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Gilpin est apparue dans la série télévisée Cheers, jouant le rôle de Holly Matheson dans le 21e épisode de la 11e saison, diffusé en avril 1993.
De 1993 à 2004, Gilpin a joué le rôle de Roz Doyle dans la série télévisée Frasier, un spin-off de Cheers, avec Kelsey Grammer dans le rôle de Frasier Crane, rôle qu’il tenait dans Cheers depuis 1984. Avec la distribution principale, Gilpin a remporté un Screen Actors Guild Award pour la meilleure performance d’un ensemble dans une série comique en 1999.
En 2009, Gilpin est apparue dans le drame Make It or Break It d’ABC Family, pour lequel elle a reçu un Gracie Award dans la catégorie « Meilleure actrice dans un second rôle dans une série dramatique ».
Gilpin et la co-star de Frasier Jane Leeves ont dirigé une société de production, « Bristol Cities » (nommée d’après l’argot à rimes cockney), dont les projets comprenaient un pilote de la chaîne Fox intitulé Minister of Divine, un remake américain de la sitcom britannique The Vicar of Dibley avec Kirstie Alley (une autre habituée de Cheers) dans un rôle principal.
Gilpin est la voix du personnage de Jane Proudfoot dans Final Fantasy : The Spirits Within. Elle a également fourni les voix de Desiree dans la série télévisée animée de Nickelodeon Danny Phantom, Volcana dans Superman : The Animated Series et Justice League, Hecate dans Hercules : The Animated Series, et Kate Corrigan dans les films d’animation Hellboy. Gilpin a également fait des voix pour plusieurs publicités télévisées de Wells Fargo et Johnsonville Meats.
Gilpin est apparue dans les séries télévisées Medium et Desperate Housewives. Elle a un rôle secondaire dans la série télévisée Make It or Break It et est apparue dans Law and Order : Criminal Intent. Elle a joué aux côtés de Teri Polo dans le film de Lifetime For the Love of a Child. En 2012, Gilpin a été invitée à jouer avec un autre pilier de Cheers, Ted Danson, dans CSI : Crime Scene Investigation. Elle a également eu un rôle récurrent dans Men at Work sur TBS en tant que rédactrice en chef du magazine Full Steam. Dans la deuxième saison de Scorpion, elle a été présentée comme Katherine Cooper, une supérieure d’équipe dans la sécurité intérieure.