelse hos U. ornatrix, hvilket er en forklaring på den kannibalistiske adfærd i larvestadiet .

Fysiske og adfærdsmæssige forsvar

Pupper kan også yde fysisk forsvar mod potentielle rovdyr (figur 2). Hår og pigge har vist sig at være særligt effektive forsvarsmekanismer mod hvirvelløse rovdyr i larvestadiet, og de kan spille en potentielt vigtig rolle i puppernes forsvar. F.eks. er fyrretræsprocessionslarver dækket af urticerende hår, som kan forårsage stærke allergiske reaktioner hos mennesker. Det er derfor muligt, at de også er uprofitable for andre rovdyr. Desuden indeholder deres kokoner exuvier fra den sidste larvehobning, som er forsynet med urticerende hår, der er viklet ind i kokonvæggene . Gonometa-mot-arter som f.eks. den afrikanske vilde silkemøl (Gonometa postica) har larver med urticerende hår, som de indlejrer i puppernes kokonvægge . Kokonvæggene kan også være forstærket med andre strukturer, der gør dem mindre tilbøjelige til at gå i stykker, når de angribes: Veldtman et al. antyder, at kokoner hos G. postica er iøjnefaldende i forhold til deres baggrund. De lider også langt mindre risiko for prædation fra fugle (2 %) sammenlignet med Gonometa rufobrunnea (50 %), hvis kokoner ellers ligner hinanden, men virker mere kryptiske for det menneskelige øje . I stedet for aposematisk forsvar foreslår forfatterne, at den lavere prædationsrisiko hos G. postica sandsynligvis skyldes forskellen i kokonens struktur. Gonometa postica-kokoner er dækket af små kalkkrystaller, der gør kokonen sværere at bryde op, og derudover er der forskelle i kokonens farve. Funktionen og oprindelsen af disse forskellige typer fysiske beskyttelsesmekanismer i forsvaret mod rovdyr i puppestadiet er imidlertid ikke blevet testet eksperimentelt. For eksempel kan larverne have brug for at slippe af med hårene, før de kan forpuppe sig med succes. Indarbejdelse af hårene i kokonvæggene kan derfor være en fysiologisk nødvendighed, der giver yderligere fordele i forsvaret mod rovdyr eller parasitoider.

Mange holometabolous insekter spinder deres kokon før metamorfose. Silkekokonen kan beskytte dem mod rovdyr og parasitoider, men også beskytte mod udtørring eller mikroparasitter . Silken, som er den primære bestanddel af Lepidopteras kokoner, menes også at spille en defensiv rolle for pupperne. Selv om størstedelen af silke består af proteiner, der tilsammen opretholder silkens strukturelle egenskaber, findes der en række andre proteiner i de forskellige arters silke . Disse alternative roller menes at omfatte bidrag til at gøre kokonerne uspiselige og forsvare deres indhold mod mikrober . Størstedelen af undersøgelserne af disse ikke-strukturelle proteiner har fokuseret på silke fra silkebillerne Bombyx mori, men silkekomponenterne fra møl fra forskellige familier har vist sig at være meget ens . Silke fra silkehvepsens kokoner indeholder proteasehæmmere, der kan virke mod en række bakterie- og svampedannede proteaser. Kaur et al. har dog hævdet, at mange af de påståede antibiotiske egenskaber ved silke skyldes forsøg med kontamineret silke. Disse forurenende stoffer stammer fra de processer, hvor silkekomponenterne blev brudt fra hinanden før de forsøg, de blev brugt til. Så i hvilket omfang kokonens silke forsvarer pupperne mod bakterie- eller svampeinfektioner eller gør dem uspiselige for rovdyr er langt fra entydigt og kræver yderligere eksperimentelle undersøgelser.

Pupperne kan også udvise forsvarsbevægelser, der potentielt kan have en deimatisk funktion over for rovdyr, eller de kan gøre angreb fra rovdyr og parasitoider fysisk vanskelige . For eksempel roterer pupper af Tenebrio molitor og Zophobas atratus deres abdominalsegmenter som reaktion på taktil stimulering, og denne adfærd har vist sig at mindske risikoen for kannibalisme fra larver af samme art . Pupper af den lille skildpadde (Aglais urticae) begynder at vride sig meget intensivt, når parasitoiden forsøger at lande på den, hvilket ofte forhindrer parasitoiden i at deponere sit æg i puppen . I samme artikel rapporterede Cole om større æglægningssucces for parasitoider med Ledidoptera-arterne P. aegeria og Pieris brassicae, hvis pupper ikke er i stand til at vride sig så intensivt som pupper af A. urticae.

Intraspecifikke interaktioner og overlevelse i hele puppestadiet

Predationsrisiko nævnes ofte som en vigtig selektiv kraft, der begunstiger socialitet , herunder kooperativ beskyttelse af afkom i puppestadiet. Hos mange socialt optrædende insekter, såsom eusociale hymenoptera, har der udviklet sig forskellige typer af kooperative avlsstrategier, hvor voksne tager sig af de umodne stadier, herunder pupper, og forsvarer dem mod forskellige typer naturlige fjender . Hos eusociale arter som f.eks. myrer er det dog også sådan, at pupperne ikke er sikre mod rovdyr: f.eks. er asiatiske sortbjørne mere tilbøjelige til at fouragere i myreboer, der har rigeligt med pupper (men se ).

I nogle arter kan individerne danne aggregationer i puppestadiet, der mindsker risikoen for dødelighed. Disse aggregeringer kan være passive: f.eks. på grund af træk i landskabet (hvis egnede levesteder til forpupning er spredt), som fører til sammenklumpning af individer. Alternativt kan grupperinger være aktive, når individer aktivt opretholder kontakt med hinanden. Aggregering i puppestadiet (eller i et hvilket som helst livsstadium) kan fungere på tre måder: For det første minimerer det mødet med tilfældigt søgte rovdyr, men kan øge sårbarheden over for f.eks. visuelle rovdyr, der er gode til at opdage grupper af byttedyr . For det andet fortynder det effekten af rovdyret, efter at det er blevet mødt (sikkerhed i antal på grund af rovdyrets mæthed og håndteringstider) . F.eks. var sammenklumpninger af pupper hos en vandløbslevende trichopter, Rhyacophila vao, ufordelagtige med hensyn til risikoen for at støde på rovdyr. Gruppering var imidlertid fordelagtig med hensyn til udvanding af risikoen for rovdyr. Ved en samlet vurdering (angrebsreduktionseffekt ) gav gruppering i puppestadiet større nettofordele i forhold til prædationsrisikoen .

Den tredje måde, hvorpå aggregering kan sænke rovdyrsrisikoen, er ved at øge rovdyrenes læring om at undgå byttet, hvis byttet ikke er rentabelt . Det er blevet påvist, at rovdyr lærer at undgå kemisk forsvarede kryptiske (immobile) kunstige og virkelige byttedyr mere effektivt, når disse byttedyr er i grupper sammenlignet med ensomme byttedyr . Denne mekanisme er ikke blevet eksperimentelt afprøvet på puppestadiet, men den kunne spille en vigtig rolle hos arter, hvis pupper har kemiske forsvarsmekanismer og ofte er samlet rumligt og tidsmæssigt. F.eks. er pupperne hos de arter, der har et kemisk forsvar, ofte samlet i nærheden af værtstræerne, hvor larverne lever i grupper, der aktivt opretholdes. Hos Neodiprion fyrresavfluer skifter individerne fra flokadfærd til solitær adfærd i det sidste stadium, hvor de ikke spiser, og hvor larverne spreder sig for at spinde deres kokoner på jorden. Kokonerne er dog ofte klumpet sammen i rummet under værtstræer og kan udgøre attraktive fødesteder for pattedyr som f.eks. spidsmus og musvåger eller fugle . Pupper af fyrretræssvirrefluer indeholder forsvarskemikalier, da larvernes forsvarskirtler bliver fjernet i puppen under metamorfosen . I den præadulte fase vender individerne sig imidlertid aktivt om inde i kokonen, hvis kokonvæggen bliver gennemboret, og flytter de aflagte forsvarskirtelsække mod den potentielle angriber . Om denne kemiske forsvarsmekanisme i puppen har nogen effekt på rovdyrenes adfærd er ikke blevet testet direkte, og dens rolle er måske vigtigere i forsvaret mod makroparasitter .

Beskyttelse mod andre arter og overlevelse i hele puppestadiet

Individuerne kan opnå beskyttelse mod rovdyr fra andre arter i puppestadiet . Disse interaktioner kan variere fra mutualistisk (begge partnere har gavn af det) til parasitært (dyrt for den anden partner uden nogen fordele). Nogle gange kan forholdet også være kommensalistisk: f.eks. skifter Platyperpia virginalis (Arctiidae)-larver værtsplanter og levesteder under forpupningen. Individer foretrækker at forpuppe sig i en pigplanteart, som befinder sig i et andet habitat og ikke i den værtsplante, som de lever af i larvestadiet. Desuden var individernes overlevelse i puppestadiet højere i disse fysisk beskyttede planter. Dette blev bekræftet eksperimentelt: i planter, hvor de fysiske forsvarsstrukturer blev fjernet, faldt overlevelsen af pupperne . På samme måde har pupperne hos papilionidae Battus polydamas archidamas større sandsynlighed for at overleve, når de befinder sig på kaktusser i forhold til buske, sten eller jorden .

Visse arter kan endda manipulere andre arter for at opnå beskyttelse mod dem . Lycaenidae- og Riodinidae-familierne af sommerfugle er berømte for deres forhold til myrer, som varierer fra mutualistiske til parasitære (gennemgået i ). Generelt får larver af flere arter i denne gruppe beskyttelse fra myrer mod parasitter og rovdyr. Myrerne modtager til gengæld et næringsrigt sekret fra larverne. Hvor afhængige disse arter er af myrer, varierer fra art til art. Nogle af arterne er obligatoriske myrmecophile som f.eks. Jalmenus evagoras, som praktisk talt ikke kan overleve uden myrer. Nogle andre arter er fakultative myrmechofile.

Interessant nok har ikke kun larver, men også pupper af denne gruppe af sommerfugle udviklet mekanismer til at manipulere myrernes adfærd. Alle Lycaenid-pupper producerer lyd via stridulation (lydproducerende organer), uanset om de er myreassocierede eller ej . Disse puppelyd kan anses for at have en deimatisk funktion , da disse lyde produceres, når pupperne forstyrres . Hos nogle arter er puppelyd imidlertid involveret i rekruttering af myrer. Hos pupper af J. evagoras kan lydproduktionen f.eks. tiltrække myrer og opretholde myrernes vagt. Disse eksempler viser, at puppestadiet ikke er et “passivt og inaktivt” livsstadium, men at pupperne aktivt kan kommunikere med deres omgivelser. Det måske mest fascinerende eksempel på dette kommer fra de parasitiske Maculinea rebeli-sommerfugle (Lycaenidae). Både deres larver og pupper producerer lyde, der nøjagtigt efterligner lyden fra deres vært, myrernes dronning Myrmica schenki . Den lyd, der produceres af pupperne, er faktisk mere præcis end den lyd, der produceres af larverne. Denne puppelyd fremkalder en lignende reaktion på lyde produceret af dronninger, hvilket giver M. rebeli evnen til at manipulere sin vært og opnå beskyttelse mod myrer.

Slutning og fremtidige spørgsmål

Vores litteraturgennemgang viser, at en omfattende mangfoldighed af forsvarsmekanismer har udviklet sig for at øge beskyttelsen mod rovdyr gennem puppestadiet hos insekter. Disse strategier omfatter forskellige typer af beskyttende farvestrategier, defensive toksiner, beskyttelse opnået fra artsfæller og manipulation af værtsarters følsomhed over for specifikke kemiske eller auditive signaler for at opnå deres beskyttelse. Puppestadiet er således ikke et “inaktivt” stadium, men kan beskytte sig mod rovdyr med en lang række forskellige morfologiske, kemiske og adfærdsmæssige mekanismer. I betragtning af den litteratur, der er tilgængelig fra larve- eller voksenstadiet, er forståelsen af forsvarsstrategierne i puppestadiet dog stadig på et tidligt stadium. Derfor vil risikoen for prædation, og hvordan man beskytter sig mod den i puppestadiet, helt klart være et interessant og vigtigt emne for fremtidig forskning. Bestemmelse af disse selektionstryk på tværs af livsstadier er afgørende for at danne sig et realistisk billede af udviklingen af livshistoriestrategier hos arter med komplekse livscyklusser og for at forudsige de faktorer, der former deres populationsdynamik. Disse oplysninger kan endda give indsigt i mekanismerne bag dramatiske fald i insektpopulationer og være til gavn for en effektiv planlægning og forvaltning af bevarelse. Med disse aspekter i tankerne har vi skitseret flere potentielt interessante og vigtige veje for fremtidig forskning.

(a) Hvordan former variation i rovdyrsamfundets sammensætning evolutionen af bytteforsvaret gennem et individs livscyklus?

Variation i rovdyrsamfundets struktur kan være et vigtigt selektivt middel, der former evolutionen af bytteforsvaret. På nuværende tidspunkt er disse virkninger hovedsagelig blevet overvejet inden for det enkelte livsstadium (f.eks. larve eller voksen) . På grundlag af vores litteraturgennemgang er det imidlertid sandsynligt, at strukturen i rovdyrsamfundet også ændrer sig på tværs af forskellige livsstadier . Det vides ikke, hvordan den former funktionen og mangfoldigheden af forsvarsmekanismer mellem livsstadier, herunder puppestadiet, og hvordan den påvirker forsvarsmekanismernes funktion og mangfoldighed . For eksempel kunne variation i sammensætningen af rovdyr- og parasitoiders samfundsstruktur forklare, hvorfor vi nogle gange observerer variation i mængden og kvaliteten af forsvarskomponenter i larve-, puppe- og voksenstadier. For at undersøge disse uundersøgte aspekter kan vi drage fordel af repræsentative modelsystemer for byttedyrsarter , hvor vi allerede har akkumuleret oplysninger om de mange faktorer, der former de individuelle forsvarsstrategier i de forskellige livsstadier. Vi er også nødt til at fokusere på relevante rovdyrarter, da en nylig undersøgelse tyder på, at kemisk forsvar kan være målspecifikke, hvilket viser, hvor vigtigt det er at vælge den korrekte rovdyrart, når effektiviteten af kemisk forsvar undersøges. Med de akkumulerede empiriske forskningsoplysninger fra forskellige arter kan vi derefter foretage systematiske analyser for at vurdere, hvor meget forsvar på tværs af forskellige livsstadier er forbundet, eller om de udvikler sig uafhængigt af hinanden.

(b) Funktion af kemisk forsvar i puppestadiet: Kan ikke-synlige rovdyr lære at undgå kryptisk farvede pupper baseret på kemiske, taktiske eller auditive signaler?

Aposematik har gentagne gange udviklet sig i larve- og voksenstadier, men meget sjældent i puppestadiet . En generel antagelse er imidlertid, at der også forekommer forsvarsforbindelser i puppestadiet, når larve- og voksenstadier forsvares kemisk. Dette understøttes også af empiriske data fra arter, hvor man har analyseret det kemiske indhold af forsvarsstoffer i puppestadiet . Da iøjnefaldende signaler burde øge rovdyrets læringseffektivitet i forbindelse med undgåelse, er forekomsten af disse forsvarede byttedyrsarter med lav signalintensitet forbløffende; dette gælder især, hvis kemiske forsvarsmidler er dyre at producere og vedligeholde, og individet allerede er godt beskyttet af camouflage . Hvis et rovdyr altid skal bide i puppen for at finde den usmagelig (dvs. at rovdyr ikke lærer at undgå kemisk forsvarede pupper), er forsvarskemikalier i puppestadiet ikke til gavn for individet, som alligevel vil dø, når kokonskallen er gennemboret. Wiklund & Sillén-Tullberg foreslog for eksempel, at pupper måske endda er medfødt mere sårbare over for rovdyrs håndtering, fordi puppernes hårde kutikula er mere tilbøjelig til at knække i stykker i forhold til mere fleksible kutikulaer hos larver og voksne.

Hvilke signaler kunne rovdyr så bruge til at lære at undgå kemisk forsvarede pupper? For det første er det måske ikke så vigtigt at være iøjnefaldende, så længe de forsvarede byttedyr adskiller sig tilstrækkeligt fra de velsmagende byttedyr . For det andet har størstedelen af forskningen om puppernes farvetegning fokuseret på, hvor iøjnefaldende de er for menneskers øjne. Vi ved imidlertid meget lidt om puppers synlighed for rovdyr med andre typer visuelle systemer som f.eks. fugle, der også opfatter UV-bølgelængder . Nogle arter har metallisk gyldne eller sølvglinsende pupper (figur 1) . Denne form for skinnende farve kan enten fungere som et advarselssignal på samme måde som iriserende farver eller som en camouflage, der afspejler det visuelle miljø . For det tredje viser vores litteraturgennemgang, at pupper har udviklet mange andre måder at kommunikere på, f.eks. ved hjælp af bevægelser, lyde og kemiske signaler. Disse signaler kunne fungere som effektive advarselssignaler om forsvarstoksiner, især for ikke-synlige rovdyr. På nuværende tidspunkt mangler vi eksperimentelle undersøgelser, der tester, om disse ikke-synlige rovdyr er i stand til at lære at undgå kemisk forsvarede pupper på grundlag af de tilgængelige signaler. Endelig er det muligt, at forsvarsstoffer forekommer i puppestadiet, blot fordi de skal transporteres fra larvestadiet til voksenstadiet uden nogen adaptiv funktion i puppestadiet. Fremtidig forskning kunne forsøge sig med yderligere eksperimenter med attrapbytte i lighed med dem, der i vid udstrækning anvendes til at teste prædationsrisikoen i larve- og voksenstadiet . Dette ville give mulighed for at teste, hvordan forskellige fænotypiske træk som f.eks. størrelse, farve eller forpupningssted er under udvælgelse ved prædation.

(c) Livshistoriske afvejninger på tværs af livsstadier, og hvordan de hænger sammen med prædationsrisikoen i puppestadiet

Et andet mindre undersøgt aspekt er potentielle livshistoriske afvejninger mellem puppe- og voksenstadier . Hvis f.eks. allokering af effektiv camouflagepigmentering i puppestadiet er en afvejning af størrelse eller flyvekapacitet i voksenstadiet, vil selektiv prædation i puppestadiet indirekte forme fænotypisk variation i voksenstadiet. På samme måde vil prædation, hvis den begunstiger enten stor eller lille størrelse i puppestadiet, sandsynligvis også afspejle egenskaber som f.eks. størrelse hos voksne. Forsvarsegenskaber, såsom kemisk forsvar, kan også være dyre at producere og vedligeholde i larvestadiet og begrænse præstationsevnen i puppe- og voksenstadiet. Lindstedt et al. fandt f.eks., at når omkostningerne ved kemisk forsvar var høje, var der mindre sandsynlighed for, at Diprion pini pine sawfly-individer nåede frem til puppestadiet og voksede langsommere. Hos P. brassicae-larver mindskede et højere bidrag til kemisk forsvar deres sandsynlighed for at nå puppestadiet, og de blev mindre i puppestadiet . Endelig kan det også være dyrt at allokere ressourcer til opbygning af den beskyttende kokon i puppestadiet og begrænse de ressourcer, der er til rådighed i voksenstadiet .

Hvordan puppeegenskaber er forbundet med voksen- eller larveegenskaber kunne være særligt interessante spørgsmål at afprøve med arter, der er polymorfe på et eller andet livsstadium. Hvis f.eks. voksen- og puppeegenskaber er korreleret, og prædationsrisikoen varierer tilsvarende med livsstadiet, kan udvælgelse i puppestadiet være en vigtig faktor, der forklarer variationen i hyppigheden af voksenmorfier. Undersøgelser, der forbinder fænotypisk variation i puppeegenskaber med variationen i larve- og voksenegenskaber, er imidlertid meget sparsomme og ville derfor være vigtige for at forstå evolutionen af livshistoriestrategier hos insekter.

(d) Har defensive egenskaber flere funktioner i forsvaret mod flere fjender?

Selv om vores hovedfokus i denne litteraturoversigt har været på prædation, ønsker vi at tage fat på det faktum, at mange af de ovenfor nævnte defensive mekanismer kan være lige så kritiske i beskyttelsen mod parasitoider og patogener. På nuværende tidspunkt er der stadig flere beviser for, at studiet af disse to selektionstryk samtidig i en “multienemy-ramme” kan hjælpe med at forstå, hvordan defensive træk oprindeligt har udviklet sig . For eksempel kan nogle forsvarsstoffer have en dobbelt funktion og tjene flere formål i beskyttelsen mod rovdyr og parasitter (men se ). Det er således muligt, at de samme forsvarsstoffer, som spiller en vigtig rolle i larvestadiets beskyttelse mod rovdyr, kan spille en vigtigere rolle i beskyttelsen mod svampe og patogener under forpupningen. Hvis forsvarstoksinerne primært har udviklet sig mod parasitoider eller sygdomme, vil det give endnu en evolutionær forklaring på de svage visuelle signaler fra kemisk forsvarede pupper. På samme måde kan forsvarsbevægelser i puppestadiet eller camouflage øge overlevelsen både mod rovdyr og parasitoider . Igen er der et klart behov for eksperimentelle undersøgelser, hvor betydningen af visuelle og kemiske signaler i beskyttelsen mod parasitoider og rovdyr kan testes.

(e) Hvor ofte skifter individer levesteder eller er afhængige af beskyttelse fra andre arter i puppestadiet?

Vores gennemgang viser, at individer kan skifte levesteder , værtsplanter eller endda udvikle parasitære eller kooperative interaktioner med andre arter for at opnå fjendefri plads i puppestadiet. Hvor ofte pupper faktisk er afhængige af beskyttelse fra andre arter i deres forsvar, eller hvor afhængige insektarter er af flere levesteder i løbet af deres livscyklus, ville være et interessant emne for fremtidig forskning at overveje. Dette ville kræve naturhistoriske data og adfærdsobservationer kombineret med eksperimentelle manipulationer og fylogenetiske undersøgelser . Disse oplysninger kunne også have betydning for planlægningen af bevaringsområder, der er målrettet mod at beskytte visse arter: ofte er indsatsen for bevarelse rettet mod beskyttelse af områder med et stort antal larveværtsplanter. Men hvis insektarter er afhængige af andre arter for at overleve i puppestadiet eller endda er nødt til at skifte levesteder for at kunne forpuppe sig, skal effektiv bevaring tage hensyn til disse krav.

Datatilgængelighed

Denne artikel indeholder ingen yderligere data.

Autors bidrag

C.L. har stået for udarbejdelsen af manuskriptet. Alle forfattere bidrog kritisk til udkastene og gav endelig godkendelse til offentliggørelse.

Konkurrerende interesser

Vi erklærer ingen konkurrerende interesser.

Finansiering

Denne undersøgelse blev finansieret af Finlands Akademi via Centre of Excellence in Biological Interactions.

Fodnoter

Et bidrag ud af 13 til et temanummer ‘The evolution of complete metamorphosis’.