Antipredator strategies of pupae: how to avoid predation in an immobile life stage?

Introduction

’Vietin aikani hyönteisten tutkimiseen. Aluksi aloin tutkia silkkimatoja kotikaupungissani Frankfurtissa. Huomasin, että muut toukat tuottivat kauniita perhosia tai koiperhosia, ja että silkkitoukat tekivät samoin. Tämä sai minut keräämään kaikki löytämäni toukat nähdäkseni, miten ne muuttuvat”. Tämä on lainaus Maria Sibylla Merianin esipuheesta vuonna 1705 julkaistussa teoksessa ”Metamorphosis insectorum Surinamensium”. Aristoteles kehitti ajatuksen täydellisestä metamorfoosista jo 2000 vuotta aikaisemmin, mutta Merian oli ensimmäinen entomologi, joka kuvasi hyönteisten metamorfoosin yksityiskohtaisesti, mukaan lukien nukkeutumisen, mikä tekee hänestä yhden merkittävimmistä tekijöistä entomologian alalla. On kiehtovaa, että yli 300 vuotta sen jälkeen, kun Merian teki perustavanlaatuiset havainnot hyönteisten metamorfoosista ja löysi nukan, tämä on munavaiheen ohella elämänvaihe, josta emme vieläkään tiedä juuri mitään verrattuna hyönteisten aikuis- ja toukkavaiheisiin.

Merianin perhosilla, kuten muillakin holometaboloiduilla hyönteisillä, on morfologiselta rakenteeltaan erillisiä epäkypsiä elämänvaiheita, toukkia ja nukkeja, jotka niiden on läpikäytävä, jotta ne voivat saapua lopulliseen lisääntymisvalmiuteen johtavaan aikuisvaiheeseen. Holometabolisten hyönteisten uskotaan kehittyneen hemimetabolisista hyönteisistä, joilla on vain kaksi elämänvaihetta: nymfi ja aikuinen . Liikkumattomien ”tiiviiden” nukkejen esi-isät olivat todennäköisesti liikkuvia nymfiä muistuttavia nukkeja, jotka muistuttavat esimerkiksi käärmekärpästen nukkeja . Haavoittuvuus luonnollisille vihollisille kussakin elämänvaiheessa on johtanut siihen, että on kehittynyt monenlaisia sopeutumismuotoja, jotka suojaavat yksilöitä erityyppisiltä saalistajilta ja loispistiäisiltä . Nämä sopeutumismekanismit voivat vaihdella dramaattisesti kussakin elämänvaiheessa riippuen yksilön elintavoista (esim. kiinteät vs. liikkuvat elämänvaiheet), lisääntymisvaiheesta (toukkavaihe vs. aikuisvaihe) ja resurssien käytön ontogeneettisistä muutoksista .

Traditionaalisesti petoeläinten vastaisten puolustusmekanismien evoluutiota tarkastellaan yhden elämänvaiheen mittakaavassa ja keskitytään esimerkiksi toukkavaiheisiin tai aikuisvaiheisiin . Tutkimuksessa on perinteisesti keskitytty paljon vähemmän muna- tai poikasvaiheiden petovastaisiin strategioihin. Vaikka valikoiva ympäristö voi muuttua huomattavasti kunkin elinvaiheen välillä, yksilön kunto (esim. lisääntymismenestys ja kyky selviytyä tiettyyn lisääntymisvaiheeseen ja sen jälkeen) on kuitenkin edellisten elinvaiheiden aikana koettujen olosuhteiden summa. Jotta voitaisiin ennustaa, miten erilaiset olosuhteet muokkaavat hyönteisten yksilön kuntoa tai populaatiodynamiikkaa, ei siis riitä, että tiedetään, mitkä tekijät vaikuttavat selviytymiseen toukkavaiheessa tai mikä vaikuttaa lisääntymismenestykseen aikuisena. Meidän on myös ymmärrettävä, mitä näiden kahden vaiheen välillä tapahtuu: millainen petojen vastainen puolustuskyky yksilöillä on poikasvaiheessa, miten aikaisemmissa elämänvaiheissa koetut olosuhteet vaikuttavat siihen tai miten toukkavaiheen käyttäytyminen vaikuttaa poikasvaiheen saalistusriskiin. Tällainen tieto auttaa meitä ymmärtämään puolustautumisominaisuuksien evoluutiota yleensä, mutta sillä voi olla myös merkitystä ennustettaessa tekijöitä, jotka muokkaavat populaatiodynamiikkaa potentiaalisissa tuholaislajeissa tai sukupuuttoon kuolemisen vaarassa olevissa lajeissa. Tällä hetkellä meillä on yllättävän vähän näitä kysymyksiä käsittelevää tietoa, ja aiheeseen liittyvä käyttäytymis- ja evoluutiotutkimus on vähäistä.

Tässä käymme ensin läpi poikasvaiheen saalistusta käsittelevää kirjallisuutta selvittääksemme, mikä hyökkää hyönteisten poikasten kimppuun, kuinka suuri saalistusriski niille aiheutuu ja millaisia erityyppisiä saalistajien vastaisia puolustautumismekanismeja hyönteisten poikasten poikasvaiheeseen on kehittynyt saalistuksen aiheuttaman valinnan tuloksena. Myönnämme, että parasiitit ovat myös tärkeä kuolleisuuden lähde poikasvaiheessa, ja on todennäköistä, että monilla petoja vastaan käytettävillä puolustusmekanismeilla (esim. puolustusmyrkkyillä, naamioitumisella, muilta lajeilta saadulla suojalla) voi olla kaksitahoinen tehtävä sekä petoja että parasiitteja vastaan. Siksi otamme tarvittaessa huomioon parasiitit. Katsauksessamme keskitytään kuitenkin pääasiassa petojen vastaisiin puolustusstrategioihin. Lopuksi keskustelemme tietämyksemme puutteista ja hahmotamme joitakin lupaavia suuntia tulevalle tutkimukselle.

Predation risk is often high during the pupal stage

Predation risk during the pupal stage has received the most attention in species that have some economical value such as many forest pest insects. Puhkeamisdynamiikkansa vuoksi metsätuhohyönteisten nuket voivat muodostaa tiheiden populaatiohuippujen aikana runsaan ravinnonlähteen piennisäkkäille, kuten myyrä-, hiiri- ja varpuslinnuille, sekä selkärangattomille petoeläimille, kuten kovakuoriaisille, muurahaisille ja korvasääskille . Esimerkiksi mustalaiskoit (Lymantria dispar), pienten nisäkkäiden saalistajien, kuten valkojalkaisen hiiren Pohjois-Amerikassa, selkärangattomien saalistajien, kuten kovakuoriaisten (Carabidae), ja muurahaisten on ehdotettu kuuluvan tärkeimpiin saalistajiin poikasvaiheen aikana . Vastaavasti talviperhosten (Operophtera brumata) ja syysperhosten (Epirrita autumnata) maassa elävien poikasten kohdalla myyrät, hiiret, myyrät ja varikset yhdessä selkärangattomien saalistajien (Carabidae-, Elateridae- ja Saphylinidae-kuoriaisten toukat, jotka saalistavat maassa olevia poikasia) kanssa on ehdotettu tärkeiksi kuolleisuuden lähteiksi Euroopassa . Myös lintujen on raportoitu syövän nukkeja, mutta hyönteislajista riippuen niiden merkitys vaihtelee kohtalaisesta suureen.

Hyönteiskoteloiden yleispedoilla voi olla suuri vaikutus moniin hyönteispopulaatioihin esimerkiksi populaatiokiertojen vakauttamisessa . Kirjallisuudessa raportoitujen kuolleisuuslukujen perusteella saalistusriskin suuruus pupuvaiheessa voi olla yllättävän suuri: mustalaiskoitia koskevista tutkimuksista saadut arviot kertovat saalistusluvuista, jotka ovat jopa 90-100 % . Talviperhosilla ja syysperhosilla tehdyissä tutkimuksissa on raportoitu 20-72 %:n saalistusasteista poikasvaiheessa. Neodiprion sertifer -mäntysahakärpäsillä pienet nisäkkäät aiheuttivat 70 prosentin kuolleisuuden maassa ja lintujen saalistus 70-85 prosentin kuolleisuuden . Toisessa metsätuholaislajissa, männyn kulkukärpäs-toukassa (Thaumetopea pityocampa), Hoopoesin (Upupa epops) saalistaminen voi johtaa jopa 68,3-74,1 prosentin kuolleisuuteen pupuvaiheessa . Lajeista, joilla ei ole syklistä populaatiodynamiikkaa ja joilla ei ole taloudellista arvoa, on paljon vähemmän tietoa poikaspetoriskistä. Kahdella Limacodidae-heimoon kuuluvalla koiperhoslajilla (etanoiden toukat) kotelon saalistaminen johti keskikuolleisuuteen, joka vaihteli 22-29 prosenttiin koiperhoslajista riippuen .

Tämän arvion perusteella saalistusriski voi vaihdella huomattavasti kohtalaisesta erittäin suureen, minkä vuoksi selviytyminen poikasvaiheesta on todennäköisesti kriittinen vaihe suurimmalle osalle hyönteislajeista. Evoluutionäkökulmasta katsottuna tässä vaiheessa selviytymistä parantavien mekanismien valinnan voimakkuuden pitäisi näin ollen olla erittäin voimakasta. On kuitenkin tärkeää huomata, että nämä kuolleisuusriskiarviot ovat lajikohtaisia, mikä saattaa jossain määrin yliarvioida saalistusriskiä. Esimerkiksi se, miten ”luonnollisesti” poikaset on sijoitettu koealoille, vaihtelee eri tutkimuksissa, ja näin ollen saalistusriski voi joskus olla yliarvioitu.

Toinen kirjallisuudesta ilmenevä yhteinen piirre on, että hyönteisten poikasia saalistavat saalistajat ovat hyvin moninaisia, ja niihin kuuluu sekä visuaalisia että ei-visuaalisia saalistajia, joista jälkimmäiset ehkä korostuvat . Tämä eroaa toukkavaiheesta, jossa visuaalisia saalistajia, kuten hyönteissyöjälintuja, pidetään usein tärkeimpänä saalistajaryhmänä . Fysikaalisilla ja kemiallisilla petoeläinstrategioilla on tärkeä rooli puolustautumisessa ei-näkyviä saalistajia vastaan, ja siksi niiden voidaan olettaa olevan valikoituneita poikasvaiheessa.

Visuaalisten saalistajien havaitsemisen välttäminen

Yleisin hyökkäyksen välttämiseen tähtäävä strategia on kätkeytynyt väritys, joka vaikeuttaa saaliin havaitsemista petoeläimen kannalta (esim. naamiointi). Tämä pätee myös hyönteisten poikasiin . Kotelon kryptinen väritys on adaptiivista, sillä se lisää selviytymistä visuaalisesti metsästäviä saalistajia vastaan, kun väri sopii visuaaliseen taustaan (kuva 1). Joissakin taksonomisissa ryhmissä visuaalisen taustan vaihtelu on suosinut ympäristön kannalta plastista vaihtelua nukan värityksessä, kuten väripolyfenismiä. Kryptisen pupun värityksen polyfenismi on kehittynyt itsenäisesti ainakin Papilionidae-, Pierinae-, Satyrinae- ja Nymphalinae-heimoissa. Monissa näistä tapauksista on kahdenlaisia nukkeja, joista toinen on vihreä-keltainen ja toinen ruskeamusta.

Nukan värin vaihtelun on osoitettu olevan pääasiassa ympäristön plastinen ominaisuus, vaikka yksilöllinen herkkyys ympäristön vihjeille, jotka laukaisevat nukan värin muutoksen, voi vaihdella myös geneettisesti . Esimerkiksi Papilio xuthus -lajissa tuntosignaalit, kuten taustan karheus, voivat vaikuttaa siihen, kehittyvätkö poikaset vihreiksi (sileät pinnat) vai ruskeiksi (karhea rakenne) . Alustan tekstuurin lisäksi useiden ympäristöolosuhteiden on osoitettu vaikuttavan poikasten väriin (tarkasteltu teoksessa ), kuten taustan väri, suhteellinen kosteus , valojakson pituus, lämpötila, valon aallonpituus ja ravinnon laatu . Poikasen värin polyfenismiin voi vaikuttaa myös yksilön kehityskulku. Bivoltti- tai multivolttilajeissa, joiden poikasvaiheen pituus vaihtelee huomattavasti sen mukaan, talvehtaako yksilö poikasdiapausessa (poikasvaihe kestää useita kuukausia) vai kehittyykö se suoraan (poikasvaihe kestää vain viikon tai kaksi), poikasen hormonaalinen tila vaikuttaa voimakkaasti sen väritykseen. Esimerkiksi suoraan kehittyvillä kesäkupilla on suurempi taipumus muuttua vihreiksi, kun taas talvehtivilla kupilla on suurempi taipumus muuttua ruskeiksi . Usein useat edellä luetelluista tekijöistä voivat vaikuttaa poikasen väritykseen samanaikaisesti .

Kiinnostavaa on, että kryptisen poikasen värityksen adaptiivinen funktio voidaan liittää myös elämänhistoriallisiin ominaisuuksiin aikuis- ja toukkavaiheissa . Pararge aegeria -pilkkuperhosella vihreän värisistä nukista irtoavat yksilöt ovat aikuisina suurempia ja niillä on suurempi rintakehän massa, jolla on merkitystä lentokäyttäytymisen kannalta, verrattuna ruskeista nukista irtoaviin yksilöihin. Tämä viittaa siihen, että on olemassa kompromissi petoeläimiltä suojautumisen välillä pupuvaiheen ja aikuisten elämänvaiheiden aikana, jolloin vaihtelu säilyy sekä pupujen että aikuisten ominaisuuksissa .

Hyökkäysriski voi myös pienentyä, jos eliöt hämäävät visuaalisia saalistajia jäljittelemällä jotakin, joka ei kiinnosta potentiaalista saalistajaa, kuten keppejä tai lintujen jätöksiä . Naamioituminen on suhteellisen yleinen puolustusmekanismi toukkavaiheessa monissa hyönteisryhmissä, mutta se on joskus kehittynyt myös poikasvaiheessa (kuva 1). Esimerkiksi Neochlamisus-lehtikuoriaisen toukat rakentavat ”ulostekotelon”, jonka alle ne piiloutuvat toukka- ja poikasvaiheen aikana. Ulosteen lisäksi ne lisäävät kotelon pinnalle isäntäkasvistaan peräisin olevia trikomeja, ja lähempänä poikasvaihetta ne rakentavat ulosteen ulkokerroksen alle trikomilla täytetyn kammion. Näiden rakenteiden ansiosta selviytyminen selkärangattomilta saalistajilta paranee huomattavasti. Nämä kasveista peräisin olevilla trikomeilla päällystetyt ulostekotelot voivat auttaa naamioimaan nukkeja kasveilla. Kotelot, joissa on trikomeja, voivat myös tarjota fyysisen suojan saalistajia vastaan, sillä esimerkiksi juottokuoriaiset eivät pystyneet tunkeutumaan koteloon suuosillaan . Ulosteet ja kasvien trikomit voivat myös sisältää karkottavia yhdisteitä, joten niillä on ylimääräinen tehtävä toissijaisena kemiallisena puolustuskeinona. Pussiperhoset (Psychidae) rakentavat koteloita, jotka suojaavat niitä toukkavaiheen ja poikasvaiheen aikana. Nämä kotelot sisältävät usein ympäristöstä peräisin olevaa materiaalia (hiekkaa, oksia, kiviä), joka mahdollisesti tekee niistä epäkiinnostavia esineitä tai kryptisiä lintu- ja hyönteispedoille.

Morfologisten ja fyysisten ominaisuuksien lisäksi hyönteisillä on erityyppisiä käyttäytymissopeutumisia, jotka heikentävät niiden havaittavuutta petojen ja loisten silmissä poikasvaiheen aikana. Esimerkiksi monet lajit kaivautuvat maahan nukkeutuakseen, mikä tarjoaa suojaa maanpinnan yläpuolella saalistavilta saalistajilta, kuten linnuilta . Ennen kuin yksilöt siirtyvät esipupillistumisvaiheeseen ja alkavat kehrätä koteloaan, ne usein hajaantuvat toukan isäntäkasvista tai ravinnonlähteestä . Pysyminen lähellä isäntäkasvia voi lisätä riskiä joutua luonnonvihollisten havaitsemaksi, sillä ne käyttävät usein isäntäkasvia vihjeenä paikantaakseen mahdollisen saaliinsa . Nämä käyttäytymissopeutumiset ennen poikasvaiheeseen siirtymistä voivat vaihdella myös lajien sisällä riippuen yksilön elintapastrategiasta. Esimerkiksi useimmilla lepikkoperhosten toukilla on vaellusvaihe ennen nukkeutumista, jolloin toukat siirtyvät pois isäntäkasvistaan etsiessään sopivaa kasvualustaa nukkeutumista varten. Eurooppalaisella nieluhäntäperhosella (Papilio machaon) tämä vaellusvaihe on pidempi talvehtivassa sukupolvessa, jolla on pidempi nukkeutumisvaihe, verrattuna toukkiin, jotka ovat suorassa kehityksessä (ei-talvehtivat toukat), joiden nukkeutumisvaihe kestää vain yhdestä kahteen viikkoa. Lisääntyneen liikkuvuuden ja kuljettujen etäisyyksien vuoksi vaellusvaihe on toukalle riskialtis, ja tämä saattaa viitata siihen, että yksilöt korvaavat isäntään liittyvän saalistusriskin vaeltelemalla vähemmän, kun poikasvaihe on lyhyempi.

Välttää ei-näkevien saalistajien havaitsemista

Individuaalien ei aina tarvitse jäljitellä visuaalisia komponentteja ympäristössään. Sen sijaan, jos tärkeimmät saalistajat ovat ei-näkyviä, saaliin voi olla tehokkaampaa käyttää kemiallista ”naamiointia” . Suurin osa kirjallisuudesta, joka koskee kemiallisten yhdisteiden käyttöä saalistajien saaliin havaitsemisen häiritsemisessä, on peräisin lajeista, jotka elävät läheisessä yhteydessä muurahaisten kanssa . Esimerkiksi myrmekofiilisten Lycaeides argyrognomon -perhosten toukilla on elimiä, joiden avulla ne tuottavat nektaria muurahaisia varten. Vastineeksi muurahaiset suojelevat niitä erilaisilta luonnollisilta vihollisilta. Yksilöt menettävät tämän elimen poikasvaiheessa, mutta sen sijaan ne alkavat tuottaa kutikulaarisia yhdisteitä, jotka tukahduttavat muurahaisten hyökkäykset ja tekevät poikasista vähemmän alttiita muurahaisten saalistukselle. Näin L. argyrognomon -perhoset voivat nukkua muurahaispesissä, joissa ne ovat suojassa luonnollisilta vihollisilta. Koska ei-näkevät saalistajat ovat tärkeä saalistajaryhmä poikasvaiheessa, tällaiset kemialliseen viestintään perustuvat taktiikat saalistajilta suojautumisessa saattavat olla yleisempiä kuin aiemmin on luultu.

Suuri havaittavuuskustannus rajoitteena varoitusvärityksen evoluutiolle poikasvaiheessa?

Vastakkainen strategia piiloutua saalistajien aisteilta on aposematismi. Aposemaattiset yksilöt voivat mainostaa saaliiksi kelpaamattomuuttaan (esim. myrkyllisyyttä) saalistajille silmiinpistävillä signaaleilla (eli aposematismilla), joita voivat olla värit, äänet tai hajut. Petoeläimet oppivat yhdistämään signaalin saaliin kannattamattomuuteen ja välttävät hyökkäämästä samannäköisten yksilöiden kimppuun tulevissa kohtaamisissa. Mielenkiintoista on, että aposemaattinen puolustusstrategia näyttää olevan harvinainen poikasvaiheessa (kuva 1). Esimerkiksi nielupyrstöperhosilla (Papilionidae-heimo) kaikilla lajeilla on kryptisesti värjätty nukkavaihe, vaikka niiden toukkien ja aikuisten puolustusstrategiat vaihtelevat kryptisyydestä ja naamioitumisesta aposemaattisuuteen .

Aposemaattisten puolustusstrategioiden evoluutio voi olla rajoitettua nukkavaiheessa joidenkin fysiologisten tai kehityksellisten ominaisuuksien vuoksi. Kehitykselliset rajoitteet ovat kuitenkin ainakin epätodennäköisiä; Papilio-lajien poikasväritystä koskevat tutkimukset ovat osoittaneet, että ruskean tai vihreän poikasväritys perustuu kirkkaiden pigmenttien (punainen, keltainen, musta, sininen) sekoitukseen , mikä sulkee pois sen mahdollisuuden, että kirkkaiden pigmenttien puute rajoittaisi värikkäiden poikasten kehitystä. Taustan yhteensovittaminen pupuvaiheessa yhdistettynä kemiallisiin puolustusmekanismeihin voi kuitenkin suosia olosuhteita, joissa silmiinpistävän väristen aposemaattisten saaliiden havaittavuusriski on suuri. Matemaattisessa mallissaan Endler & Mappes osoitti, että matala silmiinpistävyys voi kehittyä kemiallisesti puolustautuneelle saaliille, jos saalistajien kognitiivinen ja havaintokyky tai niiden herkkyys saaliin sekundaaripuolustuksille vaihtelee. Tämä lisää saaliin havaittavuuskustannuksia, mikä suosii alhaisempaa huomaamattomuutta. Tämä voisi päteä myös hyönteisten poikasiin, jotka ovat pitkiä aikoja alttiita moninaiselle saalistajayhteisölle, joka sisältää sekä visuaalisia että ei-visuaalisia saalistajia. Lisäksi silmiinpistävä ulkonäkö voi myös houkutella hyökkäyksiä erikoistuneilta loiseläimiltä, jotka ovat kehittyneet sietämään tai jopa hyötymään poikasvaiheen puolustusmyrkyistä .

Kryptinen väritys tai naamioituminen voi myös taata korkeimman selviytymisen liikkumattoman elinvaiheen aikana : aposematismia voidaan suosia, jos se helpottaa organismien liikkuvuutta erilaisten visuaalisten ympäristöjen ja taustojen välillä . Tämä johtuu siitä, että naamioituneet yksilöt ovat aina riippuvaisia visuaalisesta taustastaan, joka peittää ne saalistajan silmiltä, mutta aposematismin odotetaan toimivan taustasta riippumatta. Tämän ansiosta aposemaattiset yksilöt voivat hankkia resursseja tehokkaammin. Esimerkiksi Acronicta alni -lajin toukkien liikkuvuus lisääntyy myöhemmissä kehitysvaiheissa, kun toukat kasvavat suuremmiksi ja joutuvat liikkumaan enemmän ravinnon saamiseksi. Tämä kaksoishyöty petojen välttämisen ja resurssien keräämisen kannalta voi olla yksi tekijä, joka selittää, miksi monet lepinkäisten toukat vaihtavat strategiaa krypsiasta tai naamioitumisesta aposematismiin kasvaessaan suuremmiksi tai miksi liikkumattomat poikaset tukeutuvat kryptiseen väritykseen .

Kemiallinen puolustus

Kemialliset puolustusmekanismit ovat yksi yleisimpiä puolustusmekanismeja petoeläimiä vastaan . Hyönteisten keskuudessa kemialliset puolustusmekanismit voivat olla puolustavia eritteitä, joita vapautuu aktiivisesti saalistajan läsnä ollessa ja jotka vähentävät todennäköisyyttä, että saalistajan tarvitsee maistaa (ja mahdollisesti tappaa) saalista ennen kuin se pitää sitä epämiellyttävänä. Kemiallisia puolustusmekanismeja voidaan myös varastoida ruumiinosiin, kuten monien myrkyllisten perhosten siipiin . Kummassakin tapauksessa kemiallisen puolustuksen tehokkuus perustuu jaettuihin saalistajien koulutuskustannuksiin, joissa saalistajat oppivat välttämään kemiallisesti suojattua saalista, jolla on samanlainen ulkonäkö . Jos saalislajit tarjoavat silmiinpistäviä vihjeitä (aposematismi), jotka liittyvät kemialliseen puolustukseen, tämä välttämisen oppimisaste tehostuu entisestään .

Tällä hetkellä tutkimuksessa on keskitytty kemialliseen puolustukseen toukka- ja aikuisvaiheessa, ja paljon vähemmän tiedetään kemiallisen puolustuksen merkityksestä petoeläimiltä suojautumisessa poikasvaiheessa. Lajeissa, joiden toukat ja aikuiset sisältävät puolustusyhdisteitä, myös pupuvaiheet ovat usein kemiallisesti puolustautuneita . Esimerkiksi Delphastus catalinae -suvun leppäkerttujen toukilla ja poikasilla on pieniä erittäviä karvoja, jotka tuottavat saalistajia pelottavia puolustuseritteitä . Koteloneste voi myös olla katkeraa ja sillä voi olla merkitystä kemiallisessa puolustautumisessa (J.M. 2017, henkilökohtainen havainto), vaikka sen toimintaa kemiallisessa puolustautumisessa ei olekaan testattu.

Koska valikoiva ympäristö ja elintavat todennäköisesti muuttuvat toukka-, poikas- ja aikuisvaiheiden aikana, voimme olettaa, että puolustuskemiassa tapahtuu laadullisia ja määrällisiä muutoksia kehityksen aikana . Lehtikuoriaisilla (Oreina gloriosa) yksilöt sisältävät puolustusyhdisteitä (kardenolideja) kaikissa elämänvaiheissa . Kemiallisen cocktailin koostumus muuttuu kuitenkin toukkavaiheesta poikasvaiheeseen ja poikasvaiheesta aikuisvaiheeseen. Kirjoittajat ehdottavat, että nämä erot voidaan osittain selittää elintapojen ja vastaavien peto- ja loisyhteisöjen rakenteiden muutoksilla. Tämän hypoteesin tutkiminen kokeellisesti tarjoaisi lupaavan väylän testata, miten muutokset saalistajayhteisön rakenteessa muokkaavat ja ylläpitävät kemiallisen suojan monimuotoisuutta .

Puolustusyhdisteiden laatu ja määrä pupuvaiheessa voi riippua myös toukkavaiheen kehitysympäristöstä. Esimerkiksi Junonia coenia (Nymphalidae) -toukat sitovat iridoidiglykosideja isäntäkasvistaan (Plantago lanceolata) . Näiden yhdisteiden on osoitettu karkottavan erilaisia selkärangattomia saalistajia, kuten muurahaisia, vastaan. Sekä isäntäkasvin genotyypin että petoeläintyypin on osoitettu vaikuttavan puolustuskemikaalien laatuun ja määrään poikasvaiheessa . Catalpol-pitoisuus oli suurempi pupuvaiheen aikana yksilöillä, jotka kasvoivat haisukärpästen läsnä ollessa, verrattuna yksilöihin, jotka olivat kärsineet ampiaisten saalistuksesta. J. coenia -yksilöt voivat siis muuttaa kemiallista suojautumistaan pupuvaiheessa vastaamaan tärkeimmän saalistajalajin saalistusriskiä (kohdekohtainen puolustus; ks. myös ).

Joskus puolustusyhdisteiden hallussapito pupuvaiheessa voi lisätä saalistusriskiä lajitovereiden taholta. Pyrrolizidiinialkaloidit ovat kasviperäisiä yhdisteitä, joita käytetään laajalti kemiallisessa puolustautumisessa ja viestinnässä erityisesti arctiidilajien keskuudessa . Utetheisa ornatrix -toukat saavat pyrrolizidiinialkaloideja (PA) isäntäkasveistaan Crotalaria spp. ja säilyttävät alkaloideja elämänvaiheiden ja metamorfoosin aikana. Näitä yhdisteitä esiintyy myös poikasvaiheessa, mikä tarjoaa mahdollisen suojan luonnollisia vihollisia vastaan. Nämä samat yhdisteet voivat kuitenkin tehdä pupuvaiheen alttiiksi kannibalismille. Ennen nukkeutumista toukilla on taipumus vaeltaa kauemmas isäntäkasvista, sillä U. ornatrix -toukat kannibalisoivat nukkeja, joilla on korkea PA-pitoisuus, hankkiakseen itselleen PA-yhdisteitä. Sen lisäksi, että PA:t suojaavat hämähäkkien ja lintujen kaltaisilta saalistajilta, niillä on tärkeä rooli U. ornatrixin sukupuolisessa valinnassa, mikä tarjoaa yhden selityksen toukkavaiheen kannibalistiselle käytökselle.

Fyysinen ja käyttäytymispuolustus

Kupit voivat myös puolustautua fyysisesti mahdollisia saalistajia vastaan (kuva 2). Karvojen ja piikkien on osoitettu olevan erityisen tehokkaita puolustusmekanismeja selkärangattomia saalistajia vastaan toukkavaiheessa, ja niillä voi olla mahdollisesti tärkeä rooli nukan puolustautumisessa. Esimerkiksi männyn prosessionäärisiä toukkia peittävät ärsyttävät karvat, jotka voivat aiheuttaa voimakkaita allergisia reaktioita ihmisissä. Näin ollen on mahdollista, että ne ovat kannattamattomia myös muille saalistajille. Lisäksi niiden kotelot sisältävät viimeisen toukkahaihdunnan eksuvioita, joissa on kotelon seinämiin kietoutuneita ärsyttäviä karvoja. Gonometa-perhoslajien, kuten afrikkalaisen villien silkkiperhosen (Gonometa postica) toukilla on urtikoituvia karvoja, jotka ne sisällyttävät poikasen kotelon seinämiin. Kotelon seinämiä voidaan vahvistaa myös muilla rakenteilla, joiden ansiosta ne eivät todennäköisesti rikkoudu, kun niitä vastaan hyökätään: Veldtman et al. viittaavat siihen, että G. postican kotelot näyttävät erottuvan taustastaan. Ne kärsivät myös paljon pienemmästä lintujen saalistusriskistä (2 %) verrattuna Gonometa rufobrunneaan (50 %), jonka kotelot ovat muuten samankaltaisia, mutta näyttävät ihmissilmälle salaperäisemmiltä . Kirjoittajat ehdottavat, että G. postican alhaisempi saalistusriski johtuu todennäköisesti kotelon rakenteen erilaisuudesta eikä niinkään aposemaattisesta puolustautumisesta. Gonometa postican koteloita peittävät pienet kalsiumkiteet, jotka vaikeuttavat kotelon rikkoutumista, ja lisäksi kotelon värissä on eroja. Näiden erityyppisten fyysisten suojamekanismien toimintaa ja alkuperää puolustautumisessa saalistajia vastaan poikasvaiheessa ei ole kuitenkaan testattu kokeellisesti. Toukkien on esimerkiksi ehkä päästävä eroon karvoista ennen onnistunutta nukkeutumista. Karvojen sisällyttäminen kotelon seinämiin voi siis olla fysiologinen välttämättömyys, joka tarjoaa lisähyötyjä puolustautumisessa saalistajia tai loisia vastaan.

Monet holometaboliset hyönteiset kehräävät kotelonsa ennen metamorfoosia. Silkkikokoni voi suojata niitä petoeläimiltä ja loispistiäisiltä, mutta se voi myös suojata kuivumiselta tai mikroparasiiteilta . Lepidopteran koteloiden pääasiallisena ainesosana olevalla silkillä uskotaan olevan myös poikasia suojaava tehtävä. Vaikka suurin osa silkistä koostuu proteiineista, jotka yhdessä ylläpitävät silkin rakenteellisia ominaisuuksia, eri lajien silkissä on useita muita proteiineja . Näihin vaihtoehtoisiin tehtäviin uskotaan kuuluvan muun muassa koteloiden epämiellyttävyyden lisääminen ja niiden sisällön puolustaminen mikrobeja vastaan . Suurin osa näitä muita kuin rakenteellisia proteiineja koskevista tutkimuksista on keskittynyt silkkiperhosen Bombyx mori silkkiin, mutta eri heimoihin kuuluvien perhosten silkkikomponentit ovat osoittautuneet hyvin samankaltaisiksi keskenään . Silkkiperhosen koteloiden silkki sisältää proteaasi-inhibiittoreita, jotka voivat toimia erilaisia bakteeri- ja sieniperäisiä proteaaseja vastaan. Kaur ym. ovat kuitenkin väittäneet, että monet silkin väitetyistä antibioottiominaisuuksista johtuvat kokeista, joissa käytettiin saastunutta silkkiä. Nämä epäpuhtaudet olivat peräisin prosessista, jossa silkin osia hajotettiin ennen kokeita, joissa niitä käytettiin. Niinpä se, missä määrin koteloiden silkki suojaa poikasia bakteeri- tai sieni-infektioita vastaan tai tekee niistä saalistajien kannalta epämiellyttäviä, ei ole läheskään yksiselitteistä, ja se vaatii lisää kokeellisia tutkimuksia.

Poikaset voivat myös osoittaa puolustusliikkeitä, joilla voi mahdollisesti olla deimatoivaa vaikutusta saalistajia vastaan, tai ne voivat vaikeuttaa saalistajien ja parasiittien hyökkäyksiä fyysisesti. Esimerkiksi Tenebrio molitor- ja Zophobas atratus -lajien poikaset kiertävät vatsasegmenttejään vasteena kosketusärsykkeelle, ja tämän käyttäytymisen on osoitettu vähentävän saman lajin toukkien kannibalismin riskiä . Pikkukilpikonnan (Aglais urticae) poikaset alkavat kiemurrella hyvin voimakkaasti, kun parasitoidi yrittää laskeutua niiden päälle, mikä usein estää parasitoidia asettamasta muniaan poikasiin . Samassa artikkelissa Cole raportoi parasiitoidien suuremmasta munimismenestyksestä Ledidopteran lajeilla P. aegeria ja Pieris brassicae , joiden poikaset eivät kykene kiemurtelemaan yhtä intensiivisesti kuin A. urticaen poikaset.

Sisäiset vuorovaikutussuhteet ja eloonjääminen poikasvaiheessa

Predation riskiä pidetään usein merkittävänä valikoivana voimana, joka suosii sosiaalisuutta , mukaan lukien yhteistoiminnallinen jälkeläisten suojelu poikasten poikasvaiheessa. Monissa sosiaalisesti käyttäytyvissä hyönteisissä, kuten eusosiaalisissa hymenopteroissa, on kehittynyt erityyppisiä yhteistoiminnallisia kasvatusstrategioita, joissa aikuiset huolehtivat epäkypsistä vaiheista, myös poikasista, ja puolustavat niitä erityyppisiä luonnollisia vihollisia vastaan . Eusosiaalisissa lajeissa, kuten muurahaisissa, on kuitenkin myös niin, että poikaset eivät ole turvassa saalistajilta: esimerkiksi aasialaiset mustakarhut syövät todennäköisemmin muurahaispesiä, joissa on runsaasti poikasia (mutta ks. ).

Joissain lajeissa yksilöt voivat muodostaa poikasvaiheessa aggregaatioita, jotka pienentävät kuolleisuusriskiä. Nämä ryhmittymät voivat olla passiivisia: ne voivat johtua esimerkiksi maiseman piirteistä (jos sopivia elinympäristöjä on hajallaan), jotka johtavat yksilöiden ryhmittymiseen. Vaihtoehtoisesti ryhmittymät voivat olla aktiivisia, kun yksilöt pitävät aktiivisesti yhteyttä toisiinsa. Aggregoituminen poikasvaiheessa (tai missä tahansa elämänvaiheessa) voi toimia kolmella tavalla: ensinnäkin se minimoi kohtaamiset satunnaisesti etsivien petoeläinten kanssa, mutta voi lisätä haavoittuvuutta esimerkiksi visuaalisille petoeläimille, jotka ovat hyviä havaitsemaan saalisryhmiä . Toiseksi se laimentaa saalistajan vaikutusta sen jälkeen, kun se on kohdattu (lukumääräinen turvallisuus saalistajan kyllästymisen ja käsittelyaikojen vuoksi) . Esimerkiksi purossa elävällä trichopteralla, Rhyacophila vao:lla, poikasryhmät olivat epäedullisia petoeläinten kohtaamisriskin kannalta. Ryhmittymisestä oli kuitenkin hyötyä saalistusriskin laimenemisen kannalta. Yhdessä arvioituna (hyökkäystä vähentävä vaikutus ) ryhmittyminen poikasvaiheessa tarjosi suuremman nettohyödyn saalistusriskiä vastaan.

Kolmas tapa, jolla yhdistyminen voi pienentää saalistusriskiä, on se, että saalistajat oppivat välttämään saalista, jos saalis on kannattamaton . Petoeläinten on osoitettu oppivan välttämään kemiallisesti suojattuja kryptisiä (liikkumattomia) keinotekoisia ja todellisia saaliskohteita tehokkaammin, kun nämä saaliskohteet ovat ryhmissä verrattuna yksinäisiin saaliskohteisiin . Tätä mekanismia ei ole kokeellisesti testattu poikasvaiheessa, mutta sillä voisi olla tärkeä rooli lajeissa, joiden poikasilla on kemiallinen puolustusmekanismi ja jotka usein kerääntyvät yhteen alueellisesti ja ajallisesti. Esimerkiksi mäntysahakärpäsillä, joilla on ryhmäkohtainen kemiallinen puolustus, poikaset kerääntyvät usein isäntäpuiden läheisyyteen, jossa toukat ruokailevat aktiivisesti ylläpidettävissä ryhmissä. Neodiprion-mäntysahakärpäsillä yksilöt vaihtavat seurueellisesta käyttäytymisestä yksinäiseen käyttäytymiseen viimeisessä vaiheessa, jolloin toukat eivät ruoki ja hajaantuvat kehräämään koteloitaan maahan. Kotelot kerääntyvät kuitenkin usein isäntäpuiden alle, ja ne voivat muodostaa houkuttelevia ruokailupaikkoja nisäkkäiden petoeläimille, kuten varsoille ja myyrille, tai linnuille. Mäntysahakärpäsen kotelot sisältävät puolustuskemikaaleja, sillä toukkien puolustusrauhaset poistuvat koteloon metamorfoosin aikana . Esiaikuisvaiheessa yksilöt kuitenkin kääntyvät aktiivisesti kotelon sisällä, jos kotelon seinämää lävistetään, ja siirtävät hävitettyjä puolustusrauhaspusseja kohti mahdollista hyökkääjää . Sitä, onko tällä nukan kemiallisella puolustusmekanismilla vaikutusta saalistajien käyttäytymiseen, ei ole suoraan testattu, ja sen merkitys saattaa olla tärkeämpi puolustautumisessa makroparasiitteja vastaan.

Suoja muilta lajeilta ja selviytyminen koko nukanvaiheen ajan

Yksilöt voivat saada suojaa muiden lajien saalistajilta nukanvaiheen aikana . Nämä vuorovaikutussuhteet voivat vaihdella mutualistisista (molemmat osapuolet hyötyvät siitä) loismaisiin (kalliita toiselle osapuolelle ilman saavutettua hyötyä). Joskus suhde voi olla myös kommensalistinen: esimerkiksi Platyperpia virginalis (Arctiidae) -toukat vaihtavat isäntäkasvia ja elinympäristöä nukituksen aikana. Yksilöt nukahtavat mieluummin piikkikasvilajeihin, jotka ovat eri elinympäristössä kuin se isäntäkasvi, jolla ne toukkavaiheessa ruokailevat. Lisäksi yksilöiden selviytyminen poikasvaiheen aikana oli suurempaa näissä fyysisesti puolustetuissa kasveissa. Tämä vahvistettiin kokeellisesti: kasveissa, joissa fyysiset puolustusrakenteet poistettiin, poikasten selviytyminen väheni. Samoin papilionidae Battus polydamas archidamas -lajin poikasten selviytymistodennäköisyys on suurempi, kun ne ovat kaktuksilla verrattuna pensaisiin, kiviin tai maahan .

Jotkut lajit voivat jopa manipuloida muita lajeja saadakseen suojaa niiltä . Lycaenidae- ja Riodinidae-perhosperhosperheet ovat kuuluisia suhteistaan muurahaisiin, jotka vaihtelevat mutualistisista loissuhteisiin (tarkasteltu artikkelissa ). Yleensä useiden tämän ryhmän lajien toukat saavat muurahaisilta suojaa loisia ja saalistajia vastaan. Muurahaiset saavat vastineeksi toukista ravitsevaa eritettä. Näiden lajien riippuvuus muurahaisista vaihtelee lajeittain. Osa lajeista on pakollisia myrmekofiilisiä, kuten Jalmenus evagoras, joka ei käytännössä pysty selviytymään ilman muurahaisia. Jotkin muut lajit ovat fakultatiivisia myrmekofiileja.

Mielenkiintoista on, että tämän perhosryhmän toukkien lisäksi myös poikaset ovat kehittäneet mekanismeja muurahaisten käyttäytymisen manipuloimiseksi. Kaikki Lycaenid-perhoset tuottavat ääntä stridulaation avulla (ääntä tuottavat elimet) riippumatta siitä, ovatko ne muurahaisten kanssa tekemisissä vai eivät. Näillä poikasen äänillä voidaan katsoa olevan deimatiikkatehtävä, sillä ne syntyvät, kun poikasia häiritään. Joissakin lajeissa nukan äänet ovat kuitenkin mukana muurahaisten rekrytoinnissa. Esimerkiksi J. evagoras -lajin poikasilla äänen tuottaminen voi houkutella muurahaisia ja ylläpitää muurahaisvartiointia. Nämä esimerkit osoittavat, että poikasvaihe ei ole ”passiivinen ja passiivinen” elämänvaihe, vaan poikaset voivat aktiivisesti kommunikoida ympäristönsä kanssa. Ehkä kiehtovin esimerkki tästä on peräisin loisevista Maculinea rebeli -perhosista (Lycaenidae). Sekä niiden toukat että nuket tuottavat ääntä, joka jäljittelee tarkasti isäntänsä, Myrmica schenki -muurahaiskuningattaren ääntä. Toukkien tuottama ääni on itse asiassa tarkempi kuin toukkien tuottama ääni. Tämä nukan ääni saa aikaan samanlaisen vasteen kuin kuningattarien tuottamat äänet, mikä antaa M. rebelille kyvyn manipuloida isäntäänsä ja saada suojaa muurahaisilta.

Johtopäätökset ja tulevaisuuden kysymykset

Kirjallisuuskatsauksemme osoittaa, että hyönteisissä on kehittynyt laaja kirjo erilaisia puolustusmekanismeja, joiden tarkoituksena on lisätä suojaa saalistajilta nukan vaiheen kautta. Näihin strategioihin kuuluvat erityyppiset suojaväritysstrategiat, puolustusmyrkyt, lajitovereilta saatu suoja ja isäntälajien herkkyyden manipulointi tietyille kemiallisille tai auditiivisille vihjeille niiden suojan saamiseksi. Näin ollen poikasvaihe ei ole ”passiivinen” vaihe, vaan se voi suojautua saalistajilta monilla erilaisilla morfologisilla, kemiallisilla ja käyttäytymismekanismeilla. Kun otetaan huomioon toukka- tai aikuisvaiheesta saatavilla oleva kirjallisuus, nukkavaiheen puolustusstrategioiden ymmärtäminen on kuitenkin vasta alkuvaiheessa. Siksi saalistusriski ja siltä suojautuminen pupuvaiheessa on ilmeisesti mielenkiintoinen ja tärkeä aihe tulevalle tutkimukselle. Näiden elinvaiheiden välisten valintapaineiden määrittäminen on ratkaisevan tärkeää, jotta voidaan muodostaa realistinen näkemys elintapastrategioiden evoluutiosta lajeissa, joiden elinkaari on monimutkainen, ja jotta voidaan ennustaa niiden populaatiodynamiikkaa muokkaavia tekijöitä. Nämä tiedot voivat jopa tarjota tietoa hyönteispopulaatioiden dramaattisen vähenemisen taustalla olevista mekanismeista ja olla hyödyllisiä tehokkaan suojelusuunnittelun ja -hallinnan kannalta. Näitä näkökohtia silmällä pitäen olemme hahmotelleet useita mahdollisesti mielenkiintoisia ja tärkeitä reittejä tulevalle tutkimukselle.

(a) Miten petoyhteisön koostumuksen vaihtelu muokkaa saaliseläinten puolustautumiskeinojen evoluutiota yksilön elinkaaren aikana?

Vaihtelu petoyhteisön rakenteessa voi olla tärkeä valintatekijä, joka muokkaa saaliseläinten puolustautumiskeinojen evoluutiota. Tällä hetkellä näitä vaikutuksia on tarkasteltu lähinnä yksittäisen elinvaiheen (esim. toukka tai aikuinen) sisällä. Kirjallisuuskatsauksemme perusteella petoyhteisön rakenne muuttuu kuitenkin todennäköisesti myös eri elämänvaiheissa . Ei tiedetä, miten se muokkaa puolustautumismekanismien toimintaa ja monimuotoisuutta elämänvaiheiden välillä, myös poikasvaiheessa . Esimerkiksi saalistaja- ja loispistiäisyhteisöjen rakenteen koostumuksen vaihtelu voisi selittää, miksi havaitsemme toisinaan vaihtelua puolustusyhdisteiden määrässä ja laadussa toukka-, nukke- ja aikuisvaiheissa. Näiden tutkimattomien näkökohtien tutkimiseksi voimme hyödyntää saalislajien edustavia mallijärjestelmiä, joissa meillä on jo kerääntyvää tietoa monista tekijöistä, jotka muokkaavat yksilöllisiä puolustusstrategioita eri elämänvaiheissa. Meidän on myös keskityttävä asiaankuuluviin petolajeihin, sillä äskettäisen tutkimuksen mukaan kemialliset puolustuskeinot voivat olla kohdekohtaisia, mikä korostaa oikean petolajin valinnan tärkeyttä, kun tutkitaan kemiallisten puolustuskeinojen tehokkuutta. Eri lajeista kertyvän empiirisen tutkimustiedon avulla voimme sitten suorittaa järjestelmällisiä analyysejä arvioidaksemme, kuinka paljon eri elämänvaiheiden puolustukset liittyvät toisiinsa vai kehittyvätkö ne toisistaan riippumatta.

(b) Kemiallisten puolustusten toiminta pupuvaiheessa: voivatko ei-näkevät saalistajat oppia välttämään kemiallisiin, taktisiin tai auditiivisiin signaaleihin perustuvia, salaperäisesti värjättyjä nukkeja?

Posematiikkaan on toistuvasti kehitetty toukanpoikas- ja aikuisvaiheissa, mutta hyvin harvoin pupuvaiheessa . Yleinen oletus on kuitenkin, että puolustusyhdisteitä esiintyy myös pupuvaiheessa, kun toukka- ja aikuisvaiheita puolustetaan kemiallisesti. Tätä tukevat myös empiiriset tiedot lajeista, joissa on analysoitu puolustuskemikaalien pitoisuuksia pupuvaiheessa . Koska silmiinpistävien signaalien pitäisi parantaa saalistajan välttämisoppimisen tehokkuutta, on hämmentävää, että näissä puolustautuvissa saalislajeissa signaalin voimakkuus on alhainen ; tämä pätee erityisesti, jos kemiallisten puolustusmekanismien tuottaminen ja ylläpito on kallista ja jos yksilö on jo hyvin suojattu naamioinnilla . Jos petoeläimen on aina purra nukkaa, jotta se havaitsisi sen epämiellyttäväksi (eli petoeläimet eivät opi välttämään kemiallisesti suojattuja nukkeja), nukkavaiheen puolustuskemikaaleista ei ole hyötyä yksilölle, joka kuolee joka tapauksessa sen jälkeen, kun kotelon kuori on lävistetty. Esimerkiksi Wiklund & Sillén-Tullberg esitti, että nuket saattavat olla jopa luonnostaan alttiimpia petojen käsittelylle, koska nuken kova kotelo murtuu todennäköisemmin verrattuna toukkien ja aikuisten joustavampaan koteloon.

Mitä vihjeitä saalistajat voisivat sitten käyttää oppiakseen välttämään kemiallisesti puolustettuja nukkeja? Ensinnäkin silmiinpistävyys ei ehkä ole niin tärkeää, kunhan suojatut saaliseläimet erottuvat riittävästi maistuvista saaliseläimistä . Toiseksi suurin osa toukkien väritystä koskevasta tutkimuksesta on keskittynyt ihmisen silmin havaittavuuteen. Tiedämme kuitenkin hyvin vähän nukan silmiinpistävyydestä saalistajille, joilla on erityyppiset näköjärjestelmät, kuten linnuille, jotka havaitsevat myös UV-aallonpituuksia . Joillakin lajeilla on metallisen kultaisesti tai hopeanvärisesti kiiltäviä poikasia (kuva 1) . Tällainen kiiltävä väritys voi toimia joko varoitussignaalina samaan tapaan kuin irisoivat värit tai visuaalista ympäristöä heijastavana naamiointina . Kolmanneksi kirjallisuuskatsauksemme osoittaa, että poikaset ovat kehittäneet monia muita tapoja kommunikoida, kuten liikkeitä, ääniä ja kemiallisia vihjeitä. Tällaiset vihjeet voisivat toimia tehokkaina varoitussignaaleina puolustusmyrkkyjen käytöstä erityisesti ei-näkeville saalistajille. Tällä hetkellä puuttuu kokeellisia tutkimuksia, joissa testattaisiin, pystyvätkö nämä ei-näkevät saalistajat oppimaan välttämään kemiallisesti puolustautuneita nukkeja saatavilla olevien vihjeiden perusteella. Lopuksi on mahdollista, että puolustusyhdisteitä esiintyy pupuvaiheessa yksinkertaisesti siksi, että ne on kuljetettava toukkavaiheesta aikuisvaiheeseen, eikä niillä ole mitään sopeutumistehtävää pupuvaiheen aikana. Tulevassa tutkimuksessa voitaisiin kokeilla lisäkokeita nukke-saaliilla, jotka ovat samankaltaisia kuin ne, joita käytetään laajalti saalistusriskin testaamiseen toukkavaiheen ja aikuisvaiheen aikana. Näin voitaisiin testata, miten erilaiset fenotyyppiset piirteet, kuten koko, väritys tai nukkeutumispaikka, ovat saalistuksen valinnan kohteena.

(c) Elämänhistorialliset kompromissit eri elämänvaiheiden välillä ja niiden yhteys saalistusriskiin poikasvaiheessa

Toinen vähemmän tutkittu näkökohta on mahdolliset elämänhistorialliset kompromissit poikas- ja aikuisvaiheen välillä . Jos esimerkiksi tehokkaan naamiointipigmentin jakaminen pupuvaiheen aikana vaihtelee aikuisen vaiheen koon tai lentokyvyn kanssa, valikoiva saalistus pupuvaiheen aikana muokkaa epäsuorasti aikuisten fenotyyppistä vaihtelua. Vastaavasti jos saalistus suosii joko suurta tai pientä kokoa poikasvaiheessa, se todennäköisesti heijastuu myös aikuisten ominaisuuksiin, kuten kokoon. Puolustusominaisuudet, kuten kemiallinen puolustus, voivat myös olla kalliita tuottaa ja ylläpitää toukkavaiheessa ja rajoittaa suorituskykyä poikas- ja aikuisvaiheessa. Esimerkiksi Lindstedt et al. havaitsivat, että kun kemiallisen puolustuksen kustannukset olivat korkeat, Diprion pini -mäntysahakärpäsen yksilöt saavuttivat harvemmin poikasvaiheen ja kasvoivat hitaammin. P. brassicae -toukilla korkeampi kemiallisen puolustuksen osuus vähensi niiden todennäköisyyttä saavuttaa pupuvaihe ja ne olivat pienempiä pupuvaiheessa . Lopuksi, resurssien osoittaminen suojaavan kotelon rakentamiseen pupuvaiheessa voi myös olla kallista ja rajoittaa aikuisvaiheessa käytettävissä olevia resursseja .

Miten pupuominaisuudet liittyvät aikuisten tai toukkien ominaisuuksiin, voisi olla erityisen mielenkiintoista testata lajeilla, jotka ovat polymorfisia jossakin elämänvaiheessa. Jos esimerkiksi aikuisen ja poikasvaiheen ominaisuudet korreloivat keskenään ja saalistusriski vaihtelee vastaavasti elinvaiheen mukaan, valinta poikasvaiheen aikana voisi olla tärkeä tekijä, joka selittäisi vaihtelua aikuisten morfien frekvensseissä. Tutkimuksia, joissa pupuominaisuuksien fenotyyppinen vaihtelu yhdistetään toukkien ja aikuisten ominaisuuksien vaihteluun, on kuitenkin hyvin vähän, ja siksi ne olisivat tärkeitä hyönteisten elintapastrategioiden evoluution ymmärtämisessä.

(d) Onko puolustusominaisuuksilla useita tehtäviä puolustautumisessa useita vihollisia vastaan?

Vaikka pääpainopisteenämme tässä kirjallisuuskatsauksessa on ollut petoeläinten saalistaminen, haluamme käsitellä myös sitä, että monet edellä luetelluista puolustusmekanismeista voivat olla yhtä kriittisiä suojautumisessa parasiitoideja ja patogeeneja vastaan . Tällä hetkellä on yhä enemmän todisteita siitä, että näiden kahden valintapaineen samanaikainen tutkiminen ”multienemy-kehyksessä” voi auttaa ymmärtämään, miten puolustusominaisuudet ovat alun perin kehittyneet . Esimerkiksi joillakin puolustusyhdisteillä voi olla kaksitahoinen tehtävä, ja ne voivat palvella useita eri tarkoituksia suojautuessaan saalistajilta ja loisilta (mutta ks.) Näin ollen on mahdollista, että samoilla puolustusyhdisteillä, joilla on tärkeä rooli toukkavaiheen suojautumisessa saalistajilta, voi olla tärkeämpi rooli suojautumisessa sieniä ja taudinaiheuttajia vastaan pupulaation aikana. Jos puolustusmyrkyt ovat kehittyneet ensisijaisesti loislintuja tai tauteja vastaan, se tarjoaa yhden evolutiivisen selityksen kemiallisesti puolustautuneiden nukanpoikasten heikoille visuaalisille signaaleille. Vastaavasti puolustautumisliikkeet poikasvaiheen aikana tai naamioituminen voivat lisätä selviytymistä sekä saalistajia että loisia vastaan. Jälleen kerran tarvitaan selvästi kokeellisia tutkimuksia, joissa voidaan testata visuaalisten ja kemiallisten vihjeiden merkitystä suojautumisessa parasitoideja ja saalistajia vastaan.

(e) Kuinka usein yksilöt vaihtavat elinympäristöä tai turvautuvat toisten lajien tarjoamaan suojaan pupuvaiheen aikana?

Katsauksestamme käy ilmi, että yksilöt voivat vaihtaa elinympäristöä , isäntäkasveja tai jopa kehittyä parasiittisiin tai yhteistyöhön tähtääviin vuorovaikutussuhteisiin toisten lajien kanssa saavuttaakseen vihollisista vapaan tilan pupuvaiheen aikana. Kuinka usein nuket todella turvautuvat muiden lajien suojaan puolustautuessaan tai kuinka riippuvaisia hyönteislajit ovat useista elinympäristöistä elinkaarensa aikana, tarjoaisi mielenkiintoisen aiheen tuleville tutkimuksille pohdittavaksi. Tämä edellyttäisi luonnonhistoriallisia tietoja ja käyttäytymishavaintoja yhdistettynä kokeellisiin manipulaatioihin ja fylogeneettisiin tutkimuksiin. Näillä tiedoilla voisi olla myös merkitystä suunniteltaessa suojelualueita tiettyjen lajien suojelemiseksi: usein suojeluponnistelut kohdennetaan sellaisten alueiden suojeluun, joilla on runsaasti toukkien isäntäkasveja. Jos hyönteislajit ovat kuitenkin riippuvaisia muista lajeista selviytyäkseen nukkeutumisvaiheesta tai joutuvat jopa vaihtamaan elinympäristöä onnistuakseen nukkeutumisvaiheessa, tehokkaan suojelun on otettava nämä vaatimukset huomioon.

Tietojen saatavuus

Tämässä artikkelissa ei ole lisätietoa.

Tekijöiden panos

C.L. johti käsikirjoituksen kirjoittamista. Kaikki kirjoittajat osallistuivat kriittisesti luonnoksiin ja antoivat lopullisen hyväksynnän julkaisua varten.

Kilpailevat etunäkökohdat

Emme ilmoita, että meillä ei ole kilpailevia etunäkökohtia.

Rahoitus

Tämän tutkimuksen rahoitti Suomen Akatemia Biologisten vuorovaikutusten huippuosaamiskeskuksen kautta.

Footnotes

One contribution of 13 to a theme issue ’The evolution of complete metamorphosis’.

.