Strategie antipredatore delle pupe: come evitare la predazione in uno stadio di vita immobile?

Introduzione

‘Ho passato il mio tempo a studiare gli insetti. All’inizio ho iniziato con i bachi da seta nella mia città natale, Francoforte. Mi resi conto che altri bruchi producevano belle farfalle o falene, e che i bachi da seta facevano lo stesso. Questo mi ha portato a raccogliere tutti i bruchi che potevo trovare per vedere come cambiavano”. Questo è citato dalla prefazione di Maria Sibylla Merian nel suo “Metamorphosis insectorum Surinamensium” pubblicato nel 1705. L’idea della metamorfosi completa è stata sviluppata da Aristotele 2000 anni prima, ma Merian è stata la prima entomologa che ha descritto la metamorfosi degli insetti in dettaglio, compresa la pupazione, il che la rende uno dei più significativi contributi al campo dell’entomologia. È intrigante che più di 300 anni dopo le osservazioni fondamentali di Merian sulla metamorfosi degli insetti e la scoperta delle pupe, questo è lo stadio di vita, insieme allo stadio di uovo, di cui ancora non sappiamo quasi nulla rispetto agli stadi adulto e larvale negli insetti.

Le farfalle di Merian, insieme agli altri insetti olometaboli, hanno stadi di vita immatura morfologicamente distinti, larva e pupa, che devono vivere per raggiungere lo stadio finale di adulto riproduttore. Si pensa che gli insetti olometaboli si siano evoluti da insetti emimetaboli che hanno solo due stadi di vita: la ninfa e l’adulto. Le forme ancestrali di pupe immobili “compatte” erano molto probabilmente pupe mobili simili a ninfe simili a pupe di, per esempio, le snakeflies. La vulnerabilità ai nemici naturali in ciascuno di questi stadi di vita ha portato all’evoluzione di una vasta diversità di adattamenti che proteggono gli individui contro diversi tipi di predatori e parassitoidi. Questi adattamenti possono variare drasticamente in ogni stadio di vita a seconda dello stile di vita dell’individuo (ad esempio, stadi di vita sessili o mobili), stadio riproduttivo (stadio larvale o stadio adulto) e cambiamenti ontogenetici nell’uso delle risorse.

Tradizionalmente, l’evoluzione dei meccanismi di difesa dai predatori è considerata su una scala di uno stadio di vita che si concentra, ad esempio, sugli istari larvali o sugli stadi adulti. La ricerca si è tradizionalmente concentrata molto meno sulle strategie antipredatorie degli stadi uovo o pupale. Tuttavia, anche se l’ambiente selettivo può cambiare drasticamente tra ogni stadio di vita, la fitness di un individuo (ad esempio il successo riproduttivo e la capacità di sopravvivere fino e oltre un determinato stadio riproduttivo) è la somma delle condizioni sperimentate durante gli stadi di vita precedenti. Per prevedere come le diverse condizioni modellano la fitness individuale o le dinamiche di popolazione degli insetti, non è quindi sufficiente conoscere i fattori che contribuiscono alla sopravvivenza nello stadio larvale o cosa influenza il successo riproduttivo da adulto. Dobbiamo anche capire cosa succede tra questi due stadi: che tipo di difese anti-predatore hanno gli individui durante lo stadio pupale, come è influenzato dalle condizioni sperimentate durante gli stadi di vita precedenti o come il comportamento durante lo stadio larvale influenza il rischio di predazione pupale. Questo tipo di informazioni ci aiuta a capire l’evoluzione dei tratti difensivi in generale, ma può anche avere un’importanza applicata nella previsione dei fattori che modellano le dinamiche di popolazione in specie potenzialmente infestanti o in specie a rischio di estinzione. Al momento, abbiamo sorprendentemente pochi dati che affrontano queste questioni e la ricerca comportamentale ed evolutiva sull’argomento è scarsa.

Qui, abbiamo prima rivisto la letteratura sulla predazione sullo stadio pupale per trovare cosa attacca le pupe di insetti, quanto è alto il rischio di predazione per loro, e quali diversi tipi di meccanismi di difesa antipredatore si sono evoluti per le pupe di insetti come risultato della selezione da predazione. Riconosciamo che il parassitismo è anche un’importante fonte di mortalità nello stadio pupale, ed è probabile che molti meccanismi difensivi contro i predatori (ad esempio tossine difensive, mimetismo, protezione ottenuta da altre specie) possano avere una doppia funzione sia contro i predatori che contro i parassitoidi. Pertanto, prenderemo in considerazione il parassitismo dove pertinente. Tuttavia, l’obiettivo principale della nostra revisione sarà sulle strategie di difesa contro i predatori. Infine, discutiamo le lacune nella nostra conoscenza e delineiamo alcune direzioni promettenti per la ricerca futura da perseguire.

Il rischio di predazione è spesso elevato durante lo stadio pupale

Il rischio di predazione durante lo stadio pupale ha ricevuto la maggiore attenzione nelle specie che hanno un certo valore economico, come molti insetti nocivi delle foreste. A causa della loro dinamica dei focolai, le pupe degli insetti parassiti delle foreste possono costituire un’abbondante fonte di cibo durante i picchi di popolazione ad alta densità per piccoli mammiferi come arvicole, topi e toporagni, insieme a predatori invertebrati come coleotteri di terra, formiche e forbicine. Per esempio, nelle falene zingare (Lymantria dispar), i predatori di piccoli mammiferi come il topo dai piedi bianchi in Nord America, i predatori invertebrati come i coleotteri di terra Carabidae, e le formiche sono stati suggeriti per essere tra i predatori più importanti durante lo stadio pupale. Allo stesso modo, nelle pupe di falene invernali (Operophtera brumata) e autunnali (Epirrita autumnata), talpe, topi, arvicole e toporagni insieme ai predatori invertebrati (larve di coleotteri Carabidae, Elateridae e Saphylinidae che predano le pupe nel terreno) sono stati suggeriti come importanti fonti di mortalità in Europa. Anche gli uccelli sono stati segnalati per nutrirsi di pupe, ma a seconda della specie di insetti, la loro importanza varia da moderata ad alta .

I predatori generalisti di bozzoli di insetti possono avere un impatto importante su molte popolazioni di insetti, per esempio, nella stabilizzazione dei cicli di popolazione . Sulla base dei tassi di mortalità riportati in letteratura, l’entità del rischio di predazione allo stadio pupale può essere sorprendentemente alto: stime da studi con le falene zingare riportano tassi di predazione fino al 90-100%. Studi su falene invernali e falene autunnali riportano tassi di predazione pupale che vanno dal 20 al 72%. In Neodiprion sertifer pine sawflies, i piccoli mammiferi hanno causato il 70% di mortalità a terra e la predazione degli uccelli ha causato il 70-85% di mortalità. In un’altra specie di parassiti delle foreste, i bruchi della processionaria del pino (Thaumetopea pityocampa), la predazione da parte delle upupe (Upupa epops) può provocare fino al 68,3-74,1% di mortalità nello stadio pupale. Molte meno informazioni sul rischio di predazione pupale esistono per le specie che non hanno dinamiche di popolazione cicliche e valore economico. In due specie di falene della famiglia Limacodidae (bruchi di lumache), la predazione del bozzolo ha provocato una mortalità intermedia che va dal 22 al 29% a seconda della specie di falena.

In base a queste stime, il rischio di predazione può variare notevolmente da moderato a molto alto, rendendo la sopravvivenza attraverso lo stadio pupale probabilmente un passo critico per la maggior parte delle specie di insetti. Da un punto di vista evolutivo, la forza della selezione sui meccanismi che migliorano la sopravvivenza in questo stadio dovrebbe quindi essere estremamente forte. Tuttavia, è importante notare che queste stime del rischio di mortalità sono specie-specifiche e forse sovrastimano in qualche misura il rischio di predazione. Per esempio, il modo in cui “naturalmente” le pupe sono collocate nelle parcelle sperimentali varia tra gli studi e quindi, il rischio di predazione può talvolta essere sovrastimato.

La seconda caratteristica comune che emerge dalla letteratura è che i predatori che predano le pupe di insetti sono molto diversi, includendo sia predatori visivi che non visivi con, forse, l’accento su questi ultimi. Questo è diverso dallo stadio larvale dove i predatori visivi come gli uccelli insettivori sono spesso considerati il gruppo di predatori più importante. Le strategie antipredatore fisiche e chimiche giocano un ruolo importante nella difesa contro i predatori non visivi e si potrebbe quindi supporre che siano selezionate nello stadio pupale.

Evitare l’individuazione da parte dei predatori visivi

La strategia più comune per evitare l’attacco è attraverso una colorazione criptica che rende la preda difficile da individuare per un predatore (ad esempio il camuffamento). Questo è vero anche per le pupe di insetti. La colorazione criptica della pupa è adattativa in quanto aumenta la sopravvivenza contro i predatori che cacciano visivamente quando il colore corrisponde allo sfondo visivo (figura 1). In alcuni gruppi tassonomici, la variazione dello sfondo visivo ha favorito la variazione plastica ambientale nella colorazione pupale come il polifenismo del colore. Il polifenismo nella colorazione pupale criptica si è evoluto indipendentemente almeno in Papilionidae, Pierinae, Satyrinae e Nymphalinae . In molti di questi casi, ci sono due tipi di pupe dove una forma è verde-gialla e l’altra marrone-nera.

La variazione del colore pupale ha dimostrato di essere principalmente un tratto plastico ambientale, anche se la sensibilità individuale ai segnali ambientali che innescano il cambiamento del colore pupale può variare anche geneticamente. Ad esempio, i segnali tattili come la ruvidità del fondo possono avere un impatto sul fatto che le pupe si sviluppino verdi (superfici lisce) o marroni (texture ruvide) in Papilio xuthus . Oltre alla consistenza del substrato, diverse condizioni ambientali hanno dimostrato di influenzare il colore delle pupe (esaminato in ) come il colore del fondo, l’umidità relativa, la lunghezza del fotoperiodo, la temperatura, la lunghezza d’onda della luce e la qualità della dieta. Il polifenismo del colore pupale può anche essere influenzato dal percorso di sviluppo dell’individuo. Nelle specie bivoltine o multivoltine la cui lunghezza dello stadio pupale varia considerevolmente a seconda che l’individuo sverna in una diapausa pupale (lo stadio pupale dura diversi mesi) o si sviluppa direttamente (lo stadio pupale è lungo solo una o due settimane), lo stato ormonale delle pupe ha un forte effetto sulla loro colorazione. Per esempio, le pupe estive che si sviluppano direttamente hanno una maggiore tendenza a diventare verdi, mentre le pupe che svernano hanno una maggiore tendenza a diventare marroni. Spesso, diversi dei fattori sopra elencati possono influenzare la colorazione pupale simultaneamente.

Interessante, la funzione adattativa della colorazione pupale criptica può anche essere collegata ai tratti del ciclo vitale negli stadi adulto e larvale. Nella farfalla Pararge aegeria, gli individui che si eclissano dalle pupe di colore verde sono più grandi come adulti e hanno una maggiore massa del torace, che è rilevante per il comportamento di volo, rispetto agli individui che si eclissano dalle pupe marroni. Questo suggerisce che c’è un trade-off tra la protezione contro i predatori durante lo stadio pupale e le fasi di vita adulta, mantenendo la variazione sia nei tratti pupali che in quelli adulti.

Il rischio di attacco può anche diminuire se gli organismi ingannano i predatori visivi imitando qualcosa di poco interessante per il potenziale predatore, come bastoni o escrementi di uccelli. Il mascheramento è un meccanismo di difesa relativamente comune nello stadio larvale in molti gruppi di insetti, ma a volte si è evoluto anche nello stadio pupale (figura 1). Per esempio, le larve del coleottero fogliare Neochlamisus costruiscono una “cassa fecale” sotto la quale si nascondono durante lo stadio larvale e pupale. Oltre alle feci, aggiungono anche tricomi dalla loro pianta ospite sulla superficie dell’astuccio e più vicino all’impupamento costruiscono una camera piena di tricomi sotto lo strato esterno di feci. La sopravvivenza contro i predatori invertebrati è notevolmente migliorata grazie a queste strutture. Questi astucci fecali ricoperti di tricomi di origine vegetale potrebbero aiutare a mascherare le pupe sulle piante. Gli astucci con tricomi possono anche offrire una protezione fisica contro i predatori poiché, per esempio, gli insetti saldatori non sono stati in grado di penetrare l’astuccio con le loro parti della bocca. Le feci e i tricomi delle piante possono anche contenere composti deterrenti e quindi hanno un’ulteriore funzione di difesa chimica secondaria. Le falene (Psychidae) costruiscono astucci che le proteggono durante gli stadi larvali e pupali. Questi astucci contengono spesso materiale del loro ambiente (sabbia, ramoscelli, rocce) che potenzialmente li rende oggetti poco interessanti o criptici per i predatori aviari e di insetti.

Oltre ai tratti morfologici e fisici, gli insetti hanno diversi tipi di adattamenti comportamentali che diminuiscono la loro rilevabilità ai predatori e parassiti durante lo stadio pupale. Per esempio, molte specie scavano nel terreno per impuparsi, il che offre un rifugio dai predatori che predano sopra il terreno come gli uccelli. Prima che gli individui entrino nello stadio pre-pupale e comincino a filare il loro bozzolo, spesso si disperdono dalla loro pianta ospite larvale o fonte di cibo. Rimanere vicino alla pianta ospite può aumentare il rischio di essere individuati dai nemici naturali che spesso usano la pianta ospite come spunto per localizzare la loro potenziale preda. Questi adattamenti comportamentali prima di entrare nello stadio pupale possono anche variare all’interno delle specie a seconda della strategia di vita di un individuo. Per esempio, la maggior parte delle larve di lepidotteri hanno una fase vagante prima dell’impupamento, quando le larve si allontanano dalla loro pianta ospite mentre cercano un substrato adatto per l’impupamento. Nella farfalla macaone europea, Papilio machaon, questa fase errante è più lunga nella generazione svernante, che ha uno stadio pupale più lungo, rispetto alle larve che sono in sviluppo diretto (larve non svernanti), che hanno uno stadio pupale di solo una o due settimane. A causa della maggiore mobilità e delle distanze spostate, la fase di vagabondaggio è rischiosa per una larva e questo può suggerire che gli individui scambino il rischio di predazione legato all’ospite vagando meno quando lo stadio pupale è più breve.

Evitare il rilevamento da parte di predatori non visivi

Gli individui non hanno sempre bisogno di imitare le componenti visive nel loro ambiente. Invece, se i predatori più importanti sono non visivi, può essere più efficace per una preda usare il “camuffamento” chimico. La maggior parte della letteratura sull’uso di composti chimici nel confondere il rilevamento della preda da parte dei predatori proviene da specie che vivono in una stretta associazione con le formiche. Per esempio, le larve delle farfalle Lycaeides argyrognomon mirmecofile hanno degli organi che usano per produrre nettare per le formiche presenti. In cambio, le formiche le proteggono da diversi tipi di nemici naturali. Gli individui perdono questo organo durante lo stadio pupale, ma invece iniziano a produrre composti cuticolari che soffocano gli attacchi delle formiche e rendono le pupe meno soggette alla predazione delle formiche. In questo modo, le farfalle L. argyrognomon possono impuparsi in nidi di formiche dove sono protette dai nemici naturali. Poiché i predatori non visivi sono un importante gruppo di predatori durante lo stadio pupale, questo tipo di tattiche che si basano sulla comunicazione chimica per la protezione contro i predatori potrebbe essere più comune di quanto si pensasse in precedenza.

Alto costo di rilevabilità come vincolo per l’evoluzione della colorazione di avvertimento nello stadio pupale?

La strategia opposta per nascondersi dai sensi dei predatori è l’aposematismo. Gli individui aposematici possono pubblicizzare la loro non redditività come preda (ad esempio la tossicità) ai predatori con segnali cospicui (cioè l’aposematismo), che possono includere colori, suoni o odori. I predatori imparano ad associare il segnale con la non redditività della preda ed evitano di attaccare individui che condividono un aspetto simile negli incontri futuri. Curiosamente, la strategia di difesa aposematica sembra essere rara durante lo stadio pupale (figura 1). Per esempio, nelle farfalle a coda di rondine (famiglia Papilionidae), tutte le specie hanno uno stadio pupale dai colori criptici anche se le loro strategie di difesa larvali e adulte variano da criptiche e mascherate all’aposematismo.

L’evoluzione delle strategie di difesa aposematiche può essere limitata nello stadio pupale a causa di alcune caratteristiche fisiologiche o di sviluppo. Tuttavia, almeno i vincoli di sviluppo sono improbabili; gli studi sulla colorazione pupale delle specie di Papilio hanno dimostrato che la colorazione pupale marrone o verde è basata su una miscela di pigmenti dai colori brillanti (rosso, giallo, nero, blu), il che esclude la possibilità che la mancanza di pigmenti brillanti possa limitare lo sviluppo di pupe colorate. Tuttavia, la corrispondenza dello sfondo nello stadio pupale combinata con le difese chimiche può essere favorita in condizioni in cui il rischio di rilevabilità per le prede aposematiche vistosamente colorate è alto. Nel loro modello matematico, Endler & Mappes ha mostrato che una bassa cospicuità può evolvere per una preda difesa chimicamente se c’è variazione nella capacità cognitiva e percettiva tra i predatori o nella loro sensibilità alle difese secondarie della preda. Questo aumenta i costi di individuabilità per una preda, favorendo una minore visibilità. Questo potrebbe essere vero anche per le pupe di insetti che sono vulnerabili per lunghi periodi di tempo a una comunità di predatori diversi che contiene predatori sia visivi che non visivi. Inoltre, un aspetto cospicuo può anche invitare attacchi da parte di parassitoidi specializzati che si sono evoluti per tollerare, o addirittura beneficiare, delle tossine difensive dello stadio pupale .

La colorazione criptica o il mascheramento possono anche garantire la massima sopravvivenza durante uno stadio di vita immobile : l’aposematismo può essere favorito se facilita la mobilità degli organismi tra diversi ambienti e sfondi visivi . Questo perché gli individui con mimetismo dipendono sempre dal loro sfondo visivo per nasconderli agli occhi del predatore, ma l’aposematismo dovrebbe funzionare indipendentemente dallo sfondo. Questo permette agli individui aposematici di acquisire risorse in modo più efficace. Per esempio, in Acronicta alni, la mobilità larvale aumenta verso gli ultimi istanti, quando le larve diventano più grandi e devono muoversi di più per nutrirsi. Questo duplice vantaggio in termini di evitamento dei predatori e di raccolta delle risorse può essere un fattore che spiega perché molte larve di lepidotteri passano la strategia dalla cripsi o dal mascheramento all’aposematismo quando diventano più grandi o perché le pupe immobili si affidano alla colorazione criptica .

La difesa chimica

Le difese chimiche sono uno dei meccanismi difensivi più diffusi contro i predatori . Tra gli insetti, le difese chimiche possono essere secrezioni difensive che vengono attivamente rilasciate in presenza di un predatore, diminuendo la probabilità che il predatore abbia bisogno di assaggiare (e potenzialmente uccidere) la preda prima che la trovi poco appetibile. Le difese chimiche possono anche essere immagazzinate in parti del corpo come le ali in molte farfalle tossiche. In entrambi i casi, l’efficacia della difesa chimica si basa su costi condivisi di educazione del predatore in cui i predatori imparano ad evitare la preda chimicamente difesa condividendo un aspetto simile . Se le specie di preda offrono spunti cospicui (aposematismo) associati a una difesa chimica, questo tasso di apprendimento dell’evitamento diventa ancora più efficace .

Al momento, il focus della ricerca è stato sulla difesa chimica negli stadi larvali e adulti e molto meno si sa sul ruolo delle difese chimiche nella protezione dai predatori durante lo stadio pupale. Nelle specie le cui larve e gli adulti contengono composti difensivi, anche gli stadi pupali sono spesso difesi chimicamente. Per esempio, sia le larve che le pupe nelle coccinelle Delphastus catalinae hanno minuscoli peli secretori che producono secrezioni difensive deterrenti per i loro predatori. Il liquido di eclosione nelle pupe può anche essere amaro e giocare un ruolo nella difesa chimica (J.M. 2017, osservazione personale) anche se la sua funzione nella difesa chimica non è stata testata.

Siccome l’ambiente selettivo e lo stile di vita sono probabilmente cambiati durante gli stadi larvale, pupale e adulto, possiamo aspettarci cambiamenti qualitativi e quantitativi nella chimica difensiva durante lo sviluppo. Nei coleotteri delle foglie (Oreina gloriosa), gli individui contengono composti difensivi (cardenolidi) durante tutte le fasi della vita. Tuttavia, la composizione del cocktail chimico cambia dallo stadio larvale a quello pupale e da quello pupale a quello adulto. Gli autori suggeriscono che queste differenze possono essere in parte spiegate dai cambiamenti nello stile di vita e nelle rispettive strutture di comunità di predatori e parassiti. Lo studio sperimentale di questa ipotesi offrirebbe un percorso promettente per testare come i cambiamenti nella struttura della comunità dei predatori modellano e mantengono la diversità nella protezione chimica.

La qualità e la quantità dei composti difensivi nello stadio pupale può anche dipendere dall’ambiente di sviluppo durante lo stadio larvale. Per esempio, le larve di Junonia coenia (Nymphalidae) sequestrano glicosidi iridoidi dalla loro pianta ospite (Plantago lanceolata). Questi composti hanno dimostrato di essere un deterrente contro diversi tipi di predatori invertebrati come le formiche. Sia il genotipo della pianta ospite che il tipo di predatore presente hanno dimostrato di influenzare la qualità e la quantità del contenuto chimico difensivo nello stadio pupale. Il contenuto di Catalpol era più alto durante lo stadio pupale negli individui che sono cresciuti in presenza di cimici rispetto agli individui che avevano subito la predazione delle vespe. Così, gli individui di J. coenia possono alterare la loro protezione chimica nello stadio pupale per corrispondere al rischio di predazione da parte delle specie predatrici più importanti (difesa specifica del bersaglio; vedi anche ).

A volte il possesso di composti difensivi nello stadio pupale può aumentare il rischio di predazione da parte dei conspecifici. Gli alcaloidi pirrolizidinici sono composti derivati dalle piante che sono ampiamente utilizzati nella difesa chimica e nella comunicazione, soprattutto tra le specie di Arctiid. Le larve di Utetheisa ornatrix derivano alcaloidi pirrolizidinici (PAs) dalle loro piante ospiti Crotalaria spp. e trattengono gli alcaloidi attraverso le fasi della vita e la metamorfosi. Questi composti si presentano anche durante lo stadio pupale, offrendo una potenziale protezione contro i nemici naturali. Tuttavia, questi stessi composti possono rendere lo stadio pupale vulnerabile al cannibalismo. Prima dell’impupamento, le larve tendono ad allontanarsi ulteriormente dalla pianta ospite poiché le larve di U. ornatrix cannibalizzano le pupe ad alto contenuto di PA per acquisire PA per se stesse. Oltre alla protezione contro predatori come ragni o uccelli, i PA svolgono un ruolo importante nella selezione sessuale in U. ornatrix, offrendo una spiegazione per il comportamento cannibalistico nello stadio larvale.

Difese fisiche e comportamentali

Le pupe possono anche offrire una difesa fisica contro potenziali predatori (figura 2). È stato dimostrato che i peli e gli aculei sono meccanismi di difesa particolarmente efficaci contro i predatori invertebrati durante lo stadio larvale e possono svolgere un ruolo potenzialmente importante nella difesa delle pupe. Per esempio, i bruchi della processionaria del pino sono coperti da peli urticanti che possono causare forti reazioni allergiche negli esseri umani. Quindi, è possibile che siano poco appetibili anche per altri predatori. Inoltre, i loro bozzoli contengono esuvia dell’ultima muta larvale, con peli urticanti intrecciati nelle pareti del bozzolo. Le specie di falena Gonometa come le larve della falena africana della seta (Gonometa postica) hanno peli urticanti che incorporano nelle pareti del bozzolo pupale. Le pareti del bozzolo possono anche essere rinforzate con altre strutture che rendono meno probabile la loro rottura quando vengono attaccate: Veldtman et al. suggeriscono che in G. postica, i bozzoli appaiono cospicui contro il loro sfondo. Subiscono anche un rischio di predazione da parte degli uccelli molto più basso (2%) rispetto a Gonometa rufobrunnea (50%), i cui bozzoli sono altrimenti simili ma appaiono più criptici per l’occhio umano. Piuttosto che una difesa aposematica, gli autori suggeriscono che il rischio di predazione più basso in G. postica è probabilmente dovuto alla differenza nella struttura del bozzolo. I bozzoli di Gonometa postica sono coperti da piccoli cristalli di calcio che rendono il bozzolo più difficile da rompere, oltre alle differenze nel colore del bozzolo. La funzione e l’origine di questi diversi tipi di meccanismi fisici protettivi nella difesa contro i predatori nello stadio pupale non sono stati tuttavia testati sperimentalmente. Per esempio, le larve potrebbero aver bisogno di liberarsi dei peli prima di riuscire ad impuparsi. L’incorporazione dei peli nelle pareti del bozzolo potrebbe quindi essere una necessità fisiologica che offre ulteriori benefici nella difesa contro predatori o parassitoidi.

Molti insetti olometaboli filano il loro bozzolo prima della metamorfosi. Il bozzolo di seta può proteggerli contro i predatori e i parassitoidi, ma anche proteggere dalla disidratazione o dai microparassiti. La seta che è il costituente principale dei bozzoli dei lepidotteri è anche pensato per svolgere un ruolo difensivo per le pupe. Anche se la maggior parte della seta è costituita da proteine che si combinano per mantenere le proprietà strutturali della seta, ci sono un certo numero di altre proteine presenti nella seta di diverse specie. Si pensa che questi ruoli alternativi includano il contributo all’impalpabilità dei bozzoli e la difesa del loro contenuto contro i microbi. La maggior parte degli studi su queste proteine non strutturali si sono concentrati sulla seta del baco da seta, Bombyx mori; tuttavia, è stato dimostrato che i componenti della seta di falene di diverse famiglie sono molto simili tra loro. La seta dei bozzoli del silkmoth contiene inibitori delle proteasi che potrebbero agire contro una serie di proteasi derivate da batteri e funghi. Tuttavia, Kaur et al. hanno sostenuto che molte delle presunte proprietà antibiotiche della seta erano dovute a esperimenti che utilizzavano seta contaminata. Questi contaminanti provenivano dai processi di rottura dei componenti della seta prima degli esperimenti in cui venivano utilizzati. Quindi, la misura in cui la seta dei bozzoli difende le pupe contro le infezioni batteriche o fungine o le rende poco appetibili per i predatori è tutt’altro che chiara e richiede ulteriori studi sperimentali.

Le pupe possono anche mostrare movimenti difensivi che possono potenzialmente avere una funzione deimatica contro i predatori o, possono rendere fisicamente difficili gli attacchi di predatori e parassitoidi. Per esempio, le pupe di Tenebrio molitor e Zophobas atratus ruotano i loro segmenti addominali in risposta alla stimolazione tattile e questo comportamento ha dimostrato di diminuire il rischio di cannibalismo da parte delle larve delle stesse specie. Le pupe della piccola tartaruga (Aglais urticae) iniziano a dimenarsi molto intensamente quando il parassitoide cerca di atterrare su di essa, spesso impedendo al parassitoide di depositare il suo uovo nella pupa. Nello stesso articolo, Cole ha riportato un maggior successo di ovodeposizione dei parassitoidi con le specie di Ledidotteri P. aegeria e Pieris brassicae, le cui pupe non sono in grado di dimenarsi così intensamente come le pupe di A. urticae.

Interazioni intraspecifiche e sopravvivenza durante lo stadio pupale

Il rischio di predazione è spesso citato come una forza selettiva importante che favorisce la socialità, compresa la protezione cooperativa della prole durante lo stadio pupale. In molti insetti a comportamento sociale, come gli imenotteri eusociali, si sono evoluti diversi tipi di strategie di allevamento cooperativo in cui gli adulti si prendono cura degli stadi immaturi, comprese le pupe, e li difendono contro diversi tipi di nemici naturali. Tuttavia, nelle specie eusociali come le formiche è anche il caso che le pupe non sono al sicuro dai predatori: per esempio, gli orsi neri asiatici sono più propensi a foraggiare i nidi di formica che hanno pupe abbondanti (ma vedi ).

In alcune specie, gli individui possono formare aggregazioni nello stadio pupale che diminuiscono il rischio di mortalità. Queste aggregazioni possono essere passive: per esempio, a causa delle caratteristiche del paesaggio (se gli habitat adatti all’impupamento sono sparsi) che portano al raggruppamento degli individui. In alternativa, le aggregazioni possono essere attive quando gli individui mantengono attivamente il contatto tra loro. L’aggregazione nello stadio pupale (o in qualsiasi stadio di vita) può funzionare in tre modi: in primo luogo, riduce al minimo gli incontri con predatori a ricerca casuale, ma può aumentare la vulnerabilità, per esempio, ai predatori visivi che sono bravi a individuare gruppi di prede. In secondo luogo, diluisce l’effetto del predatore dopo che è stato incontrato (sicurezza nei numeri a causa della sazietà del predatore e dei tempi di gestione). Per esempio, in un tricottero che vive nei ruscelli, Rhyacophila vao, le aggregazioni pupali erano svantaggiose in termini di rischio di incontro con i predatori. Tuttavia, il raggruppamento era vantaggioso in termini di diluizione del rischio di predazione. Se valutato insieme (effetto di abbattimento dell’attacco), il raggruppamento nello stadio pupale offriva maggiori benefici netti contro il rischio di predazione.

Il terzo modo in cui l’aggregazione può ridurre il rischio di predazione è migliorando l’apprendimento di evitamento dei predatori se la preda non è redditizia. È stato dimostrato che i predatori imparano ad evitare gli oggetti di preda artificiale e reale criptici (immobili) difesi chimicamente in modo più efficace quando questi oggetti di preda sono in gruppo rispetto alle prede solitarie. Questo meccanismo non è stato testato sperimentalmente allo stadio pupale, ma potrebbe giocare un ruolo importante nelle specie le cui pupe possiedono difese chimiche e sono spesso aggregate spazialmente e temporalmente. Per esempio, nelle specie gregarie con difese chimiche della sega del pino, le pupe sono spesso aggregate nelle vicinanze degli alberi ospiti dove le larve si nutrono gregariamente in gruppi attivamente mantenuti. In Neodiprion pine sawflies, gli individui passano dal comportamento gregario a quello solitario nell’ultimo stadio non alimentare, dove le larve si disperdono per filare i loro bozzoli sul terreno. Tuttavia, i bozzoli sono spesso raggruppati nello spazio sotto gli alberi ospiti e possono formare siti di alimentazione attraenti per i predatori di mammiferi come toporagni e arvicole o uccelli. Le pupe di sega del pino includono sostanze chimiche difensive in quanto le ghiandole difensive delle larve sono disposte nella pupa durante la metamorfosi. Tuttavia, durante lo stadio pre-adulto, gli individui si girano attivamente all’interno del bozzolo se la parete del bozzolo viene perforata e muovono le sacche delle ghiandole difensive verso il potenziale attaccante. Se questo meccanismo di difesa chimica della pupa abbia qualche effetto sul comportamento dei predatori non è stato testato direttamente e il suo ruolo potrebbe essere più importante nella difesa contro i macroparassiti .

Protezione da altre specie e sopravvivenza durante lo stadio pupale

Gli individui possono ottenere protezione contro i predatori da altre specie durante lo stadio pupale . Queste interazioni possono variare da mutualistiche (entrambi i partner ne beneficiano) a parassitarie (costose per l’altro partner senza alcun beneficio acquisito). A volte, la relazione può anche essere commensalistica: per esempio, i bruchi di Platyperpia virginalis (Arctiidae) cambiano pianta ospite e habitat durante l’impupamento. Gli individui preferiscono impuparsi all’interno di una specie di pianta spinosa, che si trova in un habitat diverso e non nella pianta ospite di cui si nutrono durante lo stadio larvale. Inoltre, la sopravvivenza individuale durante lo stadio pupale era più alta in queste piante fisicamente difese. Questo è stato confermato sperimentalmente: nelle piante in cui le strutture di difesa fisica sono state rimosse, la sopravvivenza delle pupe è diminuita. Allo stesso modo, nei papilionidi Battus polydamas archidamas, le pupe hanno una maggiore probabilità di sopravvivenza quando si trovano sui cactus rispetto agli arbusti, alle rocce o al terreno .

Alcune specie possono addirittura manipolare altre specie per ottenere protezione da esse . Le famiglie di farfalle Lycaenidae e Riodinidae sono famose per le loro relazioni con le formiche, che variano da mutualistiche a parassitarie (riviste in ). In generale, le larve di diverse specie di questo gruppo ottengono protezione dalle formiche contro parassiti e predatori. Le formiche in cambio ricevono una secrezione nutriente dalle larve. La dipendenza di queste specie dalle formiche varia da specie a specie. Alcune specie sono mirmecofile obbligatorie come Jalmenus evagoras, che sono praticamente incapaci di sopravvivere senza formiche. Alcune altre specie sono mirmecofile facoltative.

Interessante, non solo le larve ma anche le pupe di questo gruppo di farfalle hanno sviluppato meccanismi per manipolare il comportamento delle formiche. Tutte le pupe di Lycaenid producono suoni attraverso la stridulazione (organi che producono suoni) indipendentemente dal fatto che siano associate alle formiche o meno. Questi suoni pupali possono essere considerati avere una funzione deimatica, in quanto questi suoni sono prodotti quando le pupe sono disturbate. Tuttavia, in alcune specie, i suoni pupali sono coinvolti nel reclutamento delle formiche. Per esempio, nelle pupe di J. evagoras, la produzione di suoni può attirare le formiche e mantenere la guardia delle formiche. Questi esempi mostrano che lo stadio pupale non è “uno stadio di vita passivo e inattivo” ma le pupe possono comunicare attivamente con il loro ambiente. Forse l’esempio più affascinante di questo viene dalle farfalle parassite Maculinea rebeli (Lycaenidae). Sia le loro larve che le pupe producono un suono che imita accuratamente il suono del suo ospite, le formiche regina di Myrmica schenki . Il suono prodotto dalle pupe è in realtà più accurato di quello prodotto dalle larve. Questo suono pupale suscita una risposta simile ai suoni prodotti dalle regine, dando a M. rebeli la capacità di manipolare il suo ospite e ottenere protezione dalle formiche.

Conclusione e domande future

La nostra indagine della letteratura mostra che una vasta diversità di meccanismi difensivi si è evoluta per aumentare la protezione contro i predatori attraverso lo stadio pupale negli insetti. Queste strategie includono diversi tipi di strategie di colorazione protettiva, tossine difensive, protezione ottenuta dai conspecifici e manipolazione della sensibilità delle specie ospiti a specifici segnali chimici o uditivi per ottenere la loro protezione. Quindi, lo stadio pupale non è uno stadio “inattivo” ma può proteggersi dai predatori con un’ampia diversità di meccanismi morfologici, chimici e comportamentali. Tuttavia, considerando la letteratura disponibile dallo stadio larvale o adulto, la comprensione delle strategie difensive allo stadio pupale è ancora nelle sue fasi iniziali. Pertanto, il rischio di predazione e come proteggersi da esso nello stadio pupale offrirà evidentemente un argomento interessante e importante per la ricerca futura. Determinare queste pressioni di selezione attraverso gli stadi di vita è fondamentale per formare una visione realistica dell’evoluzione delle strategie del ciclo di vita nelle specie con cicli di vita complessi e per prevedere i fattori che modellano le loro dinamiche di popolazione. Queste informazioni possono anche fornire intuizioni sui meccanismi alla base dei drammatici declini nelle popolazioni di insetti ed essere utili per un’efficace pianificazione e gestione della conservazione. Con questi aspetti in mente, abbiamo delineato diversi percorsi potenzialmente interessanti e importanti per la ricerca futura da seguire.

(a) Come la variazione nella composizione della comunità dei predatori modella l’evoluzione delle difese delle prede durante il ciclo di vita di un individuo?

La variazione nella struttura della comunità dei predatori può essere un importante agente selettivo che modella l’evoluzione delle difese delle prede. Attualmente, questi effetti sono stati considerati principalmente all’interno del singolo stadio di vita (ad esempio, larvale o adulto). Tuttavia, sulla base della nostra revisione della letteratura, è probabile che la struttura della comunità dei predatori cambi attraverso diversi stadi di vita. Come modella la funzione e la diversità dei meccanismi difensivi tra gli stadi di vita, compreso lo stadio pupale, non è noto. Per esempio, la variazione nella composizione della struttura della comunità di predatori e parassitoidi potrebbe spiegare perché a volte osserviamo variazioni nella quantità e qualità dei composti difensivi negli stadi larvali, pupali e adulti. Per studiare questi aspetti non studiati, possiamo beneficiare di sistemi modello rappresentativi per le specie di prede, dove abbiamo già accumulato informazioni sui molteplici fattori che modellano le strategie difensive individuali nei diversi stadi di vita. Abbiamo anche bisogno di concentrarci su specie di predatori rilevanti, poiché uno studio recente suggerisce che le difese chimiche possono essere specifiche per il bersaglio, affrontando l’importanza di scegliere la corretta specie di predatore focale quando si studia l’efficacia delle difese chimiche. Con l’accumulo di informazioni di ricerca empirica da diverse specie, possiamo quindi eseguire analisi sistematiche per valutare quanto le difese nei diversi stadi di vita siano collegate o se si evolvono in modo indipendente.

(b) Funzione delle difese chimiche durante lo stadio pupale: i predatori non visivi possono imparare ad evitare pupe cripticamente colorate sulla base di segnali chimici, tattici o uditivi?

L’apostrofazione si è ripetutamente evoluta negli stadi larvali e adulti, ma molto raramente nello stadio pupale. Tuttavia, un’ipotesi generale è che i composti difensivi si verificano anche nello stadio pupale quando gli stadi larvali e adulti sono difesi chimicamente. Questo è anche supportato da dati empirici in specie in cui è stato analizzato il contenuto chimico difensivo nello stadio pupale. Poiché i segnali cospicui dovrebbero migliorare l’efficienza di apprendimento di evitamento del predatore, la presenza di queste specie di prede difese con bassa intensità di segnale è sconcertante; questo è particolarmente vero se le difese chimiche sono costose da produrre e mantenere e l’individuo è già ben protetto dal camuffamento. Se un predatore ha sempre bisogno di mordere la pupa per trovarla poco appetibile (cioè i predatori non imparano ad evitare le pupe difese chimicamente), le sostanze chimiche difensive nello stadio pupale non beneficiano l’individuo, che morirà comunque dopo che il guscio del bozzolo è perforato. Per esempio, Wiklund & Sillén-Tullberg ha suggerito che le pupe potrebbero anche essere innatamente più vulnerabili alla manipolazione da parte dei predatori perché la cuticola dura delle pupe è più probabile che si rompa in confronto alle cuticole più flessibili delle larve e degli adulti.

Quali spunti potrebbero usare i predatori per imparare ad evitare le pupe chimicamente difese? In primo luogo, la vistosità potrebbe non essere così importante finché le prede difese sono sufficientemente distinte dalle prede appetibili. In secondo luogo, la maggior parte della ricerca sulla colorazione delle pupe si è concentrata sulla vistosità per gli occhi umani. Tuttavia, sappiamo molto poco sulla cospicuità della pupa ai predatori con diversi tipi di sistemi visivi, come gli uccelli che percepiscono anche le lunghezze d’onda UV. Alcune specie hanno pupe d’oro metallico o argento lucido (figura 1). Questo tipo di colorazione lucida può funzionare sia come un segnale di avvertimento in modo simile ai colori iridescenti, o come un camuffamento che riflette l’ambiente visivo. In terzo luogo, la nostra revisione della letteratura mostra che le pupe hanno evoluto molti altri modi per comunicare come movimenti, suoni e spunti chimici. Questi tipi di spunti potrebbero funzionare come efficaci segnali di avvertimento di tossine difensive, specialmente per i predatori non visivi. Attualmente, mancano studi sperimentali che testino se questi predatori non visivi sono in grado di imparare ad evitare le pupe difese chimicamente in base agli indizi disponibili. Infine, è possibile che i composti difensivi si presentino nello stadio pupale semplicemente perché devono essere trasportati dallo stadio larvale a quello adulto senza alcuna funzione adattativa durante lo stadio pupale. La ricerca futura potrebbe provare ulteriori esperimenti con prede fittizie, simili a quelle che sono ampiamente utilizzate per testare il rischio di predazione durante lo stadio larvale e adulto. Questo offrirebbe un modo per testare come diversi tratti fenotipici come la dimensione, la colorazione o il sito di impupamento sono sotto selezione dalla predazione.

(c) Life-history trade-offs across life stages and how they link with predation risk during the pupal stage

Another less studied aspect is potential life-history trade-offs between pupal and adult stages . Per esempio, se l’assegnazione di una pigmentazione mimetica efficace durante lo stadio pupale si scambia con la dimensione o la capacità di volo durante lo stadio adulto, la predazione selettiva durante lo stadio pupale modellerà indirettamente la variazione fenotipica negli adulti. Allo stesso modo, se la predazione favorisce le dimensioni grandi o piccole durante lo stadio pupale, è anche probabile che rifletta tratti come le dimensioni negli adulti. I tratti difensivi, come la difesa chimica, possono anche essere costosi da produrre e mantenere durante lo stadio larvale e limitare le prestazioni durante gli stadi pupale e adulto. Per esempio, Lindstedt et al. hanno scoperto che quando i costi della difesa chimica erano alti, gli individui di Diprion pini pine sawfly avevano meno probabilità di raggiungere lo stadio pupale e crescevano più lentamente. Nelle larve di P. brassicae, un maggiore contributo alla difesa chimica diminuiva la loro probabilità di raggiungere lo stadio pupale ed erano più piccole nello stadio pupale . Infine, l’assegnazione di risorse per costruire il bozzolo protettivo durante lo stadio pupale può anche essere costoso e limitare le risorse disponibili durante lo stadio adulto.

Come i tratti pupali sono associati ai tratti adulti o larvali potrebbero essere domande particolarmente interessanti da testare con specie che sono polimorfe in qualche fase della vita. Per esempio, se i tratti adulti e pupali sono correlati e il rischio di predazione varia di conseguenza con lo stadio di vita, la selezione durante lo stadio pupale potrebbe essere un fattore importante che spiega la variazione nelle frequenze dei morfi adulti. Gli studi che collegano la variazione fenotipica dei tratti pupali con la variazione dei tratti larvali e adulti sono, tuttavia, molto scarsi e sarebbero quindi importanti per comprendere l’evoluzione delle strategie del ciclo vitale negli insetti.

(d) I tratti difensivi hanno funzioni multiple nella difesa contro nemici multipli?

Anche se la nostra attenzione principale in questa indagine della letteratura è stata sulla predazione, vogliamo affrontare il fatto che molti dei meccanismi difensivi elencati sopra possono essere altrettanto critici nella protezione contro parassitoidi e patogeni. Attualmente, si stanno accumulando prove che lo studio di queste due pressioni di selezione simultaneamente in ‘multienemy-framework’ può aiutare a capire come i tratti difensivi si sono evoluti inizialmente. Per esempio, alcuni composti difensivi possono avere una doppia funzione e servire più scopi nella protezione contro i predatori e parassiti (ma vedi ). Quindi, è possibile che gli stessi composti difensivi che giocano un ruolo importante nella protezione dello stadio larvale contro i predatori possano avere un ruolo più importante nella protezione contro funghi e agenti patogeni durante l’impupamento. Se le tossine difensive si sono evolute principalmente contro i parassitoidi o le malattie, ciò offrirà una spiegazione evolutiva in più per i deboli segnali visivi delle pupe difese chimicamente. Allo stesso modo, i movimenti difensivi durante lo stadio pupale o il mimetismo possono aumentare la sopravvivenza sia contro i predatori che contro i parassitoidi. Ancora una volta, c’è un chiaro bisogno di studi sperimentali in cui l’importanza dei segnali visivi e chimici nella protezione contro parassitoidi e predatori può essere testata.

(e) Quanto spesso gli individui cambiano habitat o si affidano alla protezione di altre specie durante lo stadio pupale?

La nostra rassegna mostra che gli individui possono cambiare habitat, piante ospiti o anche evolvere interazioni parassitarie o cooperative con altre specie per guadagnare spazio senza nemici durante lo stadio pupale. Quanto spesso le pupe si affidino effettivamente alla protezione di altre specie nella loro difesa o quanto le specie di insetti siano dipendenti da habitat multipli durante il loro ciclo vitale offrirebbe un argomento interessante da considerare per la ricerca futura. Questo richiederebbe dati di storia naturale e osservazioni comportamentali combinate con manipolazioni sperimentali e studi filogenetici. Queste informazioni potrebbero anche avere un’importanza applicata nella pianificazione di aree di conservazione mirate a proteggere certe specie: spesso gli sforzi nella conservazione sono allocati sulla protezione di aree abbondanti di piante ospiti larvali. Tuttavia, se le specie di insetti dipendono da altre specie per sopravvivere allo stadio pupale, o addirittura hanno bisogno di cambiare habitat per impuparsi con successo, una conservazione efficace deve prendere in considerazione questi requisiti.

Accessibilità dei dati

Questo articolo non ha dati aggiuntivi.

Contributi degli autori

C.L. ha guidato la scrittura del manoscritto. Tutti gli autori hanno contribuito criticamente alle bozze e hanno dato l’approvazione finale per la pubblicazione.

Interessi concorrenti

Non dichiariamo interessi concorrenti.

Finanziamento

Questo studio è stato finanziato dall’Accademia di Finlandia tramite il Centro di eccellenza in interazioni biologiche.

Footnotes

Un contributo di 13 a un numero tematico ‘The evolution of complete metamorphosis’.