Antiprädatorstrategien von Puppen: Wie vermeidet man Raub in einem immobilen Lebensstadium?

Einleitung

‚Ich habe meine Zeit damit verbracht, Insekten zu untersuchen. Am Anfang habe ich mit Seidenraupen in meiner Heimatstadt Frankfurt angefangen. Ich stellte fest, dass andere Raupen wunderschöne Schmetterlinge oder Motten produzierten, und dass die Seidenraupen dasselbe taten. Das brachte mich dazu, alle Raupen zu sammeln, die ich finden konnte, um zu sehen, wie sie sich veränderten“. Dies ist ein Zitat aus dem Vorwort von Maria Sibylla Merian in ihrer 1705 erschienenen „Metamorphosis insectorum Surinamensium“. Die Idee der vollständigen Metamorphose wurde bereits 2000 Jahre zuvor von Aristoteles entwickelt, aber Merian war die erste Entomologin, die die Insektenmetamorphose einschließlich der Verpuppung detailliert beschrieb, was sie zu einer der bedeutendsten Persönlichkeiten auf dem Gebiet der Entomologie macht. Es ist faszinierend, dass mehr als 300 Jahre nach Merians grundlegenden Beobachtungen über die Metamorphose von Insekten und der Entdeckung der Puppen dies neben dem Eistadium das Lebensstadium ist, über das wir im Vergleich zu den Erwachsenen- und Larvenstadien bei Insekten immer noch fast nichts wissen.

Merians Schmetterlinge haben wie die anderen holometabolen Insekten morphologisch unterschiedliche unreife Lebensstadien, Larven und Puppen, die sie durchleben müssen, um das endgültige reproduktive Erwachsenenstadium zu erreichen. Man geht davon aus, dass sich holometabole Insekten aus hemimetabolen Insekten entwickelt haben, die nur zwei Lebensstadien haben: die Nymphe und das erwachsene Tier. Die Vorläufer der unbeweglichen „kompakten“ Puppen waren höchstwahrscheinlich bewegliche, nymphenähnliche Puppen, ähnlich den Puppen von z. B. Schlangenfliegen. Die Anfälligkeit für natürliche Feinde in jedem dieser Lebensstadien hat zur Entwicklung einer großen Vielfalt von Anpassungen geführt, die die Individuen vor verschiedenen Arten von Räubern und Parasitoiden schützen. Diese Anpassungen können in jedem Lebensstadium dramatisch variieren, abhängig von der Lebensweise des Individuums (z. B. sessile versus mobile Lebensstadien), dem Reproduktionsstadium (Larvenstadium versus Erwachsenenstadium) und ontogenetischen Verschiebungen in der Ressourcennutzung.

Traditionell wird die Evolution von Abwehrmechanismen gegen Räuber auf der Ebene eines Lebensstadiums betrachtet, wobei der Schwerpunkt beispielsweise auf Larvenstadien oder Erwachsenenstadien liegt. Die Forschung hat sich traditionell viel weniger auf die Abwehrstrategien von Ei- oder Puppenstadien konzentriert. Auch wenn sich das selektive Umfeld zwischen den einzelnen Lebensstadien drastisch ändern kann, ist die Fitness eines Individuums (z. B. der Fortpflanzungserfolg und die Fähigkeit, bis zu einem bestimmten Fortpflanzungsstadium und darüber hinaus zu überleben) die Summe der Bedingungen, die es in den vorangegangenen Lebensstadien erfahren hat. Um vorhersagen zu können, wie sich unterschiedliche Bedingungen auf die individuelle Fitness oder die Populationsdynamik von Insekten auswirken, reicht es daher nicht aus, die Faktoren zu kennen, die zum Überleben im Larvenstadium beitragen oder den Fortpflanzungserfolg im Erwachsenenalter beeinflussen. Wir müssen auch verstehen, was zwischen diesen beiden Stadien geschieht: welche Art von Abwehrmechanismen gegen Raubtiere die Individuen während des Puppenstadiums haben, wie sie von den Bedingungen in früheren Lebensstadien beeinflusst werden oder wie das Verhalten im Larvenstadium das Raubtierrisiko in der Puppe beeinflusst. Diese Art von Informationen hilft uns, die Evolution von Verteidigungsmerkmalen im Allgemeinen zu verstehen, könnte aber auch für die Vorhersage von Faktoren von Bedeutung sein, die die Populationsdynamik bei potenziellen Schädlingsarten oder bei vom Aussterben bedrohten Arten bestimmen. Gegenwärtig gibt es erstaunlich wenig Daten zu diesen Fragen, und die Verhaltens- und Evolutionsforschung zu diesem Thema ist spärlich.

Hier wird zunächst die Literatur zum Raub auf das Puppenstadium gesichtet, um herauszufinden, was Insektenpuppen angreift, wie hoch das Raubrisiko für sie ist und welche verschiedenen Arten von Verteidigungsmechanismen gegen Raubtiere sich für Insektenpuppen als Ergebnis der Selektion durch Raub entwickelt haben. Wir erkennen an, dass Parasitismus ebenfalls eine wichtige Ursache für die Sterblichkeit im Puppenstadium ist, und es ist wahrscheinlich, dass viele Abwehrmechanismen gegen Räuber (z. B. Abwehrgifte, Tarnung, Schutz durch andere Arten) eine Doppelfunktion sowohl gegen Räuber als auch gegen Parasitoide haben können. Daher werden wir den Parasitismus berücksichtigen, wo dies relevant ist. Der Schwerpunkt unserer Übersicht liegt jedoch auf Verteidigungsstrategien gegen Raubtiere. Abschließend erörtern wir die Lücken in unserem Wissen und skizzieren einige vielversprechende Richtungen für die künftige Forschung.

Das Raubtierrisiko ist während des Puppenstadiums oft hoch

Das Raubtierrisiko während des Puppenstadiums hat bei Arten, die einen gewissen wirtschaftlichen Wert haben, wie z. B. viele Forstschädlinge, die meiste Aufmerksamkeit erhalten. Aufgrund ihrer Ausbruchsdynamik können die Puppen von Forstschädlingen in den Spitzenzeiten hoher Populationsdichten eine reichhaltige Nahrungsquelle für kleine Säugetiere wie Wühlmäuse, Mäuse und Spitzmäuse sowie für wirbellose Räuber wie Laufkäfer, Ameisen und Ohrwürmer darstellen. Bei der Zigeunermotte (Lymantria dispar) beispielsweise gehören Raubsäuger wie die Weißfußmaus in Nordamerika, wirbellose Räuber wie Laufkäfer (Carabidae) und Ameisen zu den wichtigsten Räubern im Puppenstadium. In ähnlicher Weise wurden bei bodenbewohnenden Puppen von Wintermotten (Operophtera brumata) und Herbstmotten (Epirrita autumnata) Maulwürfe, Mäuse, Wühlmäuse und Spitzmäuse zusammen mit wirbellosen Räubern (Larven von Carabidae, Elateridae und Saphylinidae, die sich von Puppen im Boden ernähren) als wichtige Ursachen für die Mortalität in Europa genannt. Auch von Vögeln wurde berichtet, dass sie sich von Puppen ernähren, aber je nach Insektenart variiert ihre Bedeutung von mäßig bis hoch.

Generalistische Räuber von Insektenkokons können einen großen Einfluss auf viele Insektenpopulationen haben, zum Beispiel bei der Stabilisierung von Populationszyklen. Ausgehend von den in der Literatur berichteten Mortalitätsraten kann das Ausmaß des Prädationsrisikos im Puppenstadium überraschend hoch sein: Schätzungen aus Studien mit Zigeunermotten berichten von Prädationsraten von 90-100 %. Studien über Wintermotten und Herbstmotten berichten von Raubraten im Puppenstadium zwischen 20 und 72 %. Bei der Kiefernsägefliege Neodiprion sertifer verursachten Kleinsäuger eine Mortalität von 70 % am Boden und Vögel eine Mortalität von 70-85 %. Bei einer anderen Waldschädlingsart, dem Kiefernprozessionsspinner (Thaumetopea pityocampa), kann der Raub durch Wiedehopfe (Upupa epops) zu einer Mortalität von 68,3 bis 74,1 % im Puppenstadium führen. Für die Arten, die keine zyklische Populationsdynamik und keinen wirtschaftlichen Wert haben, gibt es viel weniger Informationen über das Raubtierrisiko im Puppenstadium. Bei zwei Mottenarten aus der Familie der Limacodidae (Schneckenraupen) führte der Raub des Kokons zu einer mittleren Sterblichkeit, die je nach Mottenart zwischen 22 und 29 % lag.

Auf der Grundlage dieser Schätzungen kann das Raubrisiko beträchtlich von mäßig bis sehr hoch variieren, so dass das Überleben im Puppenstadium für die meisten Insektenarten wahrscheinlich ein kritischer Schritt ist. Aus evolutionärer Sicht sollte daher die Selektion auf Mechanismen, die das Überleben in diesem Stadium verbessern, extrem stark sein. Es ist jedoch zu beachten, dass diese Schätzungen des Mortalitätsrisikos artspezifisch sind und das Raubtierrisiko möglicherweise in gewissem Maße überbewerten. So variiert beispielsweise die Art und Weise, wie die Puppen auf den Versuchsflächen „natürlich“ platziert werden, von Studie zu Studie, so dass das Prädationsrisiko mitunter überschätzt wird.

Die zweite Gemeinsamkeit, die sich aus der Literatur ergibt, ist die Tatsache, dass die Raubtiere, die sich an Insektenpuppen vergreifen, sehr vielfältig sind und sowohl visuelle als auch nicht visuelle Raubtiere umfassen, wobei der Schwerpunkt vielleicht auf letzteren liegt. Dies unterscheidet sich vom Larvenstadium, in dem visuelle Räuber wie insektenfressende Vögel oft als die wichtigste Räubergruppe angesehen werden. Physikalische und chemische Strategien zur Abwehr von Räubern spielen eine wichtige Rolle bei der Verteidigung gegen nicht-visuelle Räuber und man könnte daher davon ausgehen, dass im Puppenstadium eine Selektion stattfindet.

Vermeidung der Entdeckung durch visuelle Räuber

Die häufigste Strategie zur Vermeidung von Angriffen ist eine kryptische Färbung, die es dem Räuber erschwert, die Beute zu entdecken (z. B. Tarnung). Dies gilt auch für Insektenpuppen. Die kryptische Färbung der Puppe ist adaptiv, da sie das Überleben gegenüber visuell jagenden Räubern erhöht, wenn die Farbe mit dem visuellen Hintergrund übereinstimmt (Abbildung 1). In einigen taxonomischen Gruppen hat die Variation des visuellen Hintergrunds eine umweltbedingte plastische Variation der Puppenfärbung, wie z. B. Farbpolyphenismus, begünstigt. Polyphenismus in der kryptischen Puppenfärbung hat sich zumindest bei den Papilionidae, Pierinae, Satyrinae und Nymphalinae unabhängig voneinander entwickelt. In vielen dieser Fälle gibt es zwei Arten von Puppen, wobei eine Form grün-gelb und die andere braun-schwarz ist.

Die Variation der Puppenfarbe ist nachweislich hauptsächlich ein umweltbedingtes, plastisches Merkmal, auch wenn die individuelle Empfindlichkeit für Umweltreize, die die Veränderung der Puppenfarbe auslösen, auch genetisch variieren kann. So können beispielsweise taktile Signale wie die Rauheit des Untergrunds einen Einfluss darauf haben, ob sich die Puppen bei Papilio xuthus grün (glatte Oberflächen) oder braun (raue Texturen) entwickeln. Neben der Beschaffenheit des Substrats haben verschiedene Umweltbedingungen nachweislich einen Einfluss auf die Puppenfarbe (siehe ), z. B. die Farbe des Hintergrunds, die relative Luftfeuchtigkeit, die Länge der Photoperiode, die Temperatur, die Wellenlänge des Lichts und die Qualität der Nahrung. Der Polyphenismus der Puppenfarbe kann auch durch den Entwicklungspfad des Individuums beeinflusst werden. Bei bivoltinen oder multivoltinen Arten, deren Puppenstadium sehr unterschiedlich lang ist, je nachdem, ob das Individuum in einer Puppendiapause überwintert (das Puppenstadium dauert mehrere Monate) oder sich direkt entwickelt (das Puppenstadium ist nur ein oder zwei Wochen lang), wirkt sich der hormonelle Zustand der Puppen stark auf ihre Färbung aus. So neigen beispielsweise die sich direkt entwickelnden Sommerpuppen eher zu einer grünen Färbung, während die überwinternden Puppen eher zu einer braunen Färbung neigen. Oft können mehrere der oben genannten Faktoren die Puppenfärbung gleichzeitig beeinflussen.

Interessanterweise kann die adaptive Funktion der kryptischen Puppenfärbung auch mit lebensgeschichtlichen Merkmalen im Erwachsenen- und Larvenstadium in Verbindung gebracht werden. Beim Gesprenkelten Feuerfalter Pararge aegeria sind die aus den grün gefärbten Puppen schlüpfenden Individuen als Erwachsene größer und haben eine größere Thoraxmasse, die für das Flugverhalten relevant ist, als die aus den braunen Puppen schlüpfenden Individuen. Dies deutet darauf hin, dass es einen Kompromiss zwischen dem Schutz vor Fressfeinden während des Puppenstadiums und den adulten Lebensstadien gibt, wobei die Variationen sowohl in den Puppen- als auch in den adulten Merkmalen erhalten bleiben.

Das Angriffsrisiko kann auch sinken, wenn Organismen visuelle Fressfeinde täuschen, indem sie etwas nachahmen, das für den potenziellen Fressfeind uninteressant ist, wie z. B. Stöcke oder Vogelkot. Die Maskerade ist bei vielen Insektengruppen ein relativ häufiger Verteidigungsmechanismus im Larvenstadium, hat sich aber manchmal auch im Puppenstadium entwickelt (Abbildung 1). So bauen die Larven des Neochlamisus-Blattkäfers eine „Fäkalienhülle“, unter der sie sich während des Larven- und Puppenstadiums verstecken. Zusätzlich zu den Fäkalien fügen sie Trichome ihrer Wirtspflanze auf der Oberfläche der Hülle hinzu, und kurz vor der Verpuppung bauen sie eine mit Trichomen gefüllte Kammer unter der äußeren Schicht aus Fäkalien. Durch diese Strukturen wird das Überleben gegenüber wirbellosen Fressfeinden deutlich verbessert. Diese mit pflanzlichen Trichomen bedeckten Fäkalienhüllen könnten dazu beitragen, die Puppen auf den Pflanzen zu tarnen. Hüllen mit Trichomen können auch einen physischen Schutz gegen Fressfeinde bieten, da beispielsweise Lötfliegen mit ihren Mundwerkzeugen nicht in die Hülle eindringen konnten. Fäkalien und Pflanzentrichome können auch abschreckende Verbindungen enthalten und haben daher eine zusätzliche Funktion als sekundäre chemische Abwehr. Beutelfalter (Psychidae) bauen Hüllen, die sie während des Larven- und Puppenstadiums schützen. Diese Kästen enthalten oft Material aus ihrer Umgebung (Sand, Zweige, Steine), das sie für Raubvögel und Insekten uninteressant oder kryptisch macht.

Zusätzlich zu morphologischen und physischen Merkmalen haben Insekten verschiedene Verhaltensanpassungen, die ihre Erkennbarkeit für Raubtiere und Parasiten während des Puppenstadiums verringern. So graben sich beispielsweise viele Arten zur Verpuppung in den Boden ein, was einen Schutz vor Raubtieren wie Vögeln bietet, die über dem Boden jagen. Bevor die Tiere in das Vorpuppenstadium eintreten und beginnen, ihren Kokon zu spinnen, entfernen sie sich oft von ihrer Wirtspflanze oder Nahrungsquelle. Der Aufenthalt in der Nähe der Wirtspflanze kann das Risiko erhöhen, von natürlichen Feinden entdeckt zu werden, die oft die Wirtspflanze als Anhaltspunkt für die Lokalisierung ihrer potenziellen Beute nutzen. Diese Verhaltensanpassungen vor dem Eintritt in das Puppenstadium können auch innerhalb der Arten variieren, je nach der Lebensstrategie eines Individuums. So haben die meisten Lepidopterenlarven vor der Verpuppung eine Wanderphase, in der sie sich von ihrer Wirtspflanze entfernen und ein geeignetes Substrat für die Verpuppung suchen. Beim Europäischen Schwalbenschwanz, Papilio machaon, ist diese Wanderphase bei der überwinternden Generation, die ein längeres Verpuppungsstadium hat, länger als bei den sich direkt entwickelnden Larven (nicht überwinternde Larven), die ein Verpuppungsstadium von nur ein bis zwei Wochen haben. Aufgrund der erhöhten Mobilität und der zurückgelegten Entfernungen ist die Wanderphase für eine Larve riskant, und dies könnte darauf hindeuten, dass die Individuen das mit dem Wirt verbundene Raubrisiko ausgleichen, indem sie weniger wandern, wenn das Puppenstadium kürzer ist.

Vermeidung der Entdeckung durch nicht visuelle Räuber

Individuen müssen nicht immer visuelle Komponenten in ihrer Umgebung nachahmen. Wenn die wichtigsten Raubtiere nicht visuell sind, kann es für ein Beutetier effektiver sein, eine chemische „Tarnung“ zu verwenden. Der größte Teil der Literatur über den Einsatz chemischer Verbindungen, die die Erkennung von Beutetieren durch Räuber erschweren, stammt von Arten, die in enger Gemeinschaft mit Ameisen leben. Die Larven des myrmecophilen Schmetterlings Lycaeides argyrognomon beispielsweise haben Organe, mit denen sie Nektar für die Ameisen produzieren, die sie besuchen. Im Gegenzug schützen die Ameisen sie vor verschiedenen Arten von natürlichen Feinden. Während des Puppenstadiums verlieren die Individuen dieses Organ und beginnen stattdessen mit der Produktion von Kutikularverbindungen, die die Angriffe der Ameisen unterdrücken und die Puppen weniger anfällig für Ameisenfraß machen. Auf diese Weise können sich die Schmetterlinge von L. argyrognomon in Ameisennestern verpuppen, wo sie vor natürlichen Feinden geschützt sind. Da nicht sichtbare Raubtiere während des Puppenstadiums eine wichtige Raubtiergruppe sind, könnte diese Art von Taktik, die sich auf chemische Kommunikation zum Schutz vor Raubtieren stützt, weiter verbreitet sein als bisher angenommen.

Hohe Erkennbarkeitskosten als Einschränkung für die Evolution der Warnfärbung im Puppenstadium?

Die entgegengesetzte Strategie, sich vor den Sinnen der Raubtiere zu verstecken, ist der Aposematismus. Aposematische Individuen können Raubtieren ihre Unbrauchbarkeit als Beute (z. B. Toxizität) durch auffällige Signale (d. h. Aposematismus) anzeigen, zu denen Farben, Töne oder Gerüche gehören können. Die Raubtiere lernen, das Signal mit der Unrentabilität der Beute in Verbindung zu bringen und vermeiden es, bei künftigen Begegnungen Individuen anzugreifen, die ein ähnliches Aussehen haben. Erstaunlicherweise scheint die aposematische Verteidigungsstrategie im Puppenstadium selten zu sein (Abbildung 1). Bei den Schwalbenschwanz-Schmetterlingen (Familie Papilionidae) haben beispielsweise alle Arten ein kryptisch gefärbtes Puppenstadium, obwohl ihre larvalen und adulten Verteidigungsstrategien von kryptisch über maskiert bis hin zu aposematisch variieren.

Die Evolution aposematischer Verteidigungsstrategien könnte im Puppenstadium aufgrund einiger physiologischer oder entwicklungsbedingter Merkmale eingeschränkt sein. Zumindest entwicklungsbedingte Einschränkungen sind jedoch unwahrscheinlich; Untersuchungen der Puppenfärbung von Papilio-Arten haben gezeigt, dass die braune oder grüne Puppenfärbung auf einer Mischung heller Farbpigmente (rot, gelb, schwarz, blau) beruht, was die Möglichkeit ausschließt, dass ein Mangel an hellen Pigmenten die Entwicklung farbenfroher Puppen einschränken würde. Eine Hintergrundanpassung im Puppenstadium in Kombination mit chemischen Abwehrmechanismen kann jedoch unter Bedingungen begünstigt werden, unter denen das Risiko der Entdeckbarkeit von auffällig gefärbter aposematischer Beute hoch ist. In ihrem mathematischen Modell haben Endler & Mappes gezeigt, dass sich eine geringe Auffälligkeit für eine chemisch verteidigte Beute entwickeln kann, wenn die kognitiven und Wahrnehmungsfähigkeiten der Räuber oder ihre Empfindlichkeit gegenüber den sekundären Verteidigungsmitteln der Beute variieren. Dies erhöht die Kosten für die Entdeckbarkeit einer Beute und begünstigt eine geringere Auffälligkeit. Dies könnte auch für Insektenpuppen gelten, die über lange Zeiträume hinweg einer vielfältigen Räubergemeinschaft ausgesetzt sind, die sowohl visuelle als auch nicht visuelle Räuber enthält. Darüber hinaus kann ein auffälliges Erscheinungsbild auch Angriffe von spezialisierten Parasitoiden hervorrufen, die sich so entwickelt haben, dass sie die Abwehrgifte des Puppenstadiums tolerieren oder sogar davon profitieren.

Die kryptische Färbung oder Maskerade kann auch das höchste Überleben während eines immobilen Lebensstadiums garantieren: Aposematismus kann begünstigt werden, wenn er die Mobilität der Organismen zwischen verschiedenen visuellen Umgebungen und Hintergründen erleichtert. Der Grund dafür ist, dass Individuen mit Tarnung immer auf ihren visuellen Hintergrund angewiesen sind, um sich vor den Augen von Räubern zu verbergen, während der Aposematismus unabhängig vom Hintergrund funktionieren dürfte. Dies ermöglicht es aposematischen Individuen, effektiver an Ressourcen zu gelangen. Bei Acronicta alni beispielsweise nimmt die Mobilität der Larven in den späteren Stadien zu, wenn die Larven größer werden und sich mehr bewegen müssen, um zu fressen. Dieser doppelte Nutzen in Bezug auf die Vermeidung von Fressfeinden und das Sammeln von Ressourcen könnte ein Faktor sein, der erklärt, warum viele Lepidoptera-Larven ihre Strategie von Krypsis oder Maskerade auf Aposematismus umstellen, wenn sie größer werden, oder warum immobile Puppen auf kryptische Färbung angewiesen sind.

Chemische Verteidigung

Chemische Abwehrmechanismen sind einer der am weitesten verbreiteten Verteidigungsmechanismen gegen Fressfeinde. Bei Insekten können chemische Abwehrstoffe Abwehrsekrete sein, die in Gegenwart eines Fressfeindes aktiv freigesetzt werden und die Wahrscheinlichkeit verringern, dass der Fressfeind die Beute probieren (und möglicherweise töten) muss, bevor er sie für ungenießbar hält. Chemische Abwehrstoffe können auch in Körperteilen wie den Flügeln vieler giftiger Schmetterlinge gespeichert sein. In beiden Fällen beruht die Wirksamkeit der chemischen Abwehr auf den Kosten für die Ausbildung der Raubtiere, die lernen, die chemisch verteidigte Beute zu meiden, wenn sie ein ähnliches Aussehen hat. Wenn die Beutetiere auffällige Hinweise (Aposematismus) anbieten, die mit einer chemischen Abwehr verbunden sind, wird diese Lernrate zur Vermeidung noch effektiver.

Der Schwerpunkt der Forschung lag bisher auf der chemischen Abwehr im Larven- und Erwachsenenstadium, während über die Rolle der chemischen Abwehr beim Schutz vor Raubtieren während des Puppenstadiums viel weniger bekannt ist. Bei Arten, deren Larven und erwachsene Tiere Abwehrstoffe enthalten, werden auch die Puppenstadien häufig chemisch verteidigt. So haben beispielsweise sowohl die Larven als auch die Puppen des Marienkäfers Delphastus catalinae winzige Sekretionshaare, die Abwehrsekrete produzieren, die auf ihre Fressfeinde abschreckend wirken. Die Eklosionsflüssigkeit in den Puppen kann ebenfalls bitter sein und eine Rolle bei der chemischen Verteidigung spielen (J.M. 2017, persönliche Beobachtung), auch wenn ihre Funktion bei der chemischen Verteidigung nicht getestet wurde.

Da sich das selektive Umfeld und die Lebensweise während des Larven-, Puppen- und Erwachsenenstadiums wahrscheinlich ändern, können wir mit qualitativen und quantitativen Veränderungen der chemischen Verteidigung während der Entwicklung rechnen. Bei Blattkäfern (Oreina gloriosa) enthalten die Individuen während aller Lebensstadien Abwehrstoffe (Cardenolide). Die Zusammensetzung des chemischen Cocktails ändert sich jedoch vom Larven- zum Puppenstadium und vom Puppen- zum Erwachsenenstadium. Die Autoren vermuten, dass diese Unterschiede zum Teil durch Veränderungen in der Lebensweise und den jeweiligen Strukturen der Räuber- und Parasitengemeinschaften erklärt werden können. Eine experimentelle Untersuchung dieser Hypothese wäre ein vielversprechender Weg, um zu prüfen, wie Veränderungen in der Struktur der Räubergemeinschaft die Vielfalt des chemischen Schutzes formen und aufrechterhalten.

Die Qualität und Quantität der Abwehrstoffe im Puppenstadium kann auch von der Entwicklungsumgebung während des Larvenstadiums abhängen. Beispielsweise scheiden die Larven von Junonia coenia (Nymphalidae) Iridoidglykoside aus ihrer Wirtspflanze (Plantago lanceolata) aus. Diese Verbindungen wirken nachweislich abschreckend auf verschiedene Arten von wirbellosen Raubtieren wie Ameisen. Es hat sich gezeigt, dass sowohl der Genotyp der Wirtspflanze als auch die Art des Räubers die Qualität und Quantität der chemischen Abwehrstoffe im Puppenstadium beeinflussen. Der Catalpol-Gehalt war während der Verpuppung bei Individuen, die in Gegenwart von Stinkkäfern wuchsen, höher als bei Individuen, die von Wespen angegriffen wurden. Die Individuen von J. coenia können also ihren chemischen Schutz im Puppenstadium verändern, um ihn an das Prädationsrisiko durch die wichtigsten Raubtierarten anzupassen (zielgerichtete Verteidigung; siehe auch ).

Manchmal kann der Besitz von Abwehrstoffen im Puppenstadium das Prädationsrisiko durch Artgenossen erhöhen. Pyrrolizidinalkaloide sind pflanzliche Verbindungen, die vor allem bei Arctiid-Arten zur chemischen Verteidigung und Kommunikation eingesetzt werden. Die Larven von Utetheisa ornatrix nehmen Pyrrolizidinalkaloide (PAs) von ihren Wirtspflanzen Crotalaria spp. auf und behalten die Alkaloide während der Lebensstadien und der Metamorphose. Diese Verbindungen kommen auch im Puppenstadium vor und bieten einen potenziellen Schutz gegen natürliche Feinde. Die gleichen Verbindungen können jedoch das Puppenstadium anfällig für Kannibalismus machen. Vor der Verpuppung neigen die Larven dazu, sich weiter von der Wirtspflanze zu entfernen, da die Larven von U. ornatrix Puppen mit hohem PA-Gehalt kannibalisieren, um selbst PAs zu erwerben. Neben dem Schutz vor Fressfeinden wie Spinnen oder Vögeln spielen PAs bei U. ornatrix eine wichtige Rolle bei der sexuellen Selektion, was eine Erklärung für das kannibalistische Verhalten im Larvenstadium bietet.

Physikalische und verhaltensbedingte Abwehrmechanismen

Puppen können sich auch physisch gegen potenzielle Fressfeinde verteidigen (Abbildung 2). Haare und Stacheln haben sich im Larvenstadium als besonders wirksame Verteidigungsmechanismen gegen wirbellose Räuber erwiesen und könnten auch bei der Puppenabwehr eine wichtige Rolle spielen. So sind beispielsweise die Raupen des Kiefernprozessionsspinners mit Brennhaaren bedeckt, die beim Menschen starke allergische Reaktionen hervorrufen können. Daher ist es möglich, dass sie auch für andere Raubtiere unrentabel sind. Außerdem enthalten ihre Kokons Exuvien der letzten Larvenhäutung, die in die Kokonwände eingewickelte Brennhaare tragen. Die Larven von Gonometa-Spinnern wie dem Afrikanischen Wildseidenspinner (Gonometa postica) haben Nesselhaare, die sie in die Kokonwände der Puppe einbauen. Die Kokonwände können auch mit anderen Strukturen verstärkt werden, die es weniger wahrscheinlich machen, dass sie bei einem Angriff brechen: Veldtman et al. vermuten, dass die Kokons von G. postica vor ihrem Hintergrund auffällig sind. Außerdem ist das Risiko, von Vögeln angegriffen zu werden, viel geringer (2 %) als bei Gonometa rufobrunnea (50 %), deren Kokons ansonsten ähnlich sind, aber für das menschliche Auge kryptischer erscheinen. Die Autoren vermuten, dass das geringere Prädationsrisiko bei G. postica eher auf die unterschiedliche Struktur des Kokons zurückzuführen ist als auf eine aposematische Verteidigung. Die Kokons von Gonometa postica sind mit kleinen Kalziumkristallen bedeckt, die das Aufbrechen des Kokons erschweren, und unterscheiden sich außerdem in der Farbe des Kokons. Die Funktion und der Ursprung dieser verschiedenen Arten von physischen Schutzmechanismen zur Abwehr von Fressfeinden im Puppenstadium wurden jedoch noch nicht experimentell untersucht. Möglicherweise müssen sich die Larven vor der erfolgreichen Verpuppung von den Haaren befreien. Der Einbau von Haaren in die Kokonwände könnte daher eine physiologische Notwendigkeit sein, die zusätzliche Vorteile bei der Verteidigung gegen Räuber oder Parasitoide bietet.

Viele holometabole Insekten spinnen ihren Kokon vor der Metamorphose. Der Seidenkokon kann sie vor Räubern und Parasitoiden schützen, aber auch vor Austrocknung oder Mikroparasiten. Man nimmt an, dass die Seide, die der Hauptbestandteil der Lepidopterenkokons ist, auch eine Verteidigungsfunktion für die Puppen hat. Obwohl der Großteil der Seide aus Proteinen besteht, die die strukturellen Eigenschaften der Seide aufrechterhalten, gibt es eine Reihe anderer Proteine in der Seide verschiedener Arten. Es wird angenommen, dass diese alternativen Funktionen dazu beitragen, die Kokons ungenießbar zu machen und ihren Inhalt gegen Mikroben zu verteidigen. Die meisten Studien über diese nicht-strukturellen Proteine haben sich auf die Seide des Seidenspinners Bombyx mori konzentriert; es hat sich jedoch gezeigt, dass die Seidenbestandteile von Motten aus verschiedenen Familien einander sehr ähnlich sind. Die Seide der Seidenspinner-Kokons enthält Protease-Inhibitoren, die gegen eine Reihe von bakteriellen und pilzlichen Proteasen wirken könnten. Kaur et al. haben jedoch argumentiert, dass viele der angeblichen antibiotischen Eigenschaften der Seide auf Experimente mit kontaminierter Seide zurückzuführen sind. Diese Verunreinigungen stammten aus den Prozessen der Aufspaltung von Seidenbestandteilen vor den Experimenten, in denen sie verwendet wurden. Inwieweit die Seide der Kokons die Puppen vor bakteriellen oder pilzlichen Infektionen schützt oder sie für Fressfeinde ungenießbar macht, ist also alles andere als klar und erfordert weitere experimentelle Untersuchungen.

Puppen können auch Abwehrbewegungen zeigen, die möglicherweise eine deimatische Funktion gegen Fressfeinde haben oder Angriffe von Fressfeinden und Parasitoiden physisch erschweren. So drehen beispielsweise die Puppen von Tenebrio molitor und Zophobas atratus ihre Hinterleibssegmente als Reaktion auf taktile Reize, und es hat sich gezeigt, dass dieses Verhalten das Risiko von Kannibalismus durch die Larven der gleichen Art verringert. Die Puppen der Kleinen Schildkröte (Aglais urticae) fangen an, sich sehr intensiv zu winden, wenn der Parasitoid versucht, auf ihnen zu landen, und verhindern oft, dass der Parasitoid sein Ei in der Puppe ablegt. In der gleichen Arbeit berichtete Cole über einen höheren Eiablageerfolg von Parasitoiden bei den Ledidopterenarten P. aegeria und Pieris brassicae, deren Puppen nicht so intensiv zappeln können wie die Puppen von A. urticae.

Intraspezifische Interaktionen und Überleben während des Puppenstadiums

Die Gefahr der Prädation wird oft als eine wichtige selektive Kraft genannt, die Sozialität begünstigt, einschließlich des kooperativen Schutzes der Nachkommen während des Puppenstadiums. Bei vielen sozial lebenden Insekten, wie z. B. eusozialen Hautflüglern, haben sich verschiedene Arten von kooperativen Fortpflanzungsstrategien entwickelt, bei denen sich die Erwachsenen um die unreifen Stadien, einschließlich der Puppen, kümmern und sie gegen verschiedene Arten von natürlichen Feinden verteidigen. Bei eusozialen Arten wie Ameisen sind die Puppen jedoch auch nicht vor Fressfeinden sicher: Asiatische Schwarzbären zum Beispiel suchen eher Ameisennester auf, in denen es viele Puppen gibt (siehe auch ).

Bei einigen Arten können die Individuen im Puppenstadium Aggregationen bilden, die das Mortalitätsrisiko verringern. Diese Ansammlungen können passiv sein, z. B. aufgrund von Merkmalen in der Landschaft (wenn geeignete Lebensräume für die Verpuppung verstreut sind), die zu einer Verklumpung von Individuen führen. Sie können aber auch aktiv sein, wenn die Individuen aktiv Kontakt zueinander halten. Die Aggregation im Puppenstadium (oder in jedem anderen Lebensstadium) kann auf dreierlei Weise funktionieren: Erstens werden Begegnungen mit zufällig suchenden Räubern minimiert, aber die Anfälligkeit gegenüber z. B. visuellen Räubern, die Gruppen von Beutetieren gut erkennen können, kann erhöht werden. Zweitens wird die Wirkung des Raubtiers abgeschwächt, nachdem es angetroffen wurde (Sicherheit in der Anzahl aufgrund der Sättigung des Raubtiers und der Bearbeitungszeiten). Bei dem in Flüssen lebenden Trichoptera Rhyacophila vao beispielsweise waren Puppenansammlungen im Hinblick auf das Risiko von Begegnungen mit Raubtieren nachteilig. Die Gruppenbildung war jedoch vorteilhaft, da sie das Raubtierrisiko verringerte. Bei einer Gesamtbetrachtung (Angriffsminderungseffekt) bot die Gruppierung im Puppenstadium einen höheren Nettonutzen gegen das Raubtierrisiko.

Der dritte Weg, auf dem die Aggregation das Raubtierrisiko senken kann, ist die Verbesserung des Vermeidungslernens der Raubtiere, wenn die Beute unrentabel ist. Es hat sich gezeigt, dass Raubtiere lernen, chemisch verteidigte kryptische (unbewegliche) künstliche und reale Beutetiere effektiver zu meiden, wenn sich diese Beutetiere in Gruppen befinden, als wenn sie allein sind. Dieser Mechanismus wurde im Puppenstadium noch nicht experimentell getestet, könnte aber eine wichtige Rolle bei Arten spielen, deren Puppen chemische Abwehrmechanismen besitzen und häufig räumlich und zeitlich aggregiert sind. Bei den geselligen, chemisch geschützten Kiefernsägewespen beispielsweise werden die Puppen oft in der Nähe der Wirtsbäume gesammelt, wo sich die Larven in geselligen, aktiv gehaltenen Gruppen ernähren. Bei den Kiefernsägewespen der Gattung Neodiprion wechseln die Individuen vom geselligen Verhalten zum Einzelgängerverhalten im letzten, nicht fressenden Stadium, in dem sich die Larven zerstreuen, um ihre Kokons auf dem Boden zu spinnen. Die Kokons sind jedoch oft unter den Wirtsbäumen verklumpt und können attraktive Futterstellen für Raubsäugetiere wie Spitzmäuse, Wühlmäuse oder Vögel darstellen. Die Puppen der Kiefersägewespe enthalten chemische Abwehrstoffe, da die Abwehrdrüsen der Larven während der Metamorphose in die Puppe abgegeben werden. Während des Präadultenstadiums drehen sich die Tiere jedoch aktiv im Kokon um, wenn die Kokonwand durchstoßen wird, und bewegen die abgegebenen Abwehrdrüsensäcke in Richtung des potenziellen Angreifers. Ob dieser chemische Verteidigungsmechanismus der Puppe Auswirkungen auf das Verhalten der Räuber hat, wurde nicht direkt untersucht, und seine Rolle könnte eher bei der Verteidigung gegen Makroparasiten wichtig sein.

Schutz vor anderen Arten und Überleben während des Puppenstadiums

Individuen können während des Puppenstadiums Schutz vor Räubern anderer Arten erhalten. Diese Interaktionen können von mutualistisch (beide Partner profitieren davon) bis parasitär (kostspielig für den anderen Partner ohne jeglichen Nutzen) reichen. Manchmal kann die Beziehung auch kommensalistisch sein: So wechseln beispielsweise die Raupen von Platyperpia virginalis (Arctiidae) während der Verpuppung die Wirtspflanze und den Lebensraum. Die Raupen verpuppen sich bevorzugt in einer stacheligen Pflanzenart, die sich in einem anderen Lebensraum befindet als die Wirtspflanze, von der sie sich im Larvenstadium ernähren. Außerdem war die Überlebensrate der Individuen während der Verpuppung in diesen physisch geschützten Pflanzen höher. Dies wurde experimentell bestätigt: Bei Pflanzen, bei denen die physischen Abwehrstrukturen entfernt wurden, ging die Überlebensrate der Puppen zurück. Auch bei der Papilionidae Battus polydamas archidamas haben die Puppen eine höhere Überlebenswahrscheinlichkeit, wenn sie sich auf Kakteen befinden, als auf Sträuchern, Felsen oder dem Boden.

Einige Arten können sogar andere Arten manipulieren, um sich vor ihnen zu schützen. Die Schmetterlingsfamilien Lycaenidae und Riodinidae sind berühmt für ihre Beziehungen zu Ameisen, die von mutualistisch bis parasitär reichen (nachzulesen in ). Im Allgemeinen erhalten die Larven mehrerer Arten dieser Gruppe von den Ameisen Schutz vor Parasiten und Raubtieren. Die Ameisen erhalten im Gegenzug ein nahrhaftes Sekret von den Larven. Wie abhängig diese Arten von Ameisen sind, ist von Art zu Art unterschiedlich. Einige der Arten sind obligat myrmecophil, wie z. B. Jalmenus evagoras, die ohne Ameisen praktisch nicht überleben können. Einige andere Arten sind fakultativ myrmechophil.

Interessanterweise haben nicht nur die Larven, sondern auch die Puppen dieser Schmetterlingsgruppe Mechanismen entwickelt, um das Verhalten der Ameisen zu beeinflussen. Alle Lycaenidenpuppen erzeugen durch Stridulation (schallerzeugende Organe) Laute, unabhängig davon, ob sie mit Ameisen vergesellschaftet sind oder nicht. Diese Puppengeräusche können als deimatische Funktion angesehen werden, da sie erzeugt werden, wenn die Puppen gestört werden. Bei einigen Arten sind die Puppenlaute jedoch an der Rekrutierung von Ameisen beteiligt. Bei den Puppen von J. evagoras zum Beispiel können die Laute Ameisen anlocken und die Ameisenwache aufrechterhalten. Diese Beispiele zeigen, dass das Puppenstadium kein „passives und inaktives“ Lebensstadium ist, sondern dass die Puppen aktiv mit ihrer Umgebung kommunizieren können. Das vielleicht faszinierendste Beispiel dafür liefern die parasitischen Maculinea rebeli-Schmetterlinge (Lycaenidae). Sowohl ihre Larven als auch ihre Puppen erzeugen Geräusche, die genau die Geräusche ihres Wirts, der Ameisenkönigin Myrmica schenki , imitieren. Die von den Puppen erzeugten Geräusche sind sogar noch genauer als die der Larven. Diese Puppengeräusche lösen eine ähnliche Reaktion aus wie die Geräusche der Königinnen, so dass M. rebeli in der Lage ist, seinen Wirt zu manipulieren und Schutz vor Ameisen zu erlangen.

Schlussfolgerung und zukünftige Fragen

Unsere Literaturübersicht zeigt, dass sich eine große Vielfalt von Verteidigungsmechanismen entwickelt hat, um den Schutz vor Räubern durch das Puppenstadium bei Insekten zu erhöhen. Zu diesen Strategien gehören verschiedene Arten von Schutzfärbungsstrategien, Abwehrgifte, Schutz durch Artgenossen und die Manipulation der Empfindlichkeit von Wirtsarten für bestimmte chemische oder akustische Signale, um deren Schutz zu erreichen. Das Puppenstadium ist also kein „inaktives“ Stadium, sondern kann sich mit einer großen Vielfalt an morphologischen, chemischen und verhaltensbezogenen Mechanismen gegen Fressfeinde schützen. Angesichts der für das Larven- oder Erwachsenenstadium verfügbaren Literatur befindet sich das Verständnis für die Verteidigungsstrategien im Puppenstadium jedoch noch in einem frühen Stadium. Daher sind das Prädationsrisiko und die Art und Weise, wie man sich im Puppenstadium davor schützen kann, ein interessantes und wichtiges Thema für die zukünftige Forschung. Die Bestimmung dieses Selektionsdrucks über die verschiedenen Lebensstadien hinweg ist von entscheidender Bedeutung, um ein realistisches Bild von der Entwicklung lebensgeschichtlicher Strategien bei Arten mit komplexen Lebenszyklen zu erhalten und Faktoren vorherzusagen, die ihre Populationsdynamik beeinflussen. Diese Informationen können sogar Aufschluss über die Mechanismen geben, die hinter dem dramatischen Rückgang von Insektenpopulationen stehen, und für eine wirksame Naturschutzplanung und -verwaltung von Nutzen sein. Mit diesen Aspekten im Hinterkopf haben wir mehrere potenziell interessante und wichtige Wege für die künftige Forschung skizziert.

(a) Wie beeinflussen Variationen in der Zusammensetzung von Räubergemeinschaften die Entwicklung der Abwehrkräfte von Beutetieren während des Lebenszyklus eines Individuums?

Variationen in der Struktur von Räubergemeinschaften können ein wichtiger Selektionsfaktor sein, der die Entwicklung der Abwehrkräfte von Beutetieren beeinflusst. Bislang wurden diese Auswirkungen hauptsächlich innerhalb des einzelnen Lebensstadiums (z. B. Larve oder erwachsenes Tier) betrachtet. Nach unserer Literaturrecherche ist es jedoch wahrscheinlich, dass sich die Struktur der Räubergemeinschaft auch über verschiedene Lebensstadien hinweg verändert. Wie sie die Funktion und Vielfalt der Abwehrmechanismen zwischen den Lebensstadien, einschließlich des Puppenstadiums, beeinflusst, ist nicht bekannt. So könnten beispielsweise Unterschiede in der Zusammensetzung der Räuber- und Parasitoidengemeinschaften erklären, warum wir manchmal Unterschiede in der Quantität und Qualität der Abwehrstoffe in den Larven-, Puppen- und Erwachsenenstadien beobachten. Zur Untersuchung dieser noch nicht untersuchten Aspekte können wir von repräsentativen Modellsystemen für Beutetierarten profitieren, bei denen wir bereits über eine Vielzahl von Informationen über die verschiedenen Faktoren verfügen, die die individuellen Verteidigungsstrategien in den verschiedenen Lebensstadien bestimmen. Außerdem müssen wir uns auf relevante Raubtierarten konzentrieren, da eine neuere Studie darauf hindeutet, dass chemische Abwehrmaßnahmen zielspezifisch sein können, was die Bedeutung der Wahl der richtigen Raubtierart bei der Untersuchung der Wirksamkeit chemischer Abwehrmaßnahmen verdeutlicht. Mit den sich ansammelnden empirischen Forschungsergebnissen verschiedener Arten können wir dann systematische Analysen durchführen, um zu bewerten, inwieweit die Abwehrmechanismen in den verschiedenen Lebensstadien miteinander verbunden sind oder ob sie sich unabhängig voneinander entwickeln.

(b) Funktion chemischer Abwehrmechanismen während des Puppenstadiums: Können nicht-visuelle Räuber lernen, kryptisch gefärbte Puppen auf der Grundlage chemischer, taktischer oder auditiver Signale zu meiden?

Aposematismus hat sich wiederholt im Larven- und Erwachsenenstadium entwickelt, aber sehr selten im Puppenstadium. Es wird jedoch allgemein angenommen, dass Abwehrstoffe auch im Puppenstadium vorkommen, wenn die Larven- und Erwachsenenstadien chemisch verteidigt werden. Dies wird auch durch empirische Daten von Arten gestützt, bei denen der Gehalt an chemischen Abwehrstoffen im Puppenstadium analysiert wurde. Da auffällige Signale die Lerneffizienz des Räubers beim Vermeiden erhöhen sollten, ist das Auftreten dieser verteidigten Beutetierarten mit geringer Signalintensität rätselhaft; dies gilt insbesondere dann, wenn die Herstellung und Aufrechterhaltung chemischer Abwehrstoffe kostspielig ist und das Individuum bereits durch Tarnung gut geschützt ist. Wenn ein Raubtier immer in die Puppe beißen muss, um sie als ungenießbar zu empfinden (d. h. Raubtiere lernen nicht, chemisch verteidigte Puppen zu meiden), nützen die chemischen Abwehrstoffe im Puppenstadium dem Individuum nichts, das nach dem Durchstechen der Kokonhülle ohnehin stirbt. Wiklund & Sillén-Tullberg schlug beispielsweise vor, dass Puppen sogar von Natur aus anfälliger für die Handhabung durch Raubtiere sein könnten, weil die harte Kutikula von Puppen im Vergleich zu den flexibleren Kutikula von Larven und Erwachsenen eher zerbrechen kann.

Welche Anhaltspunkte könnten Raubtiere dann nutzen, um zu lernen, chemisch verteidigte Puppen zu meiden? Erstens ist die Auffälligkeit möglicherweise nicht so wichtig, solange sich die verteidigte Beute ausreichend von der schmackhaften Beute unterscheidet. Zweitens haben sich die meisten Forschungsarbeiten zur Puppenfärbung auf die Auffälligkeit für das menschliche Auge konzentriert. Wir wissen jedoch nur sehr wenig über die Auffälligkeit von Puppen für Raubtiere mit anderen visuellen Systemen, wie z. B. Vögel, die auch UV-Wellenlängen wahrnehmen. Einige Arten haben metallisch golden oder silbern glänzende Puppen (Abbildung 1) . Diese Art von glänzender Färbung kann entweder als Warnsignal dienen, ähnlich wie irisierende Farben, oder als Tarnung, die die visuelle Umgebung reflektiert. Drittens zeigt unsere Literaturrecherche, dass Puppen viele andere Kommunikationsmöglichkeiten entwickelt haben, wie Bewegungen, Geräusche und chemische Signale. Diese Art von Signalen könnte als wirksame Warnsignale für Abwehrgifte dienen, insbesondere für nicht visuelle Fressfeinde. Derzeit gibt es keine experimentellen Studien, in denen untersucht wird, ob diese nicht-visuellen Räuber in der Lage sind, zu lernen, chemisch verteidigte Puppen auf der Grundlage der verfügbaren Hinweise zu meiden. Schließlich ist es möglich, dass die Abwehrstoffe im Puppenstadium nur deshalb auftreten, weil sie vom Larvenstadium zum Erwachsenenstadium transportiert werden müssen, ohne dass sie während des Puppenstadiums eine adaptive Funktion haben. Künftige Forschungsarbeiten könnten weitere Experimente mit Beuteattrappen durchführen, ähnlich denen, die häufig zur Prüfung des Raubrisikos während des Larven- und Erwachsenenstadiums verwendet werden. Auf diese Weise könnte geprüft werden, wie verschiedene phänotypische Merkmale wie Größe, Färbung oder Verpuppungsort durch Raubtiere selektiert werden.

(c) Lebensgeschichtliche Kompromisse zwischen den Lebensstadien und ihr Zusammenhang mit dem Raubtierrisiko im Puppenstadium

Ein weiterer, weniger untersuchter Aspekt sind mögliche lebensgeschichtliche Kompromisse zwischen Puppen- und Erwachsenenstadium. Wenn z. B. die Zuordnung zu einer effektiven Tarnpigmentierung während des Puppenstadiums mit der Größe oder Flugfähigkeit während des Erwachsenenstadiums kollidiert, wird die selektive Prädation während des Puppenstadiums indirekt die phänotypische Variation bei den Erwachsenen beeinflussen. Ähnlich verhält es sich, wenn Raubtiere im Puppenstadium entweder große oder kleine Größen bevorzugen, was sich wahrscheinlich auch auf Merkmale wie die Größe der erwachsenen Tiere auswirkt. Verteidigungsmerkmale, wie z. B. die chemische Verteidigung, können auch während des Larvenstadiums kostspielig sein und die Leistung während des Puppen- und Erwachsenenstadiums einschränken. Lindstedt et al. stellten beispielsweise fest, dass bei hohen Kosten für die chemische Verteidigung die Individuen der Kiefernsägewespe Diprion pini seltener das Puppenstadium erreichen und langsamer wachsen. Bei den Larven von P. brassicae verringerte ein höherer Beitrag zur chemischen Verteidigung die Wahrscheinlichkeit, dass sie das Puppenstadium erreichten, und sie waren im Puppenstadium kleiner. Schließlich kann die Bereitstellung von Ressourcen für den Aufbau des schützenden Kokons während des Puppenstadiums auch kostspielig sein und die während des Erwachsenenstadiums verfügbaren Ressourcen einschränken.

Wie Puppenmerkmale mit Erwachsenen- oder Larvenmerkmalen zusammenhängen, könnte eine besonders interessante Frage sein, die bei Arten zu prüfen ist, die in einem Lebensstadium polymorph sind. Wenn beispielsweise die Merkmale der adulten und der verpuppten Tiere korreliert sind und das Prädationsrisiko entsprechend mit dem Lebensstadium variiert, könnte die Selektion während des Puppenstadiums ein wichtiger Faktor sein, der die Variation in der Häufigkeit der adulten Morphen erklärt. Studien, die die phänotypische Variation von Puppenmerkmalen mit der Variation von Larven- und Adulteigenschaften in Verbindung bringen, sind jedoch sehr rar und wären daher wichtig für das Verständnis der Evolution von Lebensstrategien bei Insekten.

(d) Haben defensive Merkmale mehrere Funktionen bei der Verteidigung gegen mehrere Feinde?

Auch wenn unser Hauptaugenmerk in dieser Literaturübersicht auf Prädation lag, möchten wir die Tatsache ansprechen, dass viele der oben aufgeführten Defensivmechanismen ebenso entscheidend für den Schutz gegen Parasitoide und Pathogene sein können. Gegenwärtig häufen sich die Hinweise darauf, dass die gleichzeitige Untersuchung dieser beiden Selektionsdrücke in einem „Multiemie-Rahmen“ dazu beitragen kann, zu verstehen, wie sich die Verteidigungseigenschaften ursprünglich entwickelt haben. So können beispielsweise einige Abwehrstoffe eine Doppelfunktion haben und dem Schutz vor Fressfeinden und Parasiten dienen (siehe auch ). So ist es möglich, dass dieselben Abwehrstoffe, die im Larvenstadium eine wichtige Rolle beim Schutz gegen Fressfeinde spielen, während der Verpuppung eine noch wichtigere Rolle beim Schutz gegen Pilze und Krankheitserreger spielen. Wenn sich Abwehrtoxine in erster Linie gegen Parasitoide oder Krankheiten entwickelt haben, wäre dies eine weitere evolutionäre Erklärung für die schwachen visuellen Signale der chemisch verteidigten Puppen. Ebenso können Abwehrbewegungen während des Puppenstadiums oder Tarnung das Überleben sowohl gegen Räuber als auch gegen Parasitoide erhöhen. Auch hier besteht ein eindeutiger Bedarf an experimentellen Studien, in denen die Bedeutung visueller und chemischer Signale für den Schutz vor Parasitoiden und Räubern getestet werden kann.

(e) Wie oft wechseln Individuen während des Puppenstadiums ihren Lebensraum oder sind auf den Schutz durch andere Arten angewiesen?

Unsere Untersuchung zeigt, dass Individuen ihren Lebensraum und ihre Wirtspflanzen wechseln oder sogar parasitäre oder kooperative Interaktionen mit anderen Arten entwickeln können, um während des Puppenstadiums feindfreien Raum zu gewinnen. Wie oft die Puppen tatsächlich auf den Schutz durch andere Arten angewiesen sind, um sich zu verteidigen, oder wie abhängig Insektenarten während ihres Lebenszyklus von verschiedenen Lebensräumen sind, wäre ein interessantes Thema für künftige Forschungsarbeiten. Dazu müssten naturkundliche Daten und Verhaltensbeobachtungen mit experimentellen Manipulationen und phylogenetischen Studien kombiniert werden. Diese Informationen könnten auch bei der Planung von Schutzgebieten zum Schutz bestimmter Arten von Bedeutung sein: Häufig werden die Bemühungen zum Schutz von Gebieten mit einem hohen Anteil an Larvenwirtspflanzen auf diese ausgerichtet. Wenn jedoch Insektenarten von anderen Arten abhängig sind, um das Puppenstadium zu überleben, oder sogar den Lebensraum wechseln müssen, um sich erfolgreich zu verpuppen, muss ein wirksamer Schutz diese Anforderungen berücksichtigen.

Zugänglichkeit von Daten

Dieser Artikel enthält keine zusätzlichen Daten.

Beiträge der Autoren

C.L. leitete die Erstellung des Manuskripts. Alle Autoren trugen kritisch zu den Entwürfen bei und gaben ihre endgültige Zustimmung zur Veröffentlichung.

Konkurrierende Interessen

Wir erklären keine konkurrierenden Interessen.

Finanzierung

Diese Studie wurde von der Academy of Finland über das Centre of Excellence in Biological Interactions finanziert.

Fußnoten

Ein Beitrag von 13 zum Themenheft ‚Die Evolution der vollständigen Metamorphose‘.