- Introducción
- El riesgo de depredación es a menudo alto durante la fase de pupa
- Evitar la detección de los depredadores visuales
- Evitar la detección por parte de depredadores no visuales
- ¿El alto coste de detectabilidad como una restricción para la evolución de la coloración de advertencia en la etapa de pupa?
- Defensa química
- Defensas físicas y de comportamiento
- Interacciones intraespecíficas y supervivencia a lo largo de la fase de pupa
- Protección frente a otras especies y supervivencia a lo largo de la fase de pupa
- Conclusión y cuestiones futuras
- (a) ¿Cómo la variación en la composición de la comunidad de depredadores moldea la evolución de las defensas de las presas a lo largo del ciclo vital de un individuo?
- (b) Función de las defensas químicas durante la etapa de pupa: ¿pueden los depredadores no visuales aprender a evitar las pupas crípticamente coloreadas basándose en señales químicas, tácticas o auditivas?
- (c) Compensaciones de historia de vida a través de las etapas de vida y cómo se vinculan con el riesgo de depredación durante la etapa de pupa
- (d) ¿Tienen los rasgos defensivos funciones múltiples en la defensa contra múltiples enemigos?
- (e) ¿Con qué frecuencia los individuos cambian de hábitat o dependen de la protección de otras especies durante la fase de pupa?
- Accesibilidad a los datos
- Contribuciones de los autores
- Intereses en competencia
- Financiación
- Notas al pie
Introducción
‘Pasé mi tiempo investigando insectos. Al principio, empecé con los gusanos de seda en mi ciudad natal, Frankfurt. Me di cuenta de que otras orugas producían hermosas mariposas o polillas, y que los gusanos de seda hacían lo mismo. Esto me llevó a coleccionar todas las orugas que pude encontrar para ver cómo cambiaban». Es una cita del prólogo de Maria Sibylla Merian en su «Metamorphosis insectorum Surinamensium», publicado en 1705. La idea de la metamorfosis completa fue desarrollada por Aristóteles 2.000 años antes, pero Merian fue la primera entomóloga que describió la metamorfosis de los insectos en detalle, incluida la pupación, lo que la convierte en una de las contribuyentes más importantes en el campo de la entomología. Resulta intrigante que más de 300 años después de las observaciones fundamentales de Merian sobre la metamorfosis de los insectos y el descubrimiento de las pupas, ésta sea la etapa de la vida, junto con la del huevo , de la que todavía no sabemos casi nada en comparación con las etapas adulta y larvaria de los insectos.
Las mariposas de Merian, junto con los demás insectos holometábolos, tienen etapas de vida inmaduras morfológicamente distintas, la larva y la pupa, que necesitan vivir para alcanzar la etapa final de adulto reproductor. Se cree que los insectos holometábolos evolucionaron a partir de los insectos hemimetábolos, que sólo tienen dos estadios de vida: la ninfa y el adulto. Lo más probable es que las formas ancestrales de pupas «compactas» inmóviles fueran pupas móviles parecidas a las ninfas de, por ejemplo, las moscas de la serpiente. La vulnerabilidad a los enemigos naturales en cada una de estas etapas de la vida ha dado lugar a la evolución de una amplia diversidad de adaptaciones que protegen a los individuos contra diferentes tipos de depredadores y parasitoides . Estas adaptaciones pueden variar drásticamente en cada etapa de vida dependiendo del estilo de vida del individuo (por ejemplo, etapas de vida sésiles frente a móviles), de la etapa reproductiva (etapa larval frente a etapa adulta) y de los cambios ontogenéticos en el uso de los recursos.
Tradicionalmente, la evolución de los mecanismos de defensa contra los depredadores se considera a escala de una etapa de vida centrándose en, por ejemplo, los instares larvales o las etapas adultas . La investigación se ha centrado tradicionalmente mucho menos en las estrategias antidepredatorias de los estadios de huevo o pupa. Sin embargo, aunque el entorno selectivo puede cambiar drásticamente entre cada etapa de la vida, la aptitud de un individuo (por ejemplo, el éxito reproductivo y la capacidad de sobrevivir hasta y más allá de una etapa reproductiva determinada) es la suma de las condiciones experimentadas durante las etapas de vida anteriores . Por tanto, para predecir cómo las diferentes condiciones determinan la aptitud individual o la dinámica de la población de insectos, no basta con conocer los factores que contribuyen a la supervivencia en la fase larvaria o lo que afecta al éxito reproductivo como adulto. También tenemos que entender lo que ocurre entre estas dos etapas: qué tipo de defensas antidepredatorias tienen los individuos durante la etapa de pupa, cómo les afectan las condiciones experimentadas durante las etapas anteriores de la vida o cómo el comportamiento durante la etapa larvaria afecta al riesgo de depredación en la pupa. Este tipo de información nos ayuda a entender la evolución de los rasgos defensivos en general, pero también puede tener una importancia aplicada en la predicción de los factores que conforman la dinámica poblacional en especies potencialmente plaga o en especies en riesgo de extinción. En la actualidad, tenemos sorprendentemente pocos datos que aborden estas cuestiones y la investigación conductual y evolutiva sobre el tema es escasa.
Aquí, primero revisamos la literatura sobre la depredación en la fase de pupa para encontrar qué ataca a las pupas de los insectos, qué riesgo de depredación tienen y qué tipos diferentes de mecanismos de defensa antidepredación han evolucionado para las pupas de los insectos como resultado de la selección por depredación. Reconocemos que el parasitismo es también una importante fuente de mortalidad en la fase de pupa, y es probable que muchos mecanismos defensivos contra los depredadores (por ejemplo, toxinas defensivas, camuflaje, protección obtenida de otras especies) puedan tener una doble función contra los depredadores y los parasitoides . Por lo tanto, tendremos en cuenta el parasitismo cuando sea relevante. Sin embargo, nuestra revisión se centrará principalmente en las estrategias de defensa contra los depredadores. Por último, discutimos las lagunas en nuestro conocimiento y esbozamos algunas direcciones prometedoras para la investigación futura.
El riesgo de depredación durante la fase de pupa ha recibido la mayor atención en las especies que tienen algún valor económico, como muchos insectos plaga de los bosques. Debido a la dinámica de sus brotes, las pupas de los insectos plaga de los bosques pueden constituir una abundante fuente de alimento durante los picos de alta densidad de población para pequeños mamíferos como topillos, ratones y musarañas, junto con depredadores invertebrados como escarabajos de tierra, hormigas y tijeretas . Por ejemplo, en las polillas gitanas (Lymantria dispar), se ha sugerido que los depredadores de pequeños mamíferos, como el ratón de patas blancas en América del Norte, los depredadores invertebrados, como los escarabajos de tierra Carabidae, y las hormigas se encuentran entre los depredadores más importantes durante la fase de pupa . Del mismo modo, en las pupas terrestres de las polillas de invierno (Operophtera brumata) y de las polillas otoñales (Epirrita autumnata), los topos, los ratones, los topillos y las musarañas, junto con los depredadores invertebrados (larvas de escarabajos Carabidae, Elateridae y Saphylinidae que se alimentan de las pupas en el suelo) se han sugerido como importantes fuentes de mortalidad en Europa. También se ha reportado que las aves se alimentan de las pupas, pero dependiendo de la especie de insecto, su importancia varía de moderada a alta .
Los depredadores generalistas de los capullos de insectos pueden tener un impacto importante en muchas poblaciones de insectos, por ejemplo, en la estabilización de los ciclos de población . Sobre la base de las tasas de mortalidad reportadas en la literatura, la magnitud del riesgo de depredación en la etapa de pupa puede ser sorprendentemente alta: las estimaciones de los estudios con polillas gitanas reportan tasas de depredación tan altas como 90-100% . Los estudios sobre polillas invernales y otoñales informan de tasas de depredación en la fase de pupa que oscilan entre el 20 y el 72% . En las moscas del pino Neodiprion sertifer, los pequeños mamíferos causaron un 70% de mortalidad en el suelo y la depredación de las aves causó un 70-85% de mortalidad . En otra especie de plaga forestal, las orugas de la procesionaria del pino (Thaumetopea pityocampa), la depredación por parte de las abubillas (Upupa epops) puede provocar hasta un 68,3-74,1% de mortalidad en la fase de pupa . Existe mucha menos información del riesgo de depredación de las pupas para las especies que no tienen una dinámica poblacional cíclica ni valor económico. En dos especies de polillas de la familia Limacodidae (orugas babosas), la depredación del capullo dio lugar a una mortalidad intermedia que osciló entre el 22 y el 29%, dependiendo de la especie de polilla.
En base a estas estimaciones, el riesgo de depredación puede variar considerablemente de moderado a muy alto, lo que hace que la supervivencia en la fase de pupa sea probablemente un paso crítico para la mayoría de las especies de insectos. Desde un punto de vista evolutivo, la fuerza de la selección sobre los mecanismos que mejoran la supervivencia en esta etapa debería ser, por tanto, extremadamente fuerte. Sin embargo, es importante tener en cuenta que estas estimaciones de riesgo de mortalidad son específicas para cada especie, por lo que quizás se sobreestima el riesgo de depredación en cierta medida. Por ejemplo, la ubicación «natural» de las pupas en las parcelas experimentales varía entre los estudios y, por lo tanto, el riesgo de depredación puede estar a veces sobreestimado.
La segunda característica común que se desprende de la literatura es que los depredadores que se alimentan de las pupas de los insectos son muy diversos, incluyendo tanto depredadores visuales como no visuales con, quizás, el énfasis en estos últimos . Esto difiere del estado larvario, en el que los depredadores visuales, como las aves insectívoras, suelen considerarse el grupo de depredadores más importante . Las estrategias físicas y químicas contra los depredadores desempeñan un papel importante en la defensa contra los depredadores no visuales y, por lo tanto, se podría suponer que se seleccionan en la etapa de pupa .
Evitar la detección de los depredadores visuales
La estrategia más común para evitar el ataque es a través de la coloración críptica que hace que la presa sea difícil de detectar para un depredador (por ejemplo, el camuflaje). Esto también es cierto para las pupas de los insectos . La coloración críptica de la pupa es adaptativa, ya que aumenta la supervivencia frente a los depredadores que la cazan visualmente cuando el color coincide con el fondo visual (figura 1). En algunos grupos taxonómicos, la variación del fondo visual ha favorecido la variación ambientalmente plástica de la coloración de las pupas, como el polifenismo del color. El polifenismo en la coloración críptica de las pupas ha evolucionado independientemente al menos en Papilionidae, Pierinae, Satyrinae y Nymphalinae . En muchos de estos casos, hay dos tipos de pupas donde una forma es verde-amarilla y otra marrón-negra.
La variación del color de la pupa ha demostrado ser principalmente un rasgo ambientalmente plástico, aunque la sensibilidad individual a las señales ambientales que desencadenan el cambio de color de la pupa también puede variar genéticamente . Por ejemplo, señales táctiles como la rugosidad del fondo pueden influir en que las pupas se desarrollen de color verde (superficies lisas) o marrón (texturas rugosas) en Papilio xuthus . Además de la textura del sustrato, se ha demostrado que varias condiciones ambientales afectan al color de las pupas (revisado en ), como el color del fondo, la humedad relativa, la duración del fotoperiodo, la temperatura, la longitud de onda de la luz y la calidad de la dieta. El polifenismo del color de las pupas también puede estar influenciado por la vía de desarrollo del individuo. En las especies bivoltinas o multivoltinas, cuya duración del estadio de pupa varía considerablemente en función de si el individuo pasa el invierno en diapausa pupal (el estadio de pupa dura varios meses) o se desarrolla directamente (el estadio de pupa sólo dura una o dos semanas), el estado hormonal de las pupas tiene un fuerte efecto sobre su coloración. Por ejemplo, las pupas de verano que se desarrollan directamente tienen una mayor tendencia a volverse verdes, mientras que las pupas de hibernación tienen una mayor tendencia a volverse marrones . A menudo, varios de los factores mencionados anteriormente pueden afectar a la coloración de la pupa simultáneamente.
Interesantemente, la función adaptativa de la coloración críptica de la pupa también puede estar vinculada a los rasgos de la historia de la vida en las etapas adultas y larvarias . En la mariposa de madera moteada Pararge aegeria, los individuos que salen de las pupas de color verde son más grandes cuando son adultos y tienen una masa de tórax mayor, lo que es relevante para el comportamiento de vuelo, en comparación con los individuos que salen de las pupas marrones. Esto sugiere que existe una compensación entre la protección contra los depredadores durante la fase de pupa y las fases de la vida adulta, manteniendo la variación tanto en los rasgos de la pupa como en los de los adultos.
El riesgo de ataque también puede disminuir si los organismos engañan a los depredadores visuales imitando algo poco interesante para el depredador potencial, como palos o excrementos de aves . La mascarada es un mecanismo de defensa relativamente común en la fase larvaria de muchos grupos de insectos, pero a veces ha evolucionado también en la fase de pupa (figura 1). Por ejemplo, las larvas de los escarabajos de la hoja Neochlamisus construyen un «estuche fecal» bajo el que se esconden durante la fase larvaria y de pupa. Además de las heces, añaden tricomas de su planta huésped en la superficie de la caja y, más cerca de la pupación, construyen una cámara llena de tricomas bajo la capa exterior de heces. La supervivencia frente a los depredadores invertebrados mejora considerablemente gracias a estas estructuras. Estos estuches de heces cubiertos de tricomas de origen vegetal podrían ayudar a enmascarar las pupas en las plantas. Los estuches con tricomas también pueden ofrecer una protección física contra los depredadores, ya que, por ejemplo, las chinches no pudieron penetrar en el estuche con sus partes bucales. Las heces y los tricomas de las plantas también pueden contener compuestos disuasorios y, por tanto, tienen una función adicional como defensa química secundaria. Las polillas del gusano del saco (Psychidae) construyen estuches que las protegen durante las fases de larva y pupa. Estas cajas suelen contener material de su entorno (arena, ramitas, rocas) que potencialmente las convierte en objetos poco interesantes o crípticos para los depredadores de aves e insectos.
Además de los rasgos morfológicos y físicos, los insectos tienen diferentes tipos de adaptaciones de comportamiento que disminuyen su detectabilidad para los depredadores y parásitos durante la fase de pupa. Por ejemplo, muchas especies se entierran en el suelo para pupar, lo que les ofrece un refugio frente a los depredadores que actúan sobre el suelo, como los pájaros. Antes de que los individuos entren en la fase prepupal y comiencen a hilar su capullo, a menudo se dispersan de su planta huésped larvaria o de su fuente de alimento . Permanecer cerca de la planta hospedera puede aumentar el riesgo de ser detectado por los enemigos naturales, que a menudo utilizan la planta hospedera como pista para localizar a su presa potencial. Estas adaptaciones de comportamiento antes de entrar en la fase de pupa también pueden variar dentro de las especies en función de la estrategia vital de un individuo. Por ejemplo, la mayoría de las larvas de lepidópteros tienen una fase de vagabundeo antes de la pupación, cuando las larvas se alejan de su planta huésped mientras buscan un sustrato adecuado para la pupación. En la mariposa europea de cola de golondrina, Papilio machaon, esta fase de vagabundeo es más larga en la generación invernante, que tiene una fase de pupa más larga, en comparación con las larvas que están en desarrollo directo (larvas no invernantes), que tienen una fase de pupa de sólo una o dos semanas. Debido al aumento de la movilidad y las distancias recorridas, la fase de vagabundeo es arriesgada para una larva y esto puede sugerir que los individuos compensan el riesgo de depredación relacionado con el hospedador vagando menos cuando la fase de pupa es más corta.
Evitar la detección por parte de depredadores no visuales
Los individuos no siempre necesitan imitar los componentes visuales de su entorno. En cambio, si los depredadores más importantes son no visuales, puede ser más eficaz para una presa utilizar el «camuflaje» químico . La mayor parte de la literatura sobre el uso de compuestos químicos para confundir la detección de las presas por parte de los depredadores procede de especies que viven en estrecha asociación con las hormigas . Por ejemplo, las larvas de las mariposas mirmecófilas Lycaeides argyrognomon tienen órganos que utilizan para producir néctar para las hormigas que las atienden. A cambio, las hormigas las protegen contra distintos tipos de enemigos naturales. Los individuos pierden este órgano durante la fase de pupa, pero en su lugar comienzan a producir compuestos cuticulares que suprimen los ataques de las hormigas y hacen que las pupas sean menos propensas a la depredación de las hormigas . De este modo, las mariposas L. argyrognomon pueden pupar en nidos de hormigas donde están protegidas de los enemigos naturales. Dado que los depredadores no visuales son un grupo importante de depredadores durante la etapa de pupa, este tipo de tácticas que dependen de la comunicación química para la protección contra los depredadores podría ser más común de lo que se pensaba.
¿El alto coste de detectabilidad como una restricción para la evolución de la coloración de advertencia en la etapa de pupa?
La estrategia opuesta para esconderse de los sentidos de los depredadores es el aposematismo. Los individuos aposemáticos pueden anunciar a los depredadores su falta de rentabilidad como presa (por ejemplo, la toxicidad) con señales conspicuas (es decir, el aposematismo), que pueden incluir colores, sonidos u olores. Los depredadores aprenden a asociar la señal con la falta de rentabilidad de la presa y evitan atacar a los individuos que comparten una apariencia similar en futuros encuentros. Curiosamente, la estrategia de defensa aposemática parece ser poco frecuente durante la fase de pupa (figura 1). Por ejemplo, en las mariposas de cola de golondrina (familia Papilionidae), todas las especies tienen una fase de pupa crípticamente coloreada, aunque sus estrategias de defensa larvales y adultas varían desde el criptismo y la mascarada hasta el aposematismo.
La evolución de las estrategias de defensa aposemáticas puede estar limitada en la fase de pupa debido a algunas características fisiológicas o de desarrollo. Sin embargo, las limitaciones de desarrollo son al menos improbables; los estudios sobre la coloración pupal de las especies de Papilio han demostrado que la coloración pupal marrón o verde se basa en una mezcla de pigmentos de colores brillantes (rojo, amarillo, negro, azul) , lo que excluye la posibilidad de que la falta de pigmentos brillantes limite el desarrollo de pupas coloridas. Sin embargo, la coincidencia de fondo en la fase de pupa, combinada con las defensas químicas, puede verse favorecida en condiciones en las que el riesgo de detectabilidad de las presas aposemáticas de colores llamativos es alto. En su modelo matemático, Endler & Mappes mostró que la baja conspicuidad puede evolucionar para una presa defendida químicamente si hay variación en la capacidad cognitiva y perceptiva entre los depredadores o en su sensibilidad a las defensas secundarias de la presa. Esto aumenta los costes de detectabilidad de una presa, favoreciendo una menor conspicuidad. Esto también podría ser cierto para las pupas de insectos que son vulnerables durante largos periodos de tiempo a una comunidad de depredadores diversa que contiene tanto depredadores visuales como no visuales. Además, una apariencia conspicua también puede invitar a los ataques de parasitoides especializados que han evolucionado para tolerar, o incluso beneficiarse, de las toxinas defensivas de la fase de pupa .
La coloración críptica o el camuflaje también pueden garantizar una mayor supervivencia durante una fase de vida inmóvil : el aposematismo puede verse favorecido si facilita la movilidad de los organismos entre diferentes entornos y fondos visuales . Esto se debe a que los individuos con camuflaje siempre dependen de su fondo visual para ocultarse de los ojos del depredador, pero se espera que el aposematismo funcione independientemente del fondo. Esto permite a los individuos aposemáticos adquirir recursos de forma más eficaz. Por ejemplo, en Acronicta alni, la movilidad de las larvas aumenta hacia los últimos estadios, cuando las larvas crecen y necesitan moverse más para alimentarse. Este doble beneficio en términos de evasión de depredadores y de obtención de recursos puede ser un factor que explique por qué muchas larvas de lepidópteros cambian su estrategia de cripsis o enmascaramiento a aposematismo cuando crecen, o por qué las pupas inmóviles confían en la coloración críptica .
Defensa química
Las defensas químicas son uno de los mecanismos defensivos más extendidos contra los depredadores . Entre los insectos, las defensas químicas pueden ser secreciones defensivas que se liberan activamente en presencia de un depredador, disminuyendo la probabilidad de que el depredador necesite probar (y potencialmente matar) a la presa antes de que la encuentre desagradable. Las defensas químicas también pueden almacenarse en partes del cuerpo, como las alas de muchas mariposas tóxicas. En ambos casos, la eficacia de la defensa química se basa en los costes de educación compartidos por los depredadores, que aprenden a evitar las presas defendidas químicamente que comparten una apariencia similar. Si las especies de presa ofrecen señales conspicuas (aposematismo) asociadas a una defensa química, esta tasa de aprendizaje de evitación se vuelve aún más eficaz.
En la actualidad, la investigación se ha centrado en la defensa química en las fases larvaria y adulta y se sabe mucho menos sobre el papel de las defensas químicas en la protección contra los depredadores durante la fase de pupa. En las especies cuyas larvas y adultos contienen compuestos defensivos, los estadios de pupa también suelen estar defendidos químicamente. Por ejemplo, tanto las larvas como las pupas de las mariquitas Delphastus catalinae tienen diminutos pelos secretores que producen secreciones defensivas disuasorias para sus depredadores . El líquido de eclosión en las pupas también puede ser amargo y desempeñar un papel en la defensa química (J.M. 2017, observación personal), aunque su función en la defensa química no ha sido probada.
Dado que el entorno selectivo y el estilo de vida es probable que cambien durante las etapas de larva, pupa y adulto, podemos esperar cambios cualitativos y cuantitativos en la química defensiva durante el desarrollo . En los escarabajos de la hoja (Oreina gloriosa), los individuos contienen compuestos defensivos (cardenólidos) durante todas las etapas de la vida . Sin embargo, la composición del cóctel químico cambia de la fase larvaria a la pupal y de la pupal a la adulta. Los autores sugieren que estas diferencias pueden explicarse en parte por los cambios en el estilo de vida y en las respectivas estructuras comunitarias de depredadores y parásitos. El estudio experimental de esta hipótesis ofrecería una vía prometedora para comprobar cómo los cambios en la estructura de la comunidad de depredadores conforman y mantienen la diversidad en la protección química.
La calidad y la cantidad de los compuestos defensivos en la fase de pupa también pueden depender del entorno de desarrollo durante la fase larvaria. Por ejemplo, las larvas de Junonia coenia (Nymphalidae) secuestran glucósidos iridoides de su planta huésped (Plantago lanceolata) . Estos compuestos han demostrado ser disuasorios contra diferentes tipos de depredadores invertebrados como las hormigas . Se ha demostrado que tanto el genotipo de la planta huésped como el tipo de depredador presente afectan a la calidad y la cantidad del contenido químico defensivo en la fase de pupa . El contenido de catalpol fue mayor durante la fase de pupa en los individuos que crecieron en presencia de chinches apestosas en comparación con los individuos que habían sufrido la depredación de las avispas. Por lo tanto, los individuos de J. coenia pueden alterar su protección química en la fase de pupa para ajustarse al riesgo de depredación por parte de la especie depredadora más importante (defensa específica del objetivo; véase también ).
A veces, poseer compuestos defensivos en la fase de pupa puede aumentar el riesgo de depredación por parte de congéneres. Los alcaloides de pirrolizidina son compuestos derivados de las plantas que se utilizan ampliamente en la defensa química y la comunicación, especialmente entre las especies de Arctiidos . Las larvas de Utetheisa ornatrix obtienen alcaloides pirrolizidínicos (AP) de sus plantas hospedadoras Crotalaria spp. y retienen los alcaloides a lo largo de las etapas de vida y la metamorfosis. Estos compuestos también aparecen durante la fase de pupa, ofreciendo una protección potencial contra los enemigos naturales. Sin embargo, estos mismos compuestos pueden hacer que la fase de pupa sea vulnerable al canibalismo. Antes de la pupación, las larvas tienden a alejarse de la planta hospedera, ya que las larvas de U. ornatrix canibalizan las pupas con alto contenido de PA para adquirirlos para sí mismas. Además de la protección contra los depredadores, como las arañas o los pájaros, los AF desempeñan un papel importante en la selección sexual en U. ornatrix, lo que ofrece una explicación del comportamiento caníbal en la fase larvaria.
Defensas físicas y de comportamiento
Las pupas también pueden ofrecer una defensa física contra posibles depredadores (figura 2). Se ha demostrado que los pelos y las espinas son mecanismos de defensa especialmente eficaces contra los depredadores invertebrados durante la fase larvaria y pueden desempeñar un papel potencialmente importante en la defensa de las pupas. Por ejemplo, las orugas de la procesionaria del pino están cubiertas de pelos urticantes que pueden provocar fuertes reacciones alérgicas en los seres humanos. Por lo tanto, es posible que también sean poco rentables para otros depredadores. Además, sus capullos contienen exuvias de la última muda larvaria, con pelos urticantes enroscados en las paredes del capullo. Las especies de polillas Gonometa, como la polilla de la seda salvaje africana (Gonometa postica), tienen pelos urticantes que incorporan a las paredes del capullo de la pupa. Las paredes de los capullos también pueden ser reforzadas con otras estructuras que las hacen menos propensas a romperse cuando son atacadas: Veldtman et al. sugieren que, en G. postica, los capullos resultan llamativos contra su fondo. También sufren un riesgo de depredación por parte de las aves mucho menor (2%) en comparación con Gonometa rufobrunnea (50%), cuyos capullos son por lo demás similares pero parecen más crípticos para el ojo humano . Más que a la defensa aposemática, los autores sugieren que el menor riesgo de depredación en G. postica se debe probablemente a la diferencia en la estructura del capullo. Los capullos de Gonometa postica están cubiertos por pequeños cristales de calcio que hacen que el capullo sea más difícil de romper, además de las diferencias en el color del capullo. Sin embargo, no se ha comprobado experimentalmente la función y el origen de estos diferentes tipos de mecanismos físicos de protección en la defensa contra los depredadores en la fase de pupa. Por ejemplo, es posible que las larvas necesiten deshacerse de los pelos antes de lograr la pupación. Por lo tanto, la incorporación de pelos en las paredes del capullo puede ser una necesidad fisiológica que ofrece beneficios adicionales en la defensa contra los depredadores o parasitoides.
Muchos insectos holometábolos tejen su capullo antes de la metamorfosis. El capullo de seda puede protegerlos contra los depredadores y los parasitoides, pero también contra la desecación o los microparásitos . Se cree que la seda, que es el principal constituyente de los capullos de los lepidópteros, también desempeña una función defensiva para las pupas. Aunque la mayor parte de la seda se compone de proteínas que se combinan para mantener las propiedades estructurales de la seda, hay otras proteínas presentes en la seda de diferentes especies. Se cree que estas funciones alternativas contribuyen a que los capullos no sean apetecibles y a defender su contenido contra los microbios. La mayoría de los estudios sobre estas proteínas no estructurales se han centrado en la seda de la polilla de la seda, Bombyx mori; sin embargo, se ha demostrado que los componentes de la seda de polillas de diferentes familias son muy similares entre sí. La seda de los capullos de la polilla de la seda contiene inhibidores de la proteasa que podrían actuar contra una serie de proteasas derivadas de bacterias y hongos. Sin embargo, Kaur et al. han argumentado que muchas de las supuestas propiedades antibióticas de la seda se debieron a experimentos con seda contaminada. Estos contaminantes se originaron en los procesos de ruptura de los componentes de la seda antes de los experimentos en los que se utilizaron. Por lo tanto, la medida en que la seda de los capullos defiende a las pupas contra las infecciones bacterianas o fúngicas o las hace poco apetecibles para los depredadores no está nada clara y requiere más estudios experimentales.
Las pupas también pueden mostrar movimientos defensivos que pueden tener una función potencialmente deimática contra los depredadores o, pueden dificultar físicamente los ataques de los depredadores y parasitoides . Por ejemplo, las pupas de Tenebrio molitor y Zophobas atratus rotan sus segmentos abdominales en respuesta a la estimulación táctil y se ha demostrado que este comportamiento disminuye el riesgo de canibalismo por parte de las larvas de la misma especie . Las pupas del pequeño carey (Aglais urticae) comienzan a retorcerse muy intensamente cuando el parasitoide intenta posarse sobre ellas, impidiendo a menudo que el parasitoide deposite su huevo en la pupa . En el mismo trabajo, Cole informó de un mayor éxito de oviposición de los parasitoides con las especies de Ledidópteros P. aegeria y Pieris brassicae, cuyas pupas no son capaces de retorcerse tan intensamente como las pupas de A. urticae.
Interacciones intraespecíficas y supervivencia a lo largo de la fase de pupa
El riesgo de depredación se cita a menudo como una fuerza selectiva importante que favorece la socialidad , incluyendo la protección cooperativa de las crías durante la fase de pupa. En muchos insectos de comportamiento social, como los himenópteros eusociales, han evolucionado diferentes tipos de estrategias de cría cooperativa en las que los adultos cuidan de los estadios inmaduros, incluidas las pupas, y los defienden contra diferentes tipos de enemigos naturales . Sin embargo, en especies eusociales como las hormigas también ocurre que las pupas no están a salvo de los depredadores: por ejemplo, los osos negros asiáticos son más propensos a forrajear en los nidos de hormigas que tienen abundantes pupas (pero ver ).
En algunas especies, los individuos pueden formar agregaciones en la fase de pupa que disminuyen el riesgo de mortalidad. Estas agregaciones pueden ser pasivas: por ejemplo, debido a las características del paisaje (si los hábitats adecuados para la pupación están dispersos) que conducen a la agrupación de los individuos. Por otra parte, las agregaciones pueden ser activas cuando los individuos mantienen activamente el contacto entre sí. La agregación en la fase de pupa (o en cualquier fase de la vida) puede funcionar de tres maneras: en primer lugar, minimiza los encuentros con los depredadores de búsqueda aleatoria, pero puede aumentar la vulnerabilidad a, por ejemplo, los depredadores visuales que son buenos para detectar grupos de presas . En segundo lugar, diluye el efecto del depredador después de haberlo encontrado (seguridad en el número debido a la saciedad del depredador y a los tiempos de manipulación) . Por ejemplo, en un tricóptero que vive en los arroyos, Rhyacophila vao, las agrupaciones de pupas eran desventajosas en términos de riesgo de encuentro con los depredadores. Sin embargo, la agrupación fue beneficiosa en términos de dilución del riesgo de depredación. Cuando se evalúa en conjunto (efecto de reducción de los ataques), la agrupación en la fase de pupa ofrece mayores beneficios netos contra el riesgo de depredación .
La tercera forma en que la agregación puede reducir el riesgo de depredación es mejorando el aprendizaje de evitación de los depredadores si la presa no es rentable . Se ha demostrado que los depredadores aprenden a evitar los elementos de presa crípticos (inmóviles) defendidos químicamente de forma más eficaz cuando estos elementos de presa están en grupos en comparación con las presas solitarias . Este mecanismo no se ha probado experimentalmente en la fase de pupa, pero podría desempeñar un papel importante en las especies cuyas pupas poseen defensas químicas y suelen estar agregadas espacial y temporalmente. Por ejemplo, en las especies de moscas de la sierra del pino con defensas químicas gregarias, las pupas suelen estar agregadas en las proximidades de los árboles hospedadores, donde las larvas se alimentan de forma gregaria en grupos mantenidos activamente. En las moscas de la sierra del pino Neodiprion, los individuos pasan del comportamiento gregario al solitario en el instar final no alimentario, donde las larvas se dispersan para hilar sus capullos en el suelo. Sin embargo, los capullos suelen agruparse en el espacio bajo los árboles anfitriones y pueden constituir lugares de alimentación atractivos para los depredadores mamíferos como las musarañas y los topillos o las aves . Las pupas de la mosca del pino incluyen sustancias químicas defensivas, ya que las glándulas defensivas de las larvas se eliminan en la pupa durante la metamorfosis . Sin embargo, durante la fase preadulta, los individuos se giran activamente dentro del capullo si la pared del mismo es perforada y mueven los sacos de glándulas defensivas dispuestos hacia el potencial atacante . No se ha comprobado directamente si este mecanismo químico de defensa de la pupa tiene algún efecto sobre el comportamiento de los depredadores y su papel podría ser más importante en la defensa contra los macroparásitos .
Protección frente a otras especies y supervivencia a lo largo de la fase de pupa
Los individuos pueden obtener protección contra los depredadores de otras especies durante la fase de pupa . Estas interacciones pueden variar de mutualistas (ambos socios se benefician de ello) a parasitarias (costosas para el otro socio sin ningún beneficio ganado). A veces, la relación también puede ser comensalista: por ejemplo, las orugas de Platyperpia virginalis (Arctiidae) cambian de planta huésped y de hábitat durante la pupación. Los individuos prefieren pupar en una especie de planta espinosa, que se encuentra en un hábitat diferente y no en la planta huésped de la que se alimentan durante la fase larvaria. Además, la supervivencia de los individuos durante la fase de pupa fue mayor en estas plantas defendidas físicamente. Esto se confirmó experimentalmente: en las plantas en las que se eliminaron las estructuras físicas de defensa, la supervivencia de las pupas disminuyó . Del mismo modo, en el papiliónido Battus polydamas archidamas, las pupas tienen una mayor probabilidad de supervivencia cuando están sobre cactus en comparación con los arbustos, las rocas o el suelo.
Algunas especies pueden incluso manipular a otras especies para obtener protección de ellas . Las familias de mariposas Lycaenidae y Riodinidae son famosas por sus relaciones con las hormigas, que varían de mutualistas a parasitarias (revisado en ). En general, las larvas de varias especies de este grupo obtienen protección de las hormigas contra parásitos y depredadores. Las hormigas reciben a cambio una secreción nutritiva de las larvas. La dependencia de estas especies de las hormigas varía según la especie. Algunas especies son mirmecófilas obligadas, como Jalmenus evagoras, que prácticamente no pueden sobrevivir sin hormigas. Otras especies son mirmecófilas facultativas.
Interesantemente, no sólo las larvas sino también las pupas de este grupo de mariposas han desarrollado mecanismos para manipular el comportamiento de las hormigas. Todas las pupas de Lycaenid producen sonidos a través de la estridulación (órganos productores de sonidos) independientemente de si están asociadas a las hormigas o no . Se puede considerar que estos sonidos de las pupas tienen una función deimática , ya que estos sonidos se producen cuando las pupas son molestadas . Sin embargo, en algunas especies, los sonidos de las pupas están implicados en el reclutamiento de las hormigas. Por ejemplo, en las pupas de J. evagoras, la producción de sonidos puede atraer a las hormigas y mantener su guardia. Estos ejemplos demuestran que la fase de pupa no es una etapa vital «pasiva e inactiva», sino que las pupas pueden comunicarse activamente con su entorno. Quizá el ejemplo más fascinante sea el de las mariposas parásitas Maculinea rebeli (Lycaenidae). Tanto sus larvas como sus pupas producen un sonido que imita con precisión el de su huésped, las hormigas reinas de Myrmica schenki . El sonido producido por las pupas es en realidad más preciso que el producido por las larvas. Este sonido de las pupas provoca una respuesta similar a los sonidos producidos por las reinas, lo que da a M. rebeli la capacidad de manipular a su huésped y obtener protección de las hormigas.
Conclusión y cuestiones futuras
Nuestro estudio de la literatura muestra que una amplia diversidad de mecanismos defensivos han evolucionado para aumentar la protección contra los depredadores a través de la etapa de pupa en los insectos. Estas estrategias incluyen diferentes tipos de estrategias de coloración protectora, toxinas defensivas, protección obtenida de los congéneres y manipulación de la sensibilidad de las especies hospedadoras a señales químicas o auditivas específicas para obtener su protección. Así pues, la fase de pupa no es una fase «inactiva», sino que puede protegerse de los depredadores con una amplia diversidad de mecanismos morfológicos, químicos y de comportamiento. Sin embargo, teniendo en cuenta la bibliografía disponible sobre la fase larvaria o adulta, la comprensión de las estrategias defensivas en la fase de pupa está todavía en sus primeras etapas. Por lo tanto, el riesgo de depredación y la forma de protegerse de él en la fase de pupa ofrecerán evidentemente un tema interesante e importante para la investigación futura. Determinar estas presiones de selección a lo largo de las etapas de la vida es fundamental para formarse una visión realista de la evolución de las estrategias del ciclo vital en especies con ciclos de vida complejos y para predecir los factores que conforman su dinámica poblacional. Esta información puede incluso proporcionar información sobre los mecanismos que subyacen a los dramáticos descensos de las poblaciones de insectos y ser beneficiosa para una planificación y gestión eficaces de la conservación. Teniendo en cuenta estos aspectos, hemos esbozado varias rutas potencialmente interesantes e importantes para la investigación futura.
(a) ¿Cómo la variación en la composición de la comunidad de depredadores moldea la evolución de las defensas de las presas a lo largo del ciclo vital de un individuo?
La variación en la estructura de la comunidad de depredadores puede ser un importante agente selectivo que modifique la evolución de las defensas de las presas. En la actualidad, estos efectos se han considerado principalmente dentro de la etapa de vida individual (por ejemplo, larvas o adultos) . Sin embargo, según nuestra revisión de la literatura, es probable que la estructura de la comunidad de depredadores también cambie a lo largo de las diferentes etapas de la vida. Se desconoce cómo influye la función y la diversidad de los mecanismos defensivos entre las etapas de vida, incluida la etapa de pupa. Por ejemplo, la variación en la composición de la estructura de la comunidad de depredadores y parasitoides podría explicar por qué a veces observamos variaciones en la cantidad y calidad de los compuestos defensivos en los estadios de larva, pupa y adulto. Para estudiar esos aspectos no estudiados, podemos beneficiarnos de sistemas modelo representativos de las especies presa, en los que ya disponemos de información acumulada sobre los múltiples factores que conforman las estrategias defensivas individuales en los distintos estadios vitales. También debemos centrarnos en las especies de depredadores relevantes, ya que un estudio reciente sugiere que las defensas químicas pueden ser específicas para cada objetivo, lo que pone de manifiesto la importancia de elegir las especies de depredadores focales correctas cuando se estudia la eficacia de las defensas químicas. Con la información de investigación empírica acumulada de diferentes especies, podemos entonces realizar análisis sistemáticos para evaluar hasta qué punto las defensas a través de las diferentes etapas de la vida están vinculadas o si evolucionan de forma independiente.
(b) Función de las defensas químicas durante la etapa de pupa: ¿pueden los depredadores no visuales aprender a evitar las pupas crípticamente coloreadas basándose en señales químicas, tácticas o auditivas?
El aposematismo ha evolucionado repetidamente en las etapas larvarias y adultas, pero muy raramente en la etapa de pupa . Sin embargo, una suposición general es que los compuestos defensivos también se producen en la fase de pupa cuando las fases larvaria y adulta se defienden químicamente. Esto también está respaldado por datos empíricos en especies en las que se ha analizado el contenido químico defensivo en la fase de pupa . Dado que las señales conspicuas deberían mejorar la eficiencia del aprendizaje de evitación del depredador, la ocurrencia de estas especies de presas defendidas con baja intensidad de señal es desconcertante; esto es especialmente cierto si las defensas químicas son costosas de producir y mantener y el individuo ya está bien protegido por el camuflaje . Si un depredador siempre necesita morder la pupa para encontrarla poco apetecible (es decir, los depredadores no aprenden a evitar las pupas defendidas químicamente), los productos químicos defensivos en la fase de pupa no benefician al individuo, que morirá de todos modos después de perforar la cáscara del capullo. Por ejemplo, Wiklund & Sillén-Tullberg sugirió que las pupas podrían incluso ser innatamente más vulnerables a la manipulación por parte de los depredadores porque la dura cutícula de las pupas es más probable que se rompa en comparación con las cutículas más flexibles de las larvas y de los adultos.
¿Qué señales podrían utilizar entonces los depredadores para aprender a evitar las pupas defendidas químicamente? En primer lugar, la conspicuidad puede no ser tan importante mientras las presas defendidas se distingan suficientemente de las presas apetecibles. En segundo lugar, la mayor parte de la investigación sobre la coloración de las pupas se ha centrado en la visibilidad para los ojos humanos. Sin embargo, sabemos muy poco sobre la conspicuidad de las pupas para los depredadores con diferentes tipos de sistemas visuales, como las aves que también perciben las longitudes de onda ultravioleta. Algunas especies tienen pupas brillantes de color dorado o plateado (figura 1) . Este tipo de coloración brillante puede funcionar como una señal de advertencia, de forma similar a los colores iridiscentes, o como un camuflaje que refleja el entorno visual . En tercer lugar, nuestra revisión de la literatura muestra que las pupas han desarrollado muchas otras formas de comunicarse, como movimientos, sonidos y señales químicas. Este tipo de señales podría funcionar como eficaces señales de advertencia de toxinas defensivas, especialmente para los depredadores no visuales. Actualmente, carecemos de estudios experimentales que comprueben si estos depredadores no visuales son capaces de aprender a evitar las pupas defendidas químicamente basándose en las señales disponibles. Por último, es posible que los compuestos defensivos se produzcan en la fase de pupa simplemente porque necesitan ser transportados de la fase larvaria a la fase adulta, sin ninguna función adaptativa durante la fase de pupa. Las investigaciones futuras podrían probar otros experimentos con presas ficticias, similares a las que se utilizan ampliamente para probar el riesgo de depredación durante las etapas larvaria y adulta . Esto ofrecería una manera de probar cómo diferentes rasgos fenotípicos como el tamaño, la coloración o el lugar de pupación están bajo selección por la depredación.
(c) Compensaciones de historia de vida a través de las etapas de vida y cómo se vinculan con el riesgo de depredación durante la etapa de pupa
Otro aspecto menos estudiado es la potencial compensación de historia de vida entre las etapas de pupa y adulto . Por ejemplo, si la asignación a la pigmentación de camuflaje efectiva durante la etapa de pupa se intercambia con el tamaño o la capacidad de vuelo durante la etapa adulta, la depredación selectiva durante la etapa de pupa dará forma a la variación fenotípica en los adultos indirectamente. Del mismo modo, si la depredación favorece el tamaño grande o pequeño durante la fase de pupa, es probable que también refleje rasgos como el tamaño en los adultos. Los rasgos defensivos, como la defensa química, también pueden ser costosos de producir y mantener durante la fase larvaria y limitar el rendimiento durante las fases de pupa y adulto. Por ejemplo, Lindstedt et al. descubrieron que cuando los costes de la defensa química eran elevados, los individuos de la mosca del pino Diprion pini tenían menos probabilidades de alcanzar la fase de pupa y crecían más lentamente. En las larvas de P. brassicae, una mayor contribución a la defensa química disminuía su probabilidad de alcanzar el estadio de pupa y eran más pequeñas en dicho estadio. Por último, la asignación de recursos a la construcción del capullo protector durante la etapa de pupa también puede ser costosa y limitar los recursos disponibles durante la etapa adulta.
Cómo se asocian los rasgos de pupa con los rasgos de adulto o de larva podría ser una cuestión especialmente interesante para probar con especies que son polimórficas en alguna etapa de la vida. Por ejemplo, si los rasgos del adulto y de la pupa están correlacionados y el riesgo de depredación varía en consecuencia con la etapa de vida, la selección durante la etapa de pupa podría ser un factor importante para explicar la variación en las frecuencias de los morfos adultos. Sin embargo, los estudios que relacionan la variación fenotípica de los rasgos de la pupa con la variación de los rasgos de las larvas y de los adultos son muy escasos y, por lo tanto, serían importantes para comprender la evolución de las estrategias del ciclo vital en los insectos.
(d) ¿Tienen los rasgos defensivos funciones múltiples en la defensa contra múltiples enemigos?
Aunque nuestro enfoque principal en este estudio bibliográfico ha sido la depredación, queremos abordar el hecho de que muchos de los mecanismos defensivos enumerados anteriormente pueden ser igualmente críticos en la protección contra parasitoides y patógenos . Actualmente, se están acumulando pruebas de que el estudio de estas dos presiones de selección simultáneamente en un «marco multienemigo» puede ayudar a entender cómo han evolucionado inicialmente los rasgos defensivos . Por ejemplo, algunos compuestos defensivos pueden tener una doble función y servir para múltiples propósitos en la protección contra depredadores y parásitos (pero ver ). Por lo tanto, es posible que los mismos compuestos defensivos que desempeñan un papel importante en la protección de la fase larvaria contra los depredadores puedan desempeñar un papel más importante en la protección contra los hongos y los patógenos durante la pupación. Si las toxinas defensivas han evolucionado principalmente contra los parasitoides o las enfermedades, ofrecerá una explicación evolutiva más para las débiles señales visuales de las pupas defendidas químicamente. Del mismo modo, los movimientos defensivos durante la fase de pupa o el camuflaje pueden aumentar la supervivencia tanto contra los depredadores como contra los parasitoides . De nuevo, existe una clara necesidad de realizar estudios experimentales en los que se pueda comprobar la importancia de las señales visuales y químicas en la protección contra los parasitoides y los depredadores.
(e) ¿Con qué frecuencia los individuos cambian de hábitat o dependen de la protección de otras especies durante la fase de pupa?
Nuestra revisión muestra que los individuos pueden cambiar de hábitat , de plantas hospedadoras o incluso desarrollar interacciones parasitarias o cooperativas con otras especies para ganar espacio libre de enemigos durante la fase de pupa. La frecuencia con la que las pupas realmente dependen de la protección de otras especies en su defensa o la dependencia de las especies de insectos de múltiples hábitats durante su ciclo de vida ofrecería un tema interesante para considerar en futuras investigaciones. Para ello se necesitarían datos de la historia natural y observaciones del comportamiento, combinados con manipulaciones experimentales y estudios filogenéticos. Esta información también podría tener una importancia aplicada en la planificación de zonas de conservación destinadas a proteger determinadas especies: a menudo los esfuerzos de conservación se destinan a la protección de zonas con abundancia de plantas hospedadoras de larvas. Sin embargo, si las especies de insectos dependen de otras especies para sobrevivir durante la fase de pupa, o incluso necesitan cambiar de hábitat para pupar con éxito, la conservación efectiva debe tener en cuenta estos requisitos.
Accesibilidad a los datos
Este artículo no tiene datos adicionales.
Contribuciones de los autores
C.L. dirigió la redacción del manuscrito. Todos los autores contribuyeron críticamente a los borradores y dieron la aprobación final para su publicación.
Intereses en competencia
Declaramos que no hay intereses en competencia.
Financiación
Este estudio fue financiado por la Academia de Finlandia a través del Centro de Excelencia en Interacciones Biológicas.
Damos las gracias a Paul Johnston, Stuart Reynolds y Jens Rolff por la invitación al número temático «Evolución de la metamorfosis completa». Agradecemos a un revisor anónimo, a Dirk Mikolajewski, a Jens Rolff, a Tapio Mappes y a Emily Burdfield-Steel por comentar las versiones anteriores del manuscrito. Francesca Barbero junto con Marco Gherlenda amablemente proporcionó la foto de las pupas de M. rebeli.
Notas al pie
Una contribución de 13 a un número temático ‘La evolución de la metamorfosis completa’.
Publicado por la Royal Society. Todos los derechos reservados.
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