Abstract
Næringsforhold kan medføre, at invasioner, udryddelser og populationsfluktuationer hos en art kan få dramatisk indflydelse på andre arter i en række forskellige naturlige levesteder. Empiriske beviser tyder på, at sådanne stærke virkninger sjældent forplanter sig gennem fødekæder mere end tre led væk fra den oprindelige forstyrrelse. Størrelsen af disse potentielle indflydelsessfærer i komplekse samfund er imidlertid generelt ukendt. Her viser vi, at arter i store samfund fra en række forskellige akvatiske og terrestriske økosystemer i gennemsnit er to led fra hinanden, og at >95% af arterne typisk er inden for tre led fra hinanden. Arterne er endnu tættere på hinanden, efterhånden som netværkskompleksiteten og, mere uventet, artsrigdommen stiger. Vores resultater er baseret på syv af de største og mest komplekse fødevarenetværk, der er til rådighed, samt på en fødevarenetværksmodel, der udvider de empiriske resultater til at være mere generelle. Disse resultater tyder på, at arternes dynamik i økosystemer kan være mere indbyrdes forbundne, og at tab af biodiversitet og invasioner af arter kan påvirke flere arter end hidtil antaget.
Den gennemsnitlige afstand mellem alle knuder i et net (D) er måske den mest velkendte egenskab ved komplekse netværk. F.eks. er fænomenet “lille verden” i store sociale netværk populært betegnet “seks graders adskillelse” (1). D, der er kendt som den karakteristiske vejlængde, kvantificerer det gennemsnitlige antal forbindelser, der er nødvendige for, at information eller en effekt kan sprede sig langs de korteste veje mellem knuder i et netværk. Netværk nyder stadig større interdisciplinær interesse (2), hvilket illustreres af undersøgelser af D blandt filmskuespillergilder, elnet, neurale netværk og internettet (1-3). Den første undersøgelse, der beregnede D i fødevarenetværk, fandt et lille D i relativt enkle net med 3-33 taxa, men den empiriske variation i dataene gav anledning til en opfordring til meget mere forskning i stilængder i fødevarenetværk (4).
Et fødevarenetværk består af L rettede trofiske forbindelser mellem S knudepunkter eller “trofiske arter”. Trofiske forbindelser opstår mellem forbrugertaxaer (dvs. rovdyr, parasitter, planteædere osv.) og de ressourcetaxaer (dvs. byttedyr, værter, planter osv.), som de spiser. Trofiske arter er funktionelt adskilte netværksnoder, der består af alle taxa inden for et bestemt fødenet, som har samme forbrugere og ressourcer til fælles. Aggregering af funktionelt ens taxaer til trofiske arter er en konvention inden for strukturelle fødevarenetstudier, som synes at reducere metodologiske bias i dataene og fremhæver de topologisk forskellige aspekter af fødevarenetværk, mens de fylogenetiske og andre forskelle blandt klumpede taxaer nedtones (se referencer i ref. 5).
Sammenhæng (C) er den del af alle mulige forbindelser, der realiseres (L/S2), og repræsenterer et standardmål for fødevarenetværkets kompleksitet, som menes at være uafhængig af S (6, 7). Afstanden (d) mellem hvert artspar i et net beregnes som et gennemsnit for at beregne D (1). Stierne behandles som udirigerede, fordi virkningerne kan forplante sig gennem nettet i begge retninger. Arter, der er ét link fra en fokusart (d = 1), er arter, der er direkte forbrugere eller ressourcer for fokusarten. En art, der er to links (d = 2) fra en fokusart, mangler en direkte trofisk interaktion med denne art og gør et eller flere af følgende: (i) forbruger en ressourceart af den fokale art, (ii) understøtter en forbrugerart af den fokale art, (iii) forbruger en forbruger af den fokale art eller (iv) er en ressource af en ressource af den fokale art. Når D defineres, ignoreres der typisk selv-selv-forbindelser i netværksanalyser (1). Da selv-selv-trofiske forbindelser kan være dynamisk vigtige i økosystemer, definerer vi d for selv-selv-artsparret på samme måde som for alle andre artspar. Denne metode giver os også mulighed for at medtage den vigtige økologiske forskel (8) mellem kannibaler, som har d = 1, og andre arter, som har d = 2. Vores metode ændrer D blandt vores net i gennemsnit <1% sammenlignet med anvendelse af den mere standardiserede konvention.
Og selv om der findes hundredvis af fødebaner i litteraturen, er langt de fleste af dem blevet kritiseret for at være ufuldstændige, have for få arter og mangle et stringent empirisk grundlag (4, 8-11). Derfor fokuserede vi vores analyser på syv af de største, mest omfattende og empiriske fødevarebaner af højeste kvalitet i den primære litteratur (tabel 1; ref. 5). Tre er fra ferskvandshabitater: Skipwith Pond (12), Little Rock Lake (9) og Bridge Brook Lake (13). To er fra levesteder på grænseflader mellem ferskvand og hav: Chesapeake Bay (14) og Ythan Estuary (15). To er fra terrestriske habitater: Coachella Valley (8) og øen St. Martin (16). Blandt disse net varierer D mellem 1,40 og 2,71 og aftager med stigende forbindelsesgrad (tabel 1, fig. 1). I gennemsnit er disse værdier for D 5 % mindre, end hvis vi ikke havde aggregeret arterne i trofiske arter (data ikke vist). Afstande mellem artspar (d) er tæt grupperet omkring gennemsnittet, med meget få vidt adskilte artspar (d > 3, Fig. 2). På tværs af de syv net er der i gennemsnit 26 % af artsparrene i direkte samspil (d = 1), og 80 % og 97 % af artsparrene befinder sig inden for henholdsvis to og tre led fra hinanden.
- Se inline
- Se popup
Egenskaber ved empiriske og nichemodellerede fødebaner
Denne teoretiske begrænsning kombineret med begrænset empirisk variation af diversitet (S) og connectance (C) blandt tilgængelige data gør, at den systematiske følsomhed af D over for S og C har brug for mere undersøgelse. Derfor undersøgte vi denne følsomhed med en nyligt beskrevet model for fødevarenetstruktur (5, 20). Denne “nichemodel” bruger S og C som inputparametre og forudsiger med succes et dusin egenskaber ved fødevaretæppet, men blev oprindeligt ikke testet i forhold til D (5). Vi sammenlignede D i de syv empiriske net med D i de net, der var genereret af nichemodellen. Nichemodellen konstruerer net med de samme S og C som de empiriske net ved tilfældigt at placere S arter på en endimensional samfundsniche. Hver art spiser alle arter inden for et sammenhængende afsnit af nichen. Midten af afsnittet har en tilfældigt valgt lavere nicheværdi end den forbrugende art, og bredden af afsnittet varieres tilfældigt inden for den begrænsning, at C i det syntetiserede net svarer til den indtastede værdi. Nichemodellen forudsiger nøjagtigt og præcist D for alle syv empiriske fødevarebaner (fig. 1, tabel 1).
Givet modellens succes brugte vi den til at karakterisere D’s følsomhed over for både S og C. Modelresultaterne viser, at D er moderat følsom over for C og mindre følsom over for S (fig. 1 og 3). For net med konstant S falder D med en faktor 2 med en stigning i C af en størrelsesorden i en tilnærmet effektlovsrelation, hvis hældning er større for mindre net (fig. 1). For net med konstant C falder D overraskende nok med stigende S (fig. 3). Andre analyser, der anvender forældede (7, 21) antagelser om linkskalering, hævder, at D stiger med S (4, 17). Når S stiger med to størrelsesordener, falder D imidlertid ≈5 % i mere komplekse net (C > 0,20) og 15 til 50 % i mindre komplekse net (0,05 < C < 0,10).
Følsomhed af D blandt nichemodelnettene over for S. Linjerne forbinder midlerne fra 1.000 iterationer for hvert niveau af S og C.
Disse resultater viser, at selv i artsrige fødevarebaner af høj kvalitet er arterne generelt forbundet af korte kæder. Otte procent af arterne er forbundet af et eller to led, hvilket resulterer i en gennemsnitlig korteste vej mellem arterne på ca. to. De fleste arter i et fødenet kan således betragtes som “lokale” i forhold til hinanden og kan potentielt interagere med andre arter gennem mindst én kort trofisk kæde. Empiriske undersøgelser viser, at indirekte virkninger af korte kæder (længde af stien = 2 eller 3) kan være lige så vigtige som direkte virkninger (længde af stien = 1) og bliver næsten lige så hurtigt tydelige (22, 23). Kombineret med vores resultater tyder dette resultat på, at tilføjelse, fjernelse eller ændring af arter har potentiale til hurtigt at påvirke mange eller de fleste arter i store komplekse samfund.
Vores resultater bør modereres af mulighederne for enten at over- eller undervurdere D. Fødevarebaner kan undervurdere både den trofiske og funktionelle forbindelse mellem organismer i komplekse samfund og dermed overvurdere den effektive D og undervurdere potentialet for udbredelse af effekter. Dette resultat kan til dels skyldes, at forskerne undervurderer det faktiske antal trofiske forbindelser mellem arterne (11). Mere væsentligt er det, at fødevarebaner kun skildrer en af mange typer af interaktioner mellem arter. Andre ikke-trofiske interaktioner omfatter økosystemteknik, facilitering, adfærdsændringer og interferenskonkurrence (24-27). Hvis der tages højde for flere typer af interaktioner, bør den økologiske sammenhæng mellem arter være højere end den trofiske sammenhæng, som vi rapporterer. Således kan arterne være økologisk tættere på hinanden, end vores resultater antyder, fordi D falder med stigende C. På den anden side kan vores resultater overvurdere potentialet for udbredelse af virkninger, fordi mange forbindelser i fødevarenettet kan være “svage” og derfor uvæsentlige med hensyn til at bestemme arternes dynamik og samfundets struktur og funktion (11, 28). Dette resultat tyder på, at fødevarenetværk, der omfatter alle trofiske forbindelser, overvurderer arternes funktionelle forbundethed. Nylige teoretiske og eksperimentelle undersøgelser viser imidlertid, at mange angiveligt svage forbindelser er dynamisk vigtige (27, 29). Selv om fødevarebaner overvurderer den funktionelle forbundethed, viser empiriske net og modelnet med lav forbundethed (C < 0,08) stadig korte karakteristiske vejlængder (D < 3) for alle undtagen de mindste og enkleste net (fig. 1). Små empiriske net har sjældent en lav connectance (4). Disse overvejelser viser, at vores generelle konklusion om et gennemsnit på to separationsgrader i komplekse fødevarebaner er teoretisk robust og i overensstemmelse med de bedste tilgængelige data. To grader kan dog overvurdere størrelsen af økologiske “verdener”, når andre interspecifikke interaktioner tages i betragtning.
To grader af adskillelse i økologiske verdener er særlig vigtigt, fordi empirikere sjældent observerer, at stærke virkninger mellem arter forplanter sig længere end tre forbindelser (22, 24, 30, 31). For stier med en længde ≤3 har både teoretiske og empiriske undersøgelser vist, at kortere kædeeffekter ikke nødvendigvis er stærkere end længere kæder (f.eks. refs. 22, 24 og 27). Den mest omfattende gennemgang af eksperimentelt påviste indirekte virkninger tyder på, at både direkte og indirekte virkninger hver især tegner sig for ≈40 % af ændringen i samfundsstrukturen som følge af manipulation af arternes forekomst (24), mens de resterende 20 % af variansen forbliver uforklaret. Af de indirekte virkninger skyldtes næsten 95 % korte kæder (vejlængde = 2 eller 3; se bilagene i ref. 24). Den procentdel af variansen, der forklares på grund af direkte og indirekte virkninger, synes at være uafhængig af artsrigdommen (24), hvilket er i overensstemmelse med vores resultat, at D er ufølsom over for S. Med stigende netstørrelse øges antallet af signifikante indirekte virkninger i korte kæder pr. art, mens antallet af signifikante indirekte virkninger i lange kæder forbliver lille, selv om antallet af længere stier vokser hurtigt (24).
Andre empiriske undersøgelser har påvist stærke “trofiske kaskader” i en række terrestriske og akvatiske økosystemer (32-34), hvor signifikante virkninger ofte forplanter sig to og undertiden tre led fra de manipulerede arter. Disse undersøgelser bekræfter, at stier med <3 led ofte er dynamisk vigtige. Den ringe forekomst af påviste trofiske kaskader på lange afstande (sti-længde > 3) er imidlertid i overensstemmelse med andre empiriske undersøgelser, der tyder på, at artspar med d ≥ 3 er funktionelt (eller dynamisk) frakoblet. Denne mangel har flere andre plausible forklaringer. Vores data og nichemodellen tyder på, at i de fleste net har mere end 95 % af artsparrene d ≤ 3 (fig. 4). De få empiriske net, der er undtagelser, har relativt få arter eller er større net med usædvanlig lav forbindelsesgrad. Da der næsten altid er d ≤ 3 kæder mellem arterne, kan det være særlig vanskeligt at henføre virkningerne til længere kæder, fordi kortere effektkæder må udelukkes som ansvarlige for virkningerne. Manglen på effekter af lange kæder kan også skyldes aggregering af arter (8, ∥) i disse undersøgelser på trofiske niveauer, hvilket kan skjule sådanne effekter (34). For eksempel kunne en manipulation af tætheden af forbrugere af sekundære kødædere medføre, at en positivt reagerende planteart kompenserer for en negativt reagerende planteart. Mere opmærksomhed på disaggregerede arter inden for trofiske niveauer kunne belyse sådanne muligheder (34).
Fraktion af artspar med d ≤ 3 i nichemodelnet som en funktion af antallet af arter (S) og forbindelsesgrad (C). Tilstødende linjer angiver isopletter, der er 0,025 fra hinanden. De fleste empiriske net ligger over og til højre for 0,95-isopletten.
Samlet set tyder de empiriske undersøgelser af arters manipulationseffekter på, at “fjerntliggende” (d > 3) arter sjældent påvirker hinanden. Derfor ville det at finde d > 3 i fødevarebaner, som foreslået i andre fødevarebaneundersøgelser (4, 18) og fundet i andre komplekse små verdensnetværk (1, 35), alvorligt udfordre det populære økologiske ordsprog om, at “alt er forbundet med alt andet”. D > 3 ville have antydet, at mange, hvis ikke de fleste arter i fødevarenetværk er funktionelt isolerede fra hinanden. Derfor er vores analyser måske den mest systematiske og grundige videnskabelige bekræftelse af dette økologiske ordsprog ved at påvise, at alle arter inden for de fleste økologiske systemer potentielt er nære naboer. Samlet set tyder robustheden af den korte karakteristiske vejlængde D i fødevarebaner over for ændringer i størrelse, kompleksitet og levested på, at den lille verdens potentiale for udbredt og hurtig spredning af virkninger (1) i et samfund af interagerende organismer generelt gælder for økosystemer på trods af deres lavere end “lille verdens” klyngeform (17, 19). Større D kan findes i fødevarenetværk, der spænder over mere adskilte habitatgrænser (f.eks. mellem terrestriske og akvatiske økosystemer). Større D kan også være metodologisk genereret ved at fokusere på “kilde”-netværk. Sådanne net har pr. definition en skæv netstruktur ved at begrænse medlemskabet til direkte og indirekte forbrugere af kun én eller meget få ressourcearter, der findes i et samfund (36). Som følge af, at man ignorerer disse forbrugeres forbindelser til udelukkede ressourcer, har kildenetværk en tendens til at have usædvanlig lav connectance (19), hvilket vores model viser er forbundet med større D. Vi udelukkede kildenetværk, herunder Scotch Broom-netværket, der er fokuseret på i en anden topologistudie (18), fra analysen på grund af denne skævhed. Scotch Broom-webet er opbygget af en enkelt buskarten og har C = 0,016 (37) og D = 3,4 (18).
Mekanismer, der potentielt er ansvarlige for lille D blandt fødebaner, er i øjeblikket ukendte og fortjener yderligere undersøgelse. Vores resultater tyder på, at sådanne mekanismer er tæt forbundet med observerede niveauer af connectance (6, 7) og andre faktorer, der genererer webtopologi (5). Udviklingen af fødemuligheder er blevet foreslået som ansvarlig for de observerede niveauer af C (6). Mekanismer i forbindelse med populationsdynamik kan også være ansvarlige, hvilket antydes af resultater, der viser, at en forøgelse af antallet af svage interaktioner kan øge den dynamiske stabilitet og lette sameksistensen (7, 27, 29).
I habitater såvel som mellem habitater kan opmærksomhed på trofiske stier mellem arter hjælpe bevaringsforvaltere ved at foreslå, om og hvordan arter påvirker hinanden. Der er imidlertid behov for mere forskning i variationen i effektstyrken mellem arter for at sætte forvaltere i stand til at prioritere den opmærksomhed, der gives til arter inden for 1, 2 og 3 led fra en art, der giver anledning til bekymring (f.eks. truede eller invasive arter). Uden en sådan forskning reducerer vores konstatering af, at næsten alt er forbundet med alt andet, kun lidt de topologisk tænkelige virkninger, der kan tages i betragtning. Samlet set præciserer vores resultater, hvordan tab af biodiversitet (38), invasioner af arter og ændringer i populationer har et topologisk og dynamisk påvist potentiale til at påvirke mange flere arter, der forekommer samtidig, end man ofte anerkender (30). Graden, i hvilken dette potentiale realiseres, fortjener meget yderligere forskning.
Anerkendelser
Kommentarerne fra Bruce Menge og flere anonyme korrekturlæsere har i høj grad hjulpet manuskriptet. Dette arbejde blev støttet af Santa Fe Institute (J.A.D.), National Science Foundation Grants DEB-0083929 (til R.J.W., A.-L.B., og N.D.M.) og DUE-9950461 (til N.D.M. og R.J.W.), og et Biological Informatics Postdoctoral Fellowship til J.A.D. (DEB/DBI-0074521).
Footnotes
-
↵¶ Til hvem anmodninger om genoptryk skal rettes. E-mail: neo{at}sfsu.edu.
-
↵‖ Williams, R. J., Martinez, N. D., Berlow, E. L., Dunne, J. A. & Barabási, A.-L. (2001) Two Degrees of Separation in Complex Food Webs, Santa Fe Institute Working Paper 01-07-036.
Abkortelser
D , karakteristisk sti-længde; d , korteste afstand mellem to arter; S , antal trofiske arter; L , antal trofiske forbindelser; C , connectance