Stratégies antiprédatrices des nymphes : comment éviter la prédation dans un stade de vie immobile ?

Introduction

‘J’ai passé mon temps à étudier les insectes. Au début, j’ai commencé par les vers à soie dans ma ville natale de Francfort. Je me suis rendu compte que d’autres chenilles produisaient de magnifiques papillons ou mites, et que les vers à soie faisaient de même. Cela m’a conduit à collecter toutes les chenilles que je pouvais trouver afin de voir comment elles changeaient ». Ces propos sont tirés de l’avant-propos de Maria Sibylla Merian dans son « Metamorphosis insectorum Surinamensium » publié en 1705. L’idée de la métamorphose complète a été développée par Aristote 2000 ans plus tôt, mais Merian a été la première entomologiste à décrire en détail la métamorphose des insectes, y compris la nymphose, ce qui fait d’elle l’une des plus importantes contributions au domaine de l’entomologie. Il est intriguant de constater que plus de 300 ans après les observations fondamentales de Merian sur la métamorphose des insectes et la découverte des pupes, c’est le stade de vie, avec le stade de l’œuf , dont nous ne savons toujours presque rien par rapport aux stades adulte et larvaire chez les insectes.

Les papillons de Merian, ainsi que les autres insectes holométaboles, ont des stades de vie immatures morphologiquement distincts, la larve et la pupe, qu’ils doivent traverser pour atteindre le stade adulte reproducteur final. On pense que les insectes holométaboles ont évolué à partir des insectes hémimétaboles qui n’ont que deux stades de vie : la nymphe et l’adulte. Les formes ancestrales des nymphes immobiles « compactes » étaient probablement des nymphes mobiles ressemblant aux nymphes des serpents, par exemple. La vulnérabilité aux ennemis naturels à chacun de ces stades de vie a entraîné l’évolution d’une grande diversité d’adaptations protégeant les individus contre différents types de prédateurs et de parasitoïdes. Ces adaptations peuvent varier considérablement à chaque stade de vie en fonction du mode de vie de l’individu (par exemple, stade de vie sessile ou mobile), du stade de reproduction (stade larvaire ou stade adulte) et des changements ontogénétiques dans l’utilisation des ressources .

Traditionnellement, l’évolution des mécanismes de défense anti-prédateurs est considérée à l’échelle d’un stade de vie en se concentrant, par exemple, sur les stades larvaires ou les stades adultes . La recherche s’est traditionnellement beaucoup moins concentrée sur les stratégies antiprédatrices des stades œuf ou nymphe. Cependant, même si l’environnement sélectif peut changer radicalement entre chaque stade de vie, la valeur adaptative d’un individu (par exemple, le succès de la reproduction et la capacité à survivre jusqu’à un stade de reproduction donné et au-delà) est la somme des conditions vécues au cours des stades de vie précédents . Pour prédire comment différentes conditions influencent l’aptitude individuelle ou la dynamique des populations d’insectes, il ne suffit donc pas de connaître les facteurs qui contribuent à la survie au stade larvaire ou ceux qui affectent le succès de la reproduction à l’âge adulte. Nous devons également comprendre ce qui se passe entre ces deux stades : quel type de défenses anti-prédateurs les individus ont-ils pendant le stade nymphal, comment sont-elles affectées par les conditions rencontrées pendant les stades de vie antérieurs ou comment le comportement pendant le stade larvaire affecte-t-il le risque de prédation pendant le stade nymphal. Ce type d’information nous aide à comprendre l’évolution des traits défensifs en général, mais peut également avoir une importance appliquée pour prédire les facteurs qui façonnent la dynamique des populations chez les espèces potentiellement nuisibles ou chez les espèces menacées d’extinction. À l’heure actuelle, nous avons étonnamment peu de données abordant ces questions et les recherches comportementales et évolutionnistes sur le sujet sont rares.

Ceci, nous passons d’abord en revue la littérature sur la prédation du stade nymphal pour trouver ce qui attaque les pupes d’insectes, à quel point le risque de prédation est élevé pour elles, et quels différents types de mécanismes de défense anti-prédateurs ont évolué pour les pupes d’insectes suite à la sélection par la prédation. Nous reconnaissons que le parasitisme est également une source importante de mortalité au stade nymphal, et il est probable que de nombreux mécanismes de défense contre les prédateurs (par exemple, les toxines défensives, le camouflage, la protection obtenue d’autres espèces) peuvent avoir une double fonction contre les prédateurs et les parasitoïdes. Par conséquent, nous tiendrons compte du parasitisme lorsque cela sera pertinent. Cependant, notre revue se concentrera principalement sur les stratégies de défense contre les prédateurs. Enfin, nous discutons des lacunes dans nos connaissances et soulignons quelques directions prometteuses pour les recherches futures à poursuivre.

Le risque de prédation est souvent élevé pendant le stade nymphal

Le risque de prédation pendant le stade nymphal a reçu le plus d’attention chez les espèces qui ont une certaine valeur économique comme de nombreux insectes ravageurs des forêts. En raison de leur dynamique de pullulation, les pupes des insectes ravageurs forestiers peuvent constituer une source de nourriture abondante pendant les pics de population à haute densité pour les petits mammifères tels que les campagnols, les souris et les musaraignes, ainsi que les prédateurs invertébrés tels que les carabes, les fourmis et les perce-oreilles . Par exemple, chez la spongieuse (Lymantria dispar), les prédateurs de petits mammifères, comme la souris à pieds blancs en Amérique du Nord, les prédateurs invertébrés, comme les carabes, et les fourmis figurent parmi les prédateurs les plus importants au cours du stade nymphal. De même, chez les chrysalides de papillons de nuit d’hiver (Operophtera brumata) et de papillons de nuit d’automne (Epirrita autumnata), les taupes, les souris, les campagnols et les musaraignes, ainsi que les prédateurs invertébrés (larves de coléoptères Carabidae, Elateridae et Saphylinidae qui s’attaquent aux chrysalides dans le sol) seraient des sources importantes de mortalité en Europe. On a également signalé que les oiseaux se nourrissent de pupes, mais selon les espèces d’insectes, leur importance varie de modérée à élevée .

Les prédateurs généralistes des cocons d’insectes peuvent avoir un impact majeur sur de nombreuses populations d’insectes, par exemple en stabilisant les cycles de population . Sur la base des taux de mortalité rapportés dans la littérature, l’ampleur du risque de prédation au stade de la nymphe peut être étonnamment élevée : les estimations des études sur les spongieuses font état de taux de prédation allant jusqu’à 90-100 % . Des études sur les papillons de nuit d’hiver et d’automne font état de taux de prédation au stade nymphal allant de 20 à 72% . Chez la tenthrède du pin Neodiprion sertifer, les petits mammifères ont causé 70 % de mortalité au sol et la prédation par les oiseaux a causé 70 à 85 % de mortalité . Chez une autre espèce de ravageur forestier, la chenille processionnaire du pin (Thaumetopea pityocampa), la prédation par les huppes (Upupa epops) peut entraîner une mortalité allant jusqu’à 68,3-74,1% au stade de la chrysalide . Il existe beaucoup moins d’informations sur le risque de prédation au stade nymphal pour les espèces qui n’ont pas une dynamique de population cyclique et une valeur économique. Chez deux espèces de papillons de nuit de la famille des Limacodidae (chenilles de limaces), la prédation du cocon a entraîné une mortalité intermédiaire allant de 22 à 29% selon l’espèce de papillon de nuit .

Sur la base de ces estimations, le risque de prédation peut varier considérablement de modéré à très élevé, ce qui fait que la survie au stade de la chrysalide est probablement une étape critique pour la majorité des espèces d’insectes. D’un point de vue évolutif, la force de la sélection sur les mécanismes favorisant la survie à ce stade devrait donc être extrêmement forte. Il est toutefois important de noter que ces estimations du risque de mortalité sont spécifiques à chaque espèce et qu’elles surestiment peut-être dans une certaine mesure le risque de prédation. Par exemple, la façon dont les pupes sont « naturellement » situées sur les parcelles expérimentales varie selon les études et, par conséquent, le risque de prédation peut parfois être surestimé.

La deuxième caractéristique commune qui ressort de la littérature est que les prédateurs qui s’attaquent aux pupes d’insectes sont très diversifiés, y compris les prédateurs visuels et non visuels avec, peut-être, l’accent sur ces derniers . Ceci est différent du stade larvaire où les prédateurs visuels tels que les oiseaux insectivores sont souvent considérés comme le groupe de prédateurs le plus important. Les stratégies physiques et chimiques anti-prédateurs jouent un rôle important dans la défense contre les prédateurs non visuels et on pourrait donc supposer qu’elles sont sélectionnées au stade nymphal .

Eviter la détection par les prédateurs visuels

La stratégie la plus courante pour éviter les attaques est via une coloration cryptique qui rend la proie difficile à détecter pour un prédateur (par exemple, le camouflage). Ceci est également vrai pour les pupes d’insectes . La coloration cryptique de la pupe est adaptative car elle augmente la survie contre les prédateurs qui chassent visuellement lorsque la couleur correspond au fond visuel (figure 1). Dans certains groupes taxonomiques, la variation de l’arrière-plan visuel a favorisé une variation plastique environnementale de la coloration des pupes, comme le polyphénisme des couleurs. Le polyphénisme dans la coloration cryptique des pupes a évolué indépendamment au moins chez les Papilionidae, Pierinae, Satyrinae et Nymphalinae. Dans beaucoup de ces cas, il y a deux types de pupes où une forme est vert-jaune et l’autre brun-noir.

La variation de la couleur des pupes s’est avérée être principalement un trait plastique environnemental, même si la sensibilité individuelle aux indices environnementaux déclenchant le changement de couleur des pupes peut également varier génétiquement . Par exemple, les signaux tactiles tels que la rugosité du fond peuvent avoir un impact sur le fait que les pupes se développent en vert (surfaces lisses) ou en brun (textures rugueuses) chez Papilio xuthus . Outre la texture du substrat, il a été démontré que plusieurs conditions environnementales influent sur la couleur des pupes (voir l’article ), notamment la couleur du fond, l’humidité relative, la durée de la photopériode, la température, la longueur d’onde de la lumière et la qualité du régime alimentaire. Le polyphénisme de la couleur des pupes peut également être influencé par le mode de développement de l’individu. Chez les espèces bivoltines ou multivoltines dont la durée du stade nymphal varie considérablement selon que l’individu passe l’hiver en diapause nymphale (le stade nymphal dure plusieurs mois) ou se développe directement (le stade nymphal ne dure qu’une semaine ou deux), l’état hormonal de la nymphe a un effet important sur sa coloration. Par exemple, les chrysalides d’été qui se développent directement ont davantage tendance à devenir vertes, tandis que les chrysalides qui hivernent ont davantage tendance à devenir brunes . Souvent, plusieurs des facteurs énumérés ci-dessus peuvent affecter simultanément la coloration des pupes .

Il est intéressant de noter que la fonction adaptative de la coloration cryptique des pupes peut également être liée à des traits d’histoire de vie aux stades adulte et larvaire . Chez le papillon Pararge aegeria, les individus qui sortent de la chrysalide verte sont plus grands à l’âge adulte et ont une plus grande masse thoracique, ce qui est important pour le comportement de vol, par rapport aux individus qui sortent de la chrysalide brune. Cela suggère qu’il existe un compromis entre la protection contre les prédateurs pendant le stade nymphal et les étapes de la vie adulte, en maintenant la variation à la fois dans les traits nymphaux et adultes .

Le risque d’attaque peut également diminuer si les organismes trompent les prédateurs visuels en imitant quelque chose d’inintéressant pour le prédateur potentiel, comme des bâtons ou des fientes d’oiseaux . La mascarade est un mécanisme de défense relativement courant au stade larvaire chez de nombreux groupes d’insectes, mais elle a parfois évolué au stade nymphal également (figure 1). Par exemple, les larves de la chrysomèle Neochlamisus construisent une « boîte fécale » sous laquelle elles se cachent pendant les stades larvaire et nymphal. En plus des fèces, elles ajoutent également des trichomes de leur plante hôte sur la surface de l’étui et, plus près de la pupaison, elles construisent une chambre remplie de trichomes sous la couche externe de fèces. La survie contre les prédateurs invertébrés est considérablement améliorée grâce à ces structures. Ces étuis fécaux recouverts de thricomes d’origine végétale pourraient aider à masquer les pupes sur les plantes. Les cas avec des trichomes peuvent également offrir une protection physique contre les prédateurs car, par exemple, les punaises de soudure n’ont pas pu pénétrer dans le cas avec leurs pièces buccales . Les fèces et les trichomes des plantes peuvent également contenir des composés dissuasifs et ont donc une fonction supplémentaire de défense chimique secondaire. Les pyrales (Psychidae) construisent des étuis qui les protègent pendant les stades larvaire et nymphal. Ces étuis contiennent souvent des matériaux de leur environnement (sable, brindilles, rochers) qui en font potentiellement des objets inintéressants ou cryptiques pour les prédateurs aviaires et les insectes.

En plus des traits morphologiques et physiques, les insectes ont différents types d’adaptations comportementales qui diminuent leur détectabilité par les prédateurs et les parasites pendant le stade nymphal. Par exemple, de nombreuses espèces s’enfouissent dans le sol pour se nymphoser, ce qui leur offre un refuge contre les prédateurs qui sévissent au-dessus du sol, comme les oiseaux . Avant que les individus n’entrent dans le stade pré-pupal et ne commencent à tisser leur cocon, ils se dispersent souvent de leur plante hôte larvaire ou de leur source de nourriture. Rester à proximité de la plante hôte peut augmenter le risque d’être détecté par les ennemis naturels qui utilisent souvent la plante hôte comme un indice pour localiser leur proie potentielle. Ces adaptations comportementales avant l’entrée dans le stade nymphal peuvent également varier au sein d’une même espèce en fonction de la stratégie d’histoire de vie d’un individu. Par exemple, la plupart des larves de lépidoptères ont une phase de vagabondage avant la nymphose, au cours de laquelle les larves s’éloignent de leur plante hôte tout en cherchant un substrat approprié pour la nymphose. Chez le papillon européen Papilio machaon, cette phase d’errance est plus longue dans la génération qui passe l’hiver, qui a un stade nymphal plus long, par rapport aux larves qui sont en développement direct (larves qui ne passent pas l’hiver), qui ont un stade nymphal de seulement une à deux semaines. En raison de l’augmentation de la mobilité et des distances parcourues, la phase d’errance est risquée pour une larve et cela peut suggérer que les individus échangent le risque de prédation lié à l’hôte en errant moins lorsque le stade nymphal est plus court .

Éviter la détection par des prédateurs non visuels

Les individus n’ont pas toujours besoin d’imiter les composants visuels de leur environnement. Au contraire, si les prédateurs les plus importants sont non visuels, il peut être plus efficace pour une proie d’utiliser un  » camouflage  » chimique . La plupart des publications sur l’utilisation de composés chimiques pour confondre la détection des proies par les prédateurs proviennent d’espèces qui vivent en étroite association avec les fourmis . Par exemple, les larves de papillons myrmécophiles Lycaeides argyrognomon possèdent des organes qu’elles utilisent pour produire du nectar pour les fourmis qui les fréquentent. En retour, les fourmis les protègent contre différents types d’ennemis naturels. Les individus perdent cet organe pendant le stade nymphal, mais commencent à produire des composés cuticulaires qui suppriment les attaques des fourmis et rendent les pupes moins sujettes à la prédation des fourmis. De cette façon, les papillons L. argyrognomon peuvent se nymphoser dans des nids de fourmis où ils sont protégés des ennemis naturels. Puisque les prédateurs non visuels sont un groupe de prédateurs important pendant le stade nymphal, ce type de tactiques reposant sur la communication chimique pour se protéger des prédateurs pourrait être plus commun que ce que l’on pensait auparavant.

Un coût de détectabilité élevé comme contrainte pour l’évolution de la coloration d’avertissement au stade nymphal ?

La stratégie opposée pour se cacher des sens des prédateurs est l’aposématisme. Les individus aposématiques peuvent annoncer aux prédateurs leur non-rentabilité en tant que proie (par exemple, leur toxicité) par des signaux ostensibles (c’est-à-dire l’aposématisme), qui peuvent inclure des couleurs, des sons ou des odeurs. Les prédateurs apprennent à associer le signal à la non-rentabilité de la proie et évitent d’attaquer les individus ayant une apparence similaire lors de rencontres ultérieures. De manière intrigante, la stratégie de défense aposématique semble être rare pendant le stade nymphal (figure 1). Par exemple, chez les papillons à queue d’hirondelle (famille des Papilionidae), toutes les espèces ont un stade nymphal de couleur cryptique même si leurs stratégies de défense larvaires et adultes varient de cryptique et mascarade à aposématisme .

L’évolution des stratégies de défense aposématiques peut être limitée au stade nymphal en raison de certaines caractéristiques physiologiques ou développementales. Des études sur la coloration des pupes des espèces de Papilio ont montré que la coloration brune ou verte des pupes est basée sur un mélange de pigments de couleurs vives (rouge, jaune, noir, bleu), ce qui exclut la possibilité que le manque de pigments vifs limite le développement de pupes colorées. Cependant, la correspondance de l’arrière-plan au stade nymphal combinée à des défenses chimiques peut être favorisée dans des conditions où le risque de détectabilité des proies aposématiques de couleur voyante est élevé. Dans leur modèle mathématique, Endler & Mappes ont montré qu’une faible visibilité peut évoluer pour une proie à défense chimique s’il existe des variations dans la capacité cognitive et perceptive des prédateurs ou dans leur sensibilité aux défenses secondaires des proies. Cela augmente les coûts de détectabilité d’une proie, favorisant une plus faible visibilité. Cela pourrait également être vrai pour les chrysalides d’insectes qui sont vulnérables pendant de longues périodes à une communauté diversifiée de prédateurs contenant à la fois des prédateurs visuels et non visuels. En outre, une apparence ostensible peut également inviter les attaques de parasitoïdes spécialisés qui ont évolué pour tolérer, ou même bénéficier, des toxines défensives du stade nymphal .

La coloration cryptique ou la mascarade peuvent également garantir la plus grande survie pendant un stade de vie immobile : l’aposématisme peut être favorisé s’il facilite la mobilité des organismes parmi différents environnements et fonds visuels . En effet, les individus camouflés sont toujours dépendants de leur arrière-plan visuel pour se dissimuler aux yeux du prédateur, alors que l’aposématisme est censé fonctionner indépendamment de l’arrière-plan. Cela permet aux individus aposématiques d’acquérir des ressources plus efficacement. Par exemple, chez Acronicta alni, la mobilité des larves augmente vers les derniers stades, lorsque les larves deviennent plus grandes et doivent se déplacer davantage pour se nourrir . Ce double avantage en termes d’évitement des prédateurs et de collecte de ressources peut être l’un des facteurs qui expliquent pourquoi de nombreuses larves de Lépidoptères changent de stratégie, passant de la crypse ou de la mascarade à l’aposématisme lorsqu’elles deviennent plus grandes ou pourquoi les nymphes immobiles s’appuient sur une coloration cryptique .

Défense chimique

Les défenses chimiques sont l’un des mécanismes de défense les plus répandus contre les prédateurs . Chez les insectes, les défenses chimiques peuvent être des sécrétions défensives qui sont activement libérées en présence d’un prédateur, diminuant la probabilité que le prédateur ait besoin de goûter (et potentiellement de tuer) la proie avant de la trouver non appétissante. Les défenses chimiques peuvent également être stockées dans des parties du corps, comme les ailes chez de nombreux papillons toxiques. Dans ces deux cas, l’efficacité de la défense chimique repose sur des coûts d’éducation partagés par les prédateurs, qui apprennent à éviter les proies à défense chimique ayant une apparence similaire . Si les espèces proies offrent des indices ostensibles (aposématisme) associés à une défense chimique, ce taux d’apprentissage de l’évitement devient encore plus efficace .

À l’heure actuelle, les recherches se sont concentrées sur la défense chimique aux stades larvaire et adulte et on en sait beaucoup moins sur le rôle des défenses chimiques dans la protection contre les prédateurs pendant le stade nymphal. Chez les espèces dont les larves et les adultes contiennent des composés défensifs, les stades nymphaux sont également souvent défendus chimiquement. Par exemple, les larves et les pupes des coccinelles Delphastus catalinae possèdent de minuscules poils sécrétoires qui produisent des sécrétions défensives dissuasives pour leurs prédateurs. Le fluide d’éclosion dans les pupes peut également être amer et jouer un rôle dans la défense chimique (J.M. 2017, observation personnelle) même si sa fonction dans la défense chimique n’a pas été testée.

Puisque l’environnement sélectif et le mode de vie sont susceptibles de changer au cours des stades larvaire, nymphal et adulte, nous pouvons nous attendre à des changements qualitatifs et quantitatifs dans la chimie défensive au cours du développement . Chez les coléoptères des feuilles (Oreina gloriosa), les individus contiennent des composés défensifs (cardénolides) pendant tous les stades de vie . Cependant, la composition du cocktail chimique change du stade larvaire au stade nymphal et du stade nymphal au stade adulte. Les auteurs suggèrent que ces différences peuvent s’expliquer en partie par des changements dans le mode de vie et les structures respectives des communautés de prédateurs et de parasites. L’étude expérimentale de cette hypothèse offrirait une voie prometteuse pour tester comment les changements dans la structure de la communauté des prédateurs façonnent et maintiennent la diversité de la protection chimique.

La qualité et la quantité des composés défensifs au stade nymphal peuvent également dépendre de l’environnement de développement pendant le stade larvaire. Par exemple, les larves de Junonia coenia (Nymphalidae) séquestrent les glycosides iridoïdes de leur plante hôte (Plantago lanceolata) . Il a été démontré que ces composés sont dissuasifs pour différents types de prédateurs invertébrés tels que les fourmis. Il a été démontré que le génotype de la plante hôte et le type de prédateur présent affectent la qualité et la quantité du contenu chimique défensif au stade nymphal. La teneur en catalpol était plus élevée au cours du stade nymphal chez les individus qui ont grandi en présence de punaises, par rapport aux individus qui ont subi la prédation des guêpes. Ainsi, les individus de J. coenia peuvent modifier leur protection chimique au stade nymphal pour correspondre au risque de prédation de l’espèce prédatrice la plus importante (défense spécifique à la cible ; voir aussi ).

Parfois, la possession de composés défensifs au stade nymphal peut augmenter le risque de prédation par les congénères. Les alcaloïdes de pyrrolizidine sont des composés dérivés de plantes qui sont largement utilisés dans la défense chimique et la communication, en particulier chez les espèces d’Arctiidés . Les larves d’Utetheisa ornatrix tirent des alcaloïdes de pyrrolizidine (PA) de leurs plantes hôtes Crotalaria spp. et conservent les alcaloïdes tout au long de leur vie et de leur métamorphose. Ces composés sont également présents pendant le stade nymphal, offrant une protection potentielle contre les ennemis naturels. Cependant, ces mêmes composés peuvent rendre le stade nymphal vulnérable au cannibalisme. Avant la nymphose, les larves ont tendance à s’éloigner de la plante hôte, car les larves d’U. ornatrix cannibalisent les pupes à forte teneur en PA pour s’en procurer. En plus de la protection contre les prédateurs tels que les araignées ou les oiseaux, les PA jouent un rôle important dans la sélection sexuelle chez U. ornatrix, offrant une explication pour le comportement cannibale au stade larvaire .

Défenses physiques et comportementales

Les pupes peuvent également offrir une défense physique contre les prédateurs potentiels (figure 2). Il a été démontré que les poils et les épines sont des mécanismes de défense particulièrement efficaces contre les prédateurs invertébrés pendant le stade larvaire et peuvent jouer un rôle potentiellement important dans la défense de la nymphe. Par exemple, les chenilles processionnaires du pin sont couvertes de poils urticants qui peuvent provoquer de fortes réactions allergiques chez l’homme. Il est donc possible qu’elles soient également peu rentables pour d’autres prédateurs. En outre, leurs cocons contiennent des exuvies de la dernière mue larvaire, portant des poils urticants enroulés dans les parois du cocon. Les espèces de papillons de nuit comme le papillon de la soie sauvage africaine (Gonometa postica) ont des poils urticants qu’ils incorporent dans les parois du cocon de la nymphe. Les parois des cocons peuvent également être renforcées par d’autres structures qui les rendent moins susceptibles de se briser en cas d’attaque : Veldtman et al. suggèrent que chez G. postica, les cocons apparaissent bien visibles sur leur fond. Ils subissent également un risque de prédation par les oiseaux beaucoup plus faible (2 %) que Gonometa rufobrunnea (50 %), dont les cocons sont similaires mais plus cryptiques pour l’œil humain. Plutôt qu’une défense aposématique, les auteurs suggèrent que le risque de prédation plus faible chez G. postica est probablement dû à la différence de structure du cocon. Les cocons de Gonometa postica sont recouverts de petits cristaux de calcium qui rendent le cocon plus difficile à briser, en plus des différences de couleur du cocon. La fonction et l’origine de ces différents types de mécanismes de protection physique dans la défense contre les prédateurs au stade nymphal n’ont cependant pas été testées expérimentalement. Par exemple, les larves peuvent avoir besoin de se débarrasser des poils avant de réussir leur nymphose. L’incorporation de poils dans les parois du cocon peut donc être une nécessité physiologique offrant des avantages supplémentaires dans la défense contre les prédateurs ou les parasitoïdes.

De nombreux insectes holométaboles filent leur cocon avant la métamorphose. Le cocon de soie peut les protéger contre les prédateurs et les parasitoïdes, mais aussi les protéger contre la dessiccation ou les microparasites . La soie qui est le principal constituant des cocons des Lépidoptères jouerait également un rôle défensif pour les nymphes. Bien que la majorité de la soie soit composée de protéines qui se combinent pour maintenir les propriétés structurelles de la soie, il existe un certain nombre d’autres protéines présentes dans la soie des différentes espèces. On pense que ces rôles alternatifs incluent la contribution à l’insipidité des cocons et la défense de leur contenu contre les microbes. La majorité des études sur ces protéines non structurelles se sont concentrées sur la soie du papillon de nuit, Bombyx mori ; cependant, les composants de la soie de papillons de nuit de différentes familles se sont avérés très similaires les uns aux autres . La soie des cocons des pyrales contient des inhibiteurs de protéase qui pourraient agir contre toute une série de protéases d’origine bactérienne et fongique. Cependant, Kaur et al. ont fait valoir que bon nombre des prétendues propriétés antibiotiques de la soie étaient dues à des expériences utilisant de la soie contaminée. Ces contaminants provenaient des processus de décomposition des composants de la soie avant les expériences dans lesquelles ils étaient utilisés. Ainsi, la mesure dans laquelle la soie des cocons défend les pupes contre les infections bactériennes ou fongiques ou les rend peu appétissantes pour les prédateurs est loin d’être claire et nécessite des études expérimentales supplémentaires.

Les pupes peuvent également présenter des mouvements défensifs qui peuvent potentiellement avoir une fonction déimatique contre les prédateurs ou, ils peuvent rendre les attaques des prédateurs et des parasitoïdes physiquement difficiles . Par exemple, les pupes de Tenebrio molitor et de Zophobas atratus font tourner leurs segments abdominaux en réponse à une stimulation tactile et il a été démontré que ce comportement diminue le risque de cannibalisme par les larves de la même espèce . Les pupes de la petite tortue (Aglais urticae) commencent à s’agiter très intensément lorsque le parasitoïde tente de se poser sur elles, empêchant souvent le parasitoïde de déposer son œuf dans la pupe . Dans le même article, Cole a signalé un succès de ponte plus élevé des parasitoïdes avec les espèces de Ledidoptères P. aegeria et Pieris brassicae, dont les pupes ne sont pas capables de frétiller aussi intensément que les pupes d’A. urticae.

Interactions intraspécifiques et survie tout au long du stade nymphal

Le risque de prédation est souvent cité comme une force sélective majeure favorisant la socialité , y compris la protection coopérative de la progéniture pendant le stade nymphal. Chez de nombreux insectes à comportement social, tels que les hyménoptères eusociaux, différents types de stratégies de reproduction coopérative ont évolué où les adultes prennent soin des stades immatures, y compris les pupes, et les défendent contre différents types d’ennemis naturels . Cependant, chez les espèces eusociales telles que les fourmis, il arrive aussi que les pupes ne soient pas à l’abri des prédateurs : par exemple, les ours noirs asiatiques sont plus susceptibles de butiner sur les nids de fourmis qui ont des pupes en abondance (mais voir ).

Dans certaines espèces, les individus peuvent former des agrégations au stade pupal qui diminuent le risque de mortalité. Ces agrégations peuvent être passives : par exemple, en raison de caractéristiques du paysage (si les habitats propices à la nymphose sont dispersés) qui conduisent à l’agglutination des individus. D’autre part, les agrégations peuvent être actives lorsque les individus maintiennent activement le contact entre eux. L’agrégation au stade de la nymphe (ou à n’importe quel stade de la vie) peut fonctionner de trois façons : premièrement, elle minimise les rencontres avec les prédateurs qui cherchent au hasard, mais peut augmenter la vulnérabilité, par exemple, aux prédateurs visuels qui sont bons pour détecter les groupes de proies . Deuxièmement, elle dilue l’effet du prédateur après qu’il ait été rencontré (sécurité du nombre en raison de la satiété du prédateur et des temps de manipulation). Par exemple, chez un trichoptère vivant dans les cours d’eau, Rhyacophila vao, les agrégations de pupes étaient désavantageuses en termes de risque de rencontre avec les prédateurs. Cependant, le regroupement était bénéfique en termes de dilution du risque de prédation. Lorsqu’ils sont évalués ensemble (effet d’abattement des attaques), les regroupements au stade nymphal offrent des avantages nets plus élevés contre le risque de prédation.

La troisième façon dont l’agrégation peut réduire le risque de prédation est d’améliorer l’apprentissage de l’évitement des prédateurs si la proie n’est pas rentable . Il a été démontré que les prédateurs apprennent à éviter les proies cryptiques (immobiles) artificielles et réelles à défense chimique plus efficacement lorsque ces proies sont en groupe par rapport aux proies solitaires . Ce mécanisme n’a pas été testé expérimentalement au stade de la nymphe, mais il pourrait jouer un rôle important chez les espèces dont les nymphes possèdent des défenses chimiques et sont souvent regroupées dans l’espace et dans le temps. Par exemple, chez les espèces de tenthrèdes des pins grégaires à défense chimique, les pupes sont souvent regroupées à proximité des arbres hôtes où les larves se nourrissent de manière grégaire en groupes activement maintenus. Chez les Neodiprion, les individus passent d’un comportement grégaire à un comportement solitaire au dernier stade non alimentaire où les larves se dispersent pour filer leurs cocons sur le sol. Cependant, les cocons sont souvent agglutinés dans l’espace sous les arbres hôtes et peuvent constituer des sites d’alimentation attrayants pour les prédateurs mammifères tels que les musaraignes et les campagnols ou les oiseaux . Les pupes de la tenthrède du pin contiennent des substances chimiques défensives, car les glandes défensives des larves sont évacuées dans la pupe au cours de la métamorphose. Cependant, au cours du stade pré-adulte, les individus se retournent activement à l’intérieur du cocon si la paroi du cocon est percée et déplacent les sacs de glandes défensives vers l’agresseur potentiel. La question de savoir si ce mécanisme de défense chimique de la pupe a un effet sur le comportement des prédateurs n’a pas été directement testée et son rôle pourrait être plus important dans la défense contre les macroparasites .

Protection contre d’autres espèces et survie tout au long du stade nymphal

Les individus peuvent obtenir une protection contre les prédateurs d’autres espèces pendant le stade nymphal . Ces interactions peuvent varier de mutualiste (les deux partenaires en bénéficient) à parasitaire (coûteux pour l’autre partenaire sans bénéfice acquis). Parfois, la relation peut également être commensale : par exemple, les chenilles de Platyperpia virginalis (Arctiidae) changent de plante hôte et d’habitat pendant la nymphose. Les individus préfèrent se nymphoser dans une espèce de plante épineuse, qui se trouve dans un habitat différent et non dans la plante hôte dont ils se nourrissent pendant le stade larvaire. En outre, la survie des individus pendant le stade nymphal était plus élevée dans ces plantes physiquement défendues. Cela a été confirmé expérimentalement : dans les plantes où les structures de défense physique ont été supprimées, la survie des nymphes a diminué . De même, chez les papilionidae Battus polydamas archidamas, les pupes ont une probabilité de survie plus élevée lorsqu’elles sont sur des cactus par rapport aux arbustes, aux rochers ou au sol .

Certaines espèces peuvent même manipuler d’autres espèces pour se protéger d’elles . Les familles de papillons Lycaenidae et Riodinidae sont célèbres pour leurs relations avec les fourmis, qui varient de mutualistes à parasitaires (revues dans ). En général, les larves de plusieurs espèces de ce groupe sont protégées par les fourmis contre les parasites et les prédateurs. En retour, les fourmis reçoivent une sécrétion nutritive des larves. Le degré de dépendance de ces espèces vis-à-vis des fourmis varie selon les espèces. Certaines espèces sont des myrmécophiles obligatoires, comme Jalmenus evagoras, qui sont pratiquement incapables de survivre sans fourmis. D’autres espèces sont des myrmécophiles facultatifs.

Intéressant de constater que non seulement les larves mais aussi les pupes de ce groupe de papillons ont développé des mécanismes pour manipuler le comportement des fourmis. Toutes les chrysalides de Lycaenid produisent des sons par l’intermédiaire de la stridulation (organes produisant des sons), qu’elles soient associées à des fourmis ou non. Ces sons nymphaux peuvent être considérés comme ayant une fonction déimatique, car ils sont produits lorsque les nymphes sont dérangées. Cependant, chez certaines espèces, les sons nymphaux sont impliqués dans le recrutement des fourmis. Par exemple, chez les pupes de J. evagoras, la production de sons peut attirer les fourmis et maintenir leur garde. Ces exemples montrent que le stade nymphal n’est pas un stade de vie « passif et inactif » mais que les nymphes peuvent communiquer activement avec leur environnement. L’exemple le plus fascinant est peut-être celui des papillons parasites Maculinea rebeli (Lycaenidae). Leurs larves et leurs pupes produisent un son qui imite fidèlement celui de leur hôte, la reine des fourmis Myrmica schenki . Le son produit par les pupes est en fait plus précis que celui produit par les larves. Ce son pupal suscite une réponse similaire aux sons produits par les reines, ce qui donne à M. rebeli la capacité de manipuler son hôte et d’obtenir une protection contre les fourmis.

Conclusion et questions futures

Notre enquête bibliographique montre qu’une grande diversité de mécanismes défensifs a évolué pour augmenter la protection contre les prédateurs à travers le stade pupal chez les insectes. Ces stratégies comprennent différents types de stratégies de coloration protectrice, des toxines défensives, la protection obtenue auprès des congénères et la manipulation de la sensibilité des espèces hôtes à des signaux chimiques ou auditifs spécifiques pour obtenir leur protection. Ainsi, le stade nymphal n’est pas un stade  » inactif  » mais peut se protéger des prédateurs grâce à une grande diversité de mécanismes morphologiques, chimiques et comportementaux. Cependant, compte tenu de la littérature disponible sur le stade larvaire ou adulte, la compréhension des stratégies défensives au stade nymphal n’en est qu’à ses débuts. Par conséquent, le risque de prédation et les moyens de s’en protéger au stade nymphal constituent évidemment un sujet intéressant et important pour les recherches futures. La détermination de ces pressions de sélection à travers les stades de vie est essentielle pour former une vision réaliste de l’évolution des stratégies d’histoire de vie chez les espèces ayant des cycles de vie complexes et pour prédire les facteurs qui façonnent leur dynamique de population. Ces informations peuvent même donner un aperçu des mécanismes à l’origine des déclins spectaculaires des populations d’insectes et être utiles pour une planification et une gestion efficaces de la conservation. Avec ces aspects à l’esprit, nous avons souligné plusieurs voies potentiellement intéressantes et importantes pour les recherches futures à suivre.

(a) Comment la variation de la composition de la communauté des prédateurs façonne-t-elle l’évolution des défenses des proies tout au long du cycle de vie d’un individu ?

La variation de la structure de la communauté des prédateurs peut être un agent sélectif important qui façonne l’évolution des défenses des proies. À l’heure actuelle, ces effets ont été principalement considérés au sein du stade de vie individuel (par exemple, larve ou adulte) . Cependant, d’après notre revue de la littérature, la structure de la communauté des prédateurs est également susceptible de changer au cours des différents stades de vie. On ne sait pas comment elle façonne la fonction et la diversité des mécanismes défensifs entre les différents stades de vie, y compris le stade nymphal . Par exemple, la variation de la composition de la structure des communautés de prédateurs et de parasitoïdes pourrait expliquer pourquoi nous observons parfois des variations dans la quantité et la qualité des composés défensifs aux stades larvaire, nymphal et adulte. Pour étudier ces aspects non étudiés, nous pouvons tirer parti de systèmes modèles représentatifs des espèces proies, pour lesquels nous disposons déjà d’une accumulation d’informations sur les multiples facteurs qui façonnent les stratégies défensives individuelles à différents stades de vie. Nous devons également nous concentrer sur les espèces prédatrices pertinentes, car une étude récente suggère que les défenses chimiques peuvent être spécifiques à la cible, ce qui souligne l’importance de choisir la bonne espèce prédatrice focale lorsque l’efficacité des défenses chimiques est étudiée. Avec l’accumulation d’informations de recherche empirique de différentes espèces, nous pouvons ensuite effectuer des analyses systématiques pour évaluer à quel point les défenses à travers les différents stades de vie sont liées ou si elles évoluent indépendamment.

(b) Fonction des défenses chimiques pendant le stade nymphal : les prédateurs non visuels peuvent-ils apprendre à éviter les chrysalides de couleur cryptique en se basant sur des signaux chimiques, tactiques ou auditifs ?

L’aposématisme a évolué à plusieurs reprises dans les stades larvaires et adultes, mais très rarement dans le stade nymphal . Cependant, une hypothèse générale est que les composés défensifs se produisent également au stade nymphal lorsque les stades larvaires et adultes sont défendus chimiquement. Cette hypothèse est également étayée par des données empiriques sur les espèces pour lesquelles le contenu chimique défensif du stade nymphal a été analysé. Étant donné que les signaux visibles devraient améliorer l’efficacité de l’apprentissage de l’évitement par le prédateur, l’occurrence de ces espèces de proies défendues avec une faible intensité de signal est surprenante ; ceci est particulièrement vrai si les défenses chimiques sont coûteuses à produire et à maintenir et si l’individu est déjà bien protégé par le camouflage. Si un prédateur a toujours besoin de mordre la chrysalide pour la trouver désagréable (c’est-à-dire que les prédateurs n’apprennent pas à éviter les chrysalides à défense chimique), les produits chimiques défensifs au stade nymphal ne profitent pas à l’individu, qui mourra de toute façon après le percement de l’enveloppe du cocon. Par exemple, Wiklund & Sillén-Tullberg a suggéré que les pupes pourraient même être inné plus vulnérables à la manipulation par les prédateurs parce que la cuticule dure des pupes est plus susceptible de se briser par rapport aux cuticules plus flexibles des larves et des adultes.

Quels indices les prédateurs pourraient-ils alors utiliser pour apprendre à éviter les pupes à défense chimique ? Premièrement, la visibilité peut ne pas être aussi importante tant que les proies défendues sont suffisamment distinctes des proies appétissantes . Deuxièmement, la plupart des recherches sur la coloration des pupes se sont concentrées sur la visibilité pour les yeux humains. Cependant, nous savons très peu de choses sur la visibilité des chrysalides pour les prédateurs dotés de systèmes visuels différents, comme les oiseaux qui perçoivent également les longueurs d’onde UV. Certaines espèces ont des pupes métalliques dorées ou argentées brillantes (figure 1). Ce type de coloration brillante peut fonctionner soit comme un signal d’avertissement de manière similaire aux couleurs iridescentes, soit comme un camouflage reflétant l’environnement visuel . Troisièmement, notre revue de la littérature montre que les nymphes ont évolué vers de nombreux autres moyens de communication tels que les mouvements, les sons et les signaux chimiques. Ce type d’indices pourrait fonctionner comme des signaux d’avertissement efficaces de toxines défensives, en particulier pour les prédateurs non visuels. Actuellement, nous manquons d’études expérimentales qui testent si ces prédateurs non visuels sont capables d’apprendre à éviter les chrysalides défendues chimiquement sur la base des signaux disponibles. Enfin, il est possible que les composés défensifs apparaissent au stade nymphal simplement parce qu’ils doivent être transportés du stade larvaire au stade adulte, sans aucune fonction adaptative pendant le stade nymphal. Les recherches futures pourraient tenter d’autres expériences avec des proies factices, semblables à celles qui sont largement utilisées pour tester le risque de prédation pendant les stades larvaire et adulte . Cela offrirait un moyen de tester comment différents traits phénotypiques tels que la taille, la coloration ou le site de pupaison sont sous sélection par la prédation.

(c) Compromis d’histoire de vie à travers les stades de vie et comment ils sont liés au risque de prédation pendant le stade pupal

Un autre aspect moins étudié est les compromis potentiels d’histoire de vie entre les stades pupal et adulte . Par exemple, si l’attribution d’une pigmentation de camouflage efficace au cours du stade nymphal s’échange avec la taille ou la capacité de vol au cours du stade adulte, la prédation sélective au cours du stade nymphal façonnera indirectement la variation phénotypique chez les adultes. De même, si la prédation favorise la grande ou la petite taille pendant le stade nymphal, elle est également susceptible de refléter des traits tels que la taille chez les adultes. Les traits défensifs, tels que la défense chimique, peuvent également être coûteux à produire et à maintenir pendant le stade larvaire et limiter les performances pendant les stades nymphal et adulte. Par exemple, Lindstedt et al. ont constaté que lorsque les coûts de la défense chimique étaient élevés, les individus de la tenthrède du pin Diprion pini avaient moins de chances d’atteindre le stade nymphal et se développaient plus lentement. Chez les larves de P. brassicae, une contribution plus élevée à la défense chimique diminuait leur probabilité d’atteindre le stade nymphal et elles étaient plus petites au stade nymphal. Enfin, l’allocation de ressources à la construction du cocon protecteur pendant le stade nymphal peut également être coûteuse et limiter les ressources disponibles pendant le stade adulte .

La façon dont les traits nymphaux sont associés aux traits adultes ou larvaires pourrait être des questions particulièrement intéressantes à tester avec des espèces qui sont polymorphes à un certain stade de vie. Par exemple, si les traits adultes et nymphaux sont corrélés et que le risque de prédation varie en conséquence avec le stade de vie, la sélection pendant le stade nymphal pourrait être un facteur important expliquant la variation des fréquences des morphes adultes. Les études qui relient la variation phénotypique des traits nymphaux à la variation des traits larvaires et adultes sont cependant très rares, et seraient donc importantes pour comprendre l’évolution des stratégies d’histoire de vie chez les insectes.

(d) Les traits défensifs ont-ils des fonctions multiples dans la défense contre de multiples ennemis ?

Même si notre principal centre d’intérêt dans cette étude bibliographique a été la prédation, nous voulons aborder le fait que beaucoup des mécanismes défensifs énumérés ci-dessus peuvent être tout aussi critiques dans la protection contre les parasitoïdes et les agents pathogènes . Actuellement, il existe de plus en plus de preuves que l’étude simultanée de ces deux pressions de sélection dans un  » cadre multi-environnemental  » peut aider à comprendre comment les traits défensifs ont évolué initialement. Par exemple, certains composés défensifs peuvent avoir une double fonction et servir à plusieurs fins dans la protection contre les prédateurs et les parasites (mais voir ). Ainsi, il est possible que les mêmes composés défensifs qui jouent un rôle important dans la protection du stade larvaire contre les prédateurs puissent jouer un rôle plus important dans la protection contre les champignons et les agents pathogènes pendant la nymphose. Si les toxines défensives ont évolué principalement contre les parasitoïdes ou les maladies, cela offrira une explication évolutive supplémentaire pour les faibles signaux visuels des pupes à défense chimique. De même, les mouvements défensifs pendant le stade nymphal ou le camouflage peuvent augmenter la survie à la fois contre les prédateurs et les parasitoïdes. Encore une fois, il y a un besoin clair d’études expérimentales où l’importance des signaux visuels et chimiques dans la protection contre les parasitoïdes et les prédateurs peut être testée.

(e) Combien de fois les individus changent-ils d’habitats ou comptent-ils sur la protection d’autres espèces pendant le stade nymphal ?

Notre examen montre que les individus peuvent changer d’habitats , de plantes hôtes ou même évoluer vers des interactions parasitaires ou coopératives avec d’autres espèces pour gagner un espace sans ennemi pendant le stade nymphal. La fréquence à laquelle les nymphes s’appuient réellement sur la protection d’autres espèces pour se défendre ou la dépendance des espèces d’insectes à l’égard d’habitats multiples au cours de leur cycle de vie constituerait un sujet intéressant pour les recherches futures. Cela nécessiterait des données d’histoire naturelle et des observations comportementales combinées à des manipulations expérimentales et des études phylogénétiques. Ces informations pourraient également avoir une importance appliquée dans la planification des zones de conservation visant à protéger certaines espèces : souvent, les efforts de conservation sont alloués à la protection des zones abondantes en plantes hôtes larvaires. Cependant, si les espèces d’insectes sont dépendantes d’autres espèces pour survivre au stade de la nymphe , ou même si elles doivent changer d’habitat pour réussir leur nymphose, une conservation efficace doit tenir compte de ces exigences.

Accessibilité des données

Cet article ne comporte pas de données supplémentaires.

Contributions des auteurs

C.L. a dirigé la rédaction du manuscrit. Tous les auteurs ont contribué de manière critique aux ébauches et ont donné leur approbation finale pour la publication.

Intérêts concurrents

Nous ne déclarons aucun intérêt concurrent.

Financement

Cette étude a été financée par l’Académie de Finlande via le Centre d’excellence en interactions biologiques.

Notes de bas de page

Une contribution sur 13 à un numéro thématique ‘L’évolution de la métamorphose complète’.