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Gilpin è apparsa nella serie televisiva Cheers, interpretando Holly Matheson nel 21º episodio dell’11ª stagione, andato in onda nell’aprile 1993.
Dal 1993 al 2004, Gilpin ha interpretato Roz Doyle nella serie televisiva Frasier, uno spin-off di Cheers, con Kelsey Grammer nel ruolo di Frasier Crane, ruolo che aveva interpretato in Cheers dal 1984. Insieme al cast principale, Gilpin ha vinto uno Screen Actors Guild Award per Outstanding Performance by an Ensemble in a Comedy Series nel 1999.
Nel 2009, Gilpin è apparsa nel dramma ABC Family Make It or Break It, per il quale ha ricevuto un Gracie Award nella categoria “Outstanding Female Actor in a Supporting Role in a Drama Series”.
Gilpin e la co-star di Frasier Jane Leeves hanno gestito una società di produzione, “Bristol Cities” (dal nome del gergo in rima cockney), i cui progetti includevano un pilot della rete Fox intitolato Minister of Divine, un remake americano della sitcom britannica The Vicar of Dibley con Kirstie Alley (un’altra habitué di Cheers) in un ruolo da protagonista.
Gilpin è la doppiatrice del personaggio Jane Proudfoot in Final Fantasy: The Spirits Within. Ha anche fornito le voci di Desiree nella serie televisiva animata di Nickelodeon Danny Phantom, Volcana in Superman: The Animated Series e Justice League, Hecate in Hercules: The Animated Series, e Kate Corrigan nei film d’animazione Hellboy. Gilpin ha anche fatto la voce per diversi spot televisivi di Wells Fargo e Johnsonville Meats.
Gilpin è apparsa nelle serie televisive Medium e Desperate Housewives. Ha un ruolo di supporto nella serie televisiva Make It or Break It ed è apparsa in Law and Order: Criminal Intent. Ha recitato accanto a Teri Polo nel film di Lifetime For the Love of a Child. Nel 2012, Gilpin è stata guest-star con un altro pilastro di Cheers, Ted Danson, in CSI: Crime Scene Investigation. Ha anche avuto un ruolo ricorrente in Men at Work su TBS come editore della rivista Full Steam. Nella seconda stagione di Scorpion, è stata introdotta come Katherine Cooper, un superiore della squadra nella sicurezza interna.