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Antipredator strategies of pupae: how to avoid predation in an immobile life stage?

はじめに

「私は昆虫の調査に明け暮れました。 最初は故郷のフランクフルトでシルクワームから始めました。 他の毛虫が美しい蝶や蛾を生み出すことに気づき、カイコもそうであることに気づいたのです。 そのため、ありとあらゆる毛虫を集めて、その変化を見るようになったのです」。 これは、マリア・シビュラ・メリアンが1705年に出版した「Metamorphosis insectorum Surinamensium」の序文から引用している。 完全変態という考え方は、2000年前にアリストテレスが提唱していたが、メリアンは昆虫の変態を蛹化を含めて詳細に記述した最初の昆虫学者であり、昆虫学の分野に最も貢献した人物の一人であると言える。 メリアンが昆虫の変態について基本的な観察を行い、蛹を発見してから300年以上が経ちますが、卵の段階と並んで、昆虫の成虫や幼虫の段階と比較して、未だにほとんど何も分かっていないライフステージであることは興味深いことです。

メリアンの蝶は、他のホロメタボリック昆虫とともに、形態的に異なる幼虫やサナギという未熟期のライフステージを持っていて、最終的には生殖能力を持った成虫段階に至るまでに生きなければならないのです。 ホロメタボリック昆虫は、幼虫と成虫の2つのライフステージしか持たないヘミメタボリック昆虫から進化してきたと考えられている。 先祖の「コンパクト」な蛹は、例えばヘビトンボの蛹のような、ニンフに似た移動性の蛹であった可能性が高い。 これらのライフステージで天敵に弱いことから、さまざまな種類の捕食者や寄生虫から個体を守る多様な適応策が進化してきた。 これらの適応は、個体のライフスタイル（無柄と移動性ライフステージなど）、繁殖ステージ（幼虫期と成虫期）、資源利用のオントジェニックシフトによって、ライフステージごとに劇的に変化することがある。

従来、対捕食者防御機構の進化は、例えば幼虫期や成虫期などに焦点を当てた1ライフステージ規模で考えられていた。 また、卵や蛹の段階での捕食戦略については、従来、あまり研究が行われてこなかった。 しかし、各ライフステージで選択的環境が大きく変化しても、個体の体力（生殖成功や、ある生殖ステージまで、あるいはそれ以降に生き残る能力など）は、それまでのライフステージで経験した状況の総和である。 したがって、異なる条件が昆虫の個体適性や個体群動態をどのように形成するかを予測するには、幼虫期の生存に寄与する要因や成虫期の繁殖成功に影響する要因を知るだけでは不十分である。 また、蛹の段階でどのような捕食者対策をしているのか、それが以前のライフステージで経験した条件からどのような影響を受けるのか、幼虫の段階での行動が蛹の捕食リスクにどのように影響するのかなど、この二つの段階の間で何が起こっているかを理解する必要があるのです。 このような情報は、一般に防御的形質の進化を理解するのに役立つが、潜在的な害虫種や絶滅の危機にある種の個体群動態を形成する要因を予測する上でも重要であろう。

ここではまず、蛹期の捕食に関する文献をレビューし、昆虫蛹を襲うもの、蛹にとっての捕食リスクの高さ、捕食による選択の結果、蛹に進化した異なるタイプの対捕食者防御機構を明らかにした。 寄生虫も蛹期の重要な死亡要因であり、捕食者に対する防御機構（防御毒素、カモフラージュ、他種からの保護など）の多くが、捕食者と寄生虫の両方に対して二重の機能を持つ可能性があることを認識している … そのため、関連する場合は寄生を考慮に入れることにする。 しかし、このレビューの主な焦点は対捕食者の防御戦略である。 5668>

Predation risk is often high during the pupal stage

Predation risk during the pupal stage has been most attention in species that some economical value such as many forest pest insects. 森林害虫の蛹はその発生動態から、ハタネズミ、ネズミ、トガリネズミなどの小型哺乳類や、ハムシ、アリ、ミミズクなどの無脊椎動物の高密度な個体数のピーク時に豊富な食料源となり得る。 例えば、マイマイガ（Lymantria dispar）では、北米のシロエリネズミなどの小型哺乳類捕食者、オサムシ科などの無脊椎動物捕食者、アリが蛹期の最も重要な捕食者に含まれることが示唆されている . 同様に、ヨーロッパでは、冬蛾（Operophtera brumata）や秋蛾（Epirrita autumnata）の地上生活蛹において、モグラ、ネズミ、ハタネズミ、トガリネズミと無脊椎動物捕食者（土壌中の蛹を捕食する甲虫の幼虫、エラブ、サフィリン科）の重要な死因であることが示唆されている。 鳥類も蛹を食べることが報告されているが、昆虫の種類によって、その重要性は中程度から高いものまで様々である。

昆虫の繭を捕食する総合的捕食者は、多くの昆虫集団に対して、例えば、集団サイクルの安定化に大きな影響を与えることができる。 文献に報告されている死亡率に基づくと、蛹の段階での捕食リスクの大きさは驚くほど高い可能性がある。オオタバコガを用いた研究からの推定では、捕食率は90-100%にもなると報告している。 冬蛾や秋蛾に関する研究では、蛹の捕食率は 20 〜 72% と報告されている。 Neodiprion sertifer マツノマダラカミキリでは、小型哺乳類による地上での死亡率が 70%、鳥による捕食が 70 ～ 85% であった ……。 別の森林害虫であるマツノザイセンチュウ（Thaumetopea pityocampa）では、Hoopoes（Upupa epops）による捕食で蛹の段階で最大 68.3-74.1% が死亡する可能性がある． 周期的な個体群動態や経済的価値のない種については、蛹の捕食リスクに関する情報はほとんどない。

これらの推定値から、捕食リスクは中程度から非常に高いまでかなり変化し、大多数の昆虫種にとって蛹期までの生存が重要なステップとなる可能性が高い。 したがって、進化の観点からは、この段階での生存を高めるメカニズムに対する選択の強さは極めて強いはずである。 しかし、これらの死亡リスクの推定値は種特異的であり、おそらく捕食リスクをある程度過剰に推定していることに注意することが重要である。 例えば、蛹が実験圃場にどのように「自然に」配置されるかは研究によって異なるため、捕食リスクが過大評価されることもある。

文献から得られる第二の共通点は、昆虫蛹を捕食する捕食者は非常に多様で、視覚と視覚以外の捕食者を含み、おそらく後者に重点が置かれていることである。 これは、食虫鳥のような視覚的捕食者が最も重要な捕食者グループとみなされることが多い幼虫期とは異なっている。

視覚捕食者に見つからないようにする

攻撃を避けるための最も一般的な戦略は、捕食者に見つかりにくくする隠蔽色（例：カモフラージュ）を使ったものである。 これは昆虫の蛹にも当てはまります。 蛹の隠蔽色は、視覚的な背景と一致することで、視覚的に狩りをする捕食者に対して生存率を高めるという適応的なものである（図1）。 分類群によっては、視覚的背景が変化することで、色彩多形性などの環境適応的な蛹の色彩の変化が促進されるものもある。 少なくともヤシガニ科、鞘翅目、サトザクラ科、ナミガニ科では、蛹の隠蔽色の多面性が独立して進化している。 これらの多くは、緑黄色と茶褐色の2種類の蛹が存在する。

図1.

図1. 昆虫は蛹の段階で多様な保護色戦略を進化させてきたが、その機能とメカニズムはほとんど研究されてこなかった。 (a) クジャクチョウ（Aglais io）の蛹はよくカモフラージュされる。 (b) カエデチョウ（Chersoneria risa）の葉に擬態した蛹のように、捕食者にとって好ましくないものに仮装することもある。 (c）ハーレクインテントウムシ（Harmonia axyridis）のように、蛹が目立つ警告色で自分の防御毒を宣伝する種もある。 (d) カラスアゲハの蛹のように、蛹が光沢のある色をしていることもあり、これは警告信号として機能すると同時に、捕食者の目から蛹を隠している可能性もある。 (Photos: a-d Adobe Stock.)

蛹の色の変化は、蛹の色の変化を引き起こす環境の合図に対する個々の感度が遺伝的に異なることもありますが、主に環境適応的な形質であることが示されています。 例えば、Papilio xuthusでは、背景の粗さなどの触覚信号が、蛹が緑色（表面が滑らか）になるか茶色（粗い質感）になるかに影響を与えることができる。 背景の色、相対湿度、日長、温度、光の波長、食餌の質などである。 また、蛹の色彩多型は個体の発生経路にも影響を受けることがある。 蛹の休止期で越冬する個体（蛹期は数ヶ月）と直接発生する個体（蛹期は1〜2週間）で蛹期の長さが大きく異なる二卵性・多卵性種では、蛹のホルモンの状態が色彩に強く影響する。 例えば、夏に直接発生した蛹は緑色になる傾向が強く、越冬した蛹は褐色になる傾向が強い。

興味深いことに、隠微な蛹の色彩の適応的な機能は、成虫や幼虫期の生活史的な形質と関連付けることもできる。 斑紋蝶Pararge aegeriaでは、緑色の蛹から脱出する個体は、茶色の蛹から脱出する個体と比べて、成虫になると大きくなり、飛行行動に関連する胸郭の質量が大きくなる。 5668>

また、棒や鳥の糞など捕食者候補にとって興味のないものに擬態して視覚的捕食者を欺けば、攻撃リスクを減らすことができる。 仮装は多くの昆虫の幼虫期で比較的よく見られる防御機構であるが、蛹期でも進化していることがある（図1）。 例えば、ネオクラミセスヒメハナカメムシの幼虫は、幼虫期から蛹期にかけて「糞箱」を作り、その中に隠れる。 糞のほかに、ケースの表面には宿主植物のトリコームが付着し、蛹化に近づくと、糞の外層の下にトリコームで満たされた部屋を作るのである。 この構造により、無脊椎動物の捕食から生き残ることができる。 このように植物由来のトリコームで覆われた糞のケースは、植物に蛹を偽装するのに役立つと思われる。 また、ハンダゴケは、ハンダゴケを口で貫通することができないため、ハンダゴケは外敵から物理的に保護することができる。 また、糞や植物のトリコームには抑止力のある化合物が含まれているため、二次的な化学的防御としての機能もある。 ダンゴムシは、幼虫のときと蛹のときにケースを作って身を守る。

形態的・物理的特徴に加えて、昆虫は蛹の段階で捕食者や寄生虫に発見されにくくするさまざまな種類の行動適応を持つ。 例えば、多くの種は地中に潜って蛹化するため、鳥などの地上を捕食する捕食者からは避難できる。 前蛹期に入り、繭を作り始める前に、幼虫の宿主植物や餌場から分散してしまうことが多い。 宿主植物の近くにいると、天敵に発見される危険性が高まる。天敵は宿主植物を手がかりに獲物を探すことが多いからだ。 蛹になる前のこれらの行動適応は、個体の生活史的戦略によって種内で異なることもある。 例えば、ほとんどの鱗翅目幼虫は蛹化前に徘徊期があり、蛹化に適した基質を探しながら宿主植物から離れる。 ヨーロッパアゲハの場合、越冬世代ではこの徘徊期が長く、蛹化期も長い。一方、直接発生中の幼虫（非越冬幼虫）の蛹化期は1～2週間と短い。

非視覚的捕食者による検出の回避

個体は常に環境中の視覚的要素を模倣する必要はない。 むしろ、最も重要な捕食者が非視覚的である場合、獲物は化学的な「カモフラージュ」を使用することがより効果的である場合があります。 捕食者による獲物の発見を混乱させる化学物質の使用に関する文献のほとんどは、アリと密接に関連して生活している種から得られている。 例えば、キイロシロチョウの幼虫は、アリに与える蜜を作るための器官を持っている。 アリは幼虫をさまざまな天敵から守ってくれる。 しかし、蛹になるとこの器官を失い、代わりにアリからの攻撃を抑制するクチクラ化合物を生産し始め、蛹がアリに捕食されにくくなる。 このようにして、L. argyrognomon蝶は天敵から保護されたアリの巣で蛹になることができるのだ。 5668>

High detectability cost as a constraint for warning coloration in pupal stage?

捕食者の感覚から隠れるための反対戦略はアポセマティズムである。 アポセマティズムを持つ個体は、色、音、匂いなどの目立つシグナル（＝アポセマティズム）で、捕食者に獲物としての不採算性（毒性など）を宣伝することができる。 捕食者はそのシグナルを餌の不採算性と結びつけて学習し、次回以降、同じような外見を持つ個体への攻撃を避けるようになる。 興味深いことに、アポセマティズムによる防衛戦略は蛹の時期にはほとんど見られないようだ（図1）。 例えば、アゲハチョウ（アゲハチョウ科）では、幼虫や成虫の防御戦略が隠蔽や仮装からアポセマティズムまで様々であるにもかかわらず、すべての種が蛹期を隠蔽色にしている。

アポセマティック防御戦略の進化が蛹期で制約を受けるのは、何らかの生理的または発達的特徴によるのかもしれない。 しかし、少なくとも発達上の制約は考えにくい。パピリオ種の蛹の色彩に関する研究から、褐色や緑色の蛹の色彩は明るい色の色素（赤、黄、黒、青）の混合に基づいていることが分かっており、明るい色素がないためにカラフルな蛹の発達が制約されるという可能性は排除されている。 しかし、目立つ色のアポセマティックな餌が検出されるリスクが高い条件下では、蛹の段階での背景とのマッチングと化学的防御を組み合わせて有利になる可能性がある。 エンドラー & マッペスは、捕食者間の認知・知覚能力にばらつきがある場合、あるいは捕食者の二次防御に対する感度にばらつきがある場合、化学防御を施した餌生物に対して低い目立ちやすさが進化しうることを数学モデルによって明らかにした。 このような場合、被食者の検出コストが増加し、より低い目立ちやすさが好まれる。 このことは、視覚的捕食者と非視覚的捕食者の両方を含む多様な捕食者コミュニティに対して長期間にわたって脆弱である昆虫の蛹にも当てはまる可能性がある。 さらに、目立つ外見は、蛹の段階の防御毒を許容する、あるいは恩恵を受けるように進化した専門の寄生虫からの攻撃を招くこともある。

暗号化された色や仮装は、移動しないライフステージで最高の生存率を保証することもできる。 これは、カモフラージュを行う個体は、捕食者の目から自分を隠すために常に視覚的背景に依存しているが、アポセマティズムは背景に関係なく機能することが期待されるからである。 これにより、アポセマティズムを持つ個体は、より効率的に資源を獲得することができる。 例えば、Acronicta alniでは、幼虫が大きくなり、餌を食べるために移動する必要がある後期齢に向かうにつれて、幼虫の移動性が高くなる。 このように捕食者回避と資源回収の2つの利点があることが、多くの鱗翅目幼虫が大きくなるとcryptisやmasqueradeからaposematismに戦略を切り替える理由や、動かない蛹がcryptic colorationに頼る理由の1つの要因であると考えられる。

化学防御

化学防御は外敵に対して最も普及している防御機構の1つである 。 昆虫の場合、化学的防御は捕食者の存在下で積極的に放出される防御分泌物で、捕食者が獲物を口にできないと判断する前に味見する（そして潜在的に殺す）必要がある可能性を減少させることができる。 また、有毒なチョウの多くは、翅などの体の一部に化学的防御を蓄積することができる。 どちらの場合も、化学防御の効果は捕食者の教育コストの共有に基づいており、捕食者は化学防御を施された獲物と似た外見を持つものを避けるように学習する。 また、化学防御に関連した目立ちやすい合図（アポセマティズム）を餌生物種が提供すれば、この回避学習率はさらに効果的になる。 幼虫や成虫が防御化合物を含む種では、蛹の段階でも化学的防御を行うことが多い。 例えば、カタバミテントウの幼虫と蛹には、捕食者を抑止する防御的な分泌物を出す微細な分泌毛がある。 5668>

幼虫、蛹、成虫の段階では選択的な環境や生活様式が変化すると考えられるので、発達の過程で防御化学の質的・量的な変化が予想される． オオバギボウシでは、すべてのライフステージで防御化合物（カルデノライド類）を含む個体が存在する． しかし、幼虫期から蛹期、蛹期から成虫期にかけて、その化学カクテルの組成は変化している。 このような違いは、生活様式や捕食者・寄生者の群集構造の変化によって部分的に説明できると著者らは考えている。 この仮説を実験的に研究することは、捕食者のコミュニティ構造の変化がどのように化学防御の多様性を形成し維持するかを検証する有望な方法である。

蛹期の防御化合物の質と量は、幼虫期の発生環境にも依存し得る。 例えば、Junonia coenia (Nymphalidae) の幼虫は、宿主植物 (Plantago lanceolata) からイリドイド配糖体を隔離している。 これらの化合物は、アリなどの無脊椎動物捕食者に対して抑止力を持つことが示されている。 宿主植物の遺伝子型と捕食者の種類の両方が、蛹化段階での防御化学物質の質と量に影響を与えることが示されている。 また、カメムシの存在下で成長した個体は、スズメバチに捕食された個体に比べて、蛹の段階でカタポール含量が高くなることが示された。 このように、J. coeniaの個体は最も重要な捕食者種からの捕食リスクに合わせて蛹期の化学防御を変えることができる（標的特異的防御；参照）

蛹期に防御化合物を持つことで同属種からの捕食リスクを高めることができる場合がある。 ピロリジジンアルカロイドは植物由来の化合物で、特にアークテリクスの仲間では化学的防御やコミュニケーションに広く使われている。 Utetheisa ornatrixの幼虫は、宿主植物Crotalaria spp.からピロリジジンアルカロイド（PA）を摂取し、ライフステージと変態を通してアルカロイドを保持する。 これらの化合物は蛹の段階でも発生し、天敵から身を守る可能性を持っている。 しかし、この化合物は蛹の段階を共食いに弱いものにしてしまう。 U. ornatrixの幼虫は、蛹化する前に、PAを多く含む蛹を共食いしてPAを獲得するため、幼虫は宿主植物から遠くへ移動する傾向がある。 5668>

物理的・行動的防御

蛹は潜在的な捕食者に対して物理的な防御を行うこともできる(図2)。 毛や棘は幼虫の段階で無脊椎動物の捕食者に対して特に効果的な防御機構であることが示されており、蛹の防御においても重要な役割を果たす可能性がある。 例えば、マツノザイセンチュウの毛虫は、ヒトに強いアレルギー反応を引き起こす可能性のある蕁麻疹状の毛に覆われている。 そのため、他の捕食者にとっても不都合な存在である可能性がある。 また、繭には最後の幼虫の脱皮殻があり、繭の壁には痒みのある毛が絡みついている。 アフリカン・ワイルド・シルク・ガ（Gonometa postica）の幼虫は、蛹の繭の壁に蕁麻疹のような毛を持っている。 また、繭の壁には、攻撃されても壊れにくくするための構造が施されていることもある。 Veldtmanらは、G. posticaでは繭が背景から浮き出て見えることを指摘している。 また、鳥類による捕食のリスクも2%と、Gonometa rufobrunnea (50%)に比べてはるかに低い（繭は似ているが、人間の目にはより不可解に見える）。 著者らは、G. posticaの捕食リスクが低いのは、防御のためではなく、繭の構造の違いに起因する可能性が高いとしている。 Gonometa posticaの繭は小さなカルシウムの結晶で覆われており、繭の色の違いに加えて、繭を破るのがより困難である。 しかし、このように異なるタイプの物理的防御機構が、蛹の段階で捕食者から身を守るためにどのような機能と由来を持っているかは、実験的に検証されていない。 例えば、幼虫は蛹化に成功する前に毛を取り除く必要があるのかもしれない。 したがって、繭の壁に毛を組み込むことは、捕食者や寄生虫に対する防御にさらなる利点をもたらす生理的必然なのかもしれない。

図2. 蛹は様々な種類の形態的・化学的防御で捕食者から身を守ることができ、他の個体からの保護に頼ることもできる。 (a) アポセマティック・ヘリコニウス・メルポメネ蝶の蛹はトゲで覆われている。 (b) 多くの蛾類は、絹の繭や緩い絹の網を作って蛹を守る（シロサトウガ、Leucoma salicis）。 (c) バッカイの幼虫、蛹、成虫にはイリドイド配糖体が含まれており、捕食者を化学的に保護する。 (d) Maculinea rebeliチョウの蛹は、声によるコミュニケーションでアリを勧誘し、警備をさせている。 (Photos: a-c Adobe Stock, D. Marco Gherlenda.)

多くのホロメタボロムシは変態の前に繭を紡いでいます。 絹の繭は、捕食者や寄生虫から身を守るだけでなく、乾燥や微小寄生虫からも身を守ることができます . 鱗翅目昆虫の繭の主成分である絹は、蛹の防御の役割も担っていると考えられている。 シルクの大部分はシルクの構造的性質を維持するために結合したタンパク質で構成されているが、異なる種のシルクには他の多くのタンパク質が存在する。 これらの代替的な役割には、繭の不味さへの寄与や、微生物に対する繭の内容物の防御が含まれると考えられています。 これらの非構造タンパク質に関する研究の大半は、カイコガ（Bombyx mori）の絹に焦点を当てていますが、異なる科の蛾の絹成分は互いに非常に類似していることが示されています . カイコガの繭のシルクには、様々な細菌や真菌由来のプロテアーゼに対して作用しうるプロテアーゼインヒビターが含まれている。 しかし、Kaurらは、シルクの抗生物質としての特性の多くは、汚染されたシルクを用いた実験に起因するものであると主張しています。 これらの汚染物質は、実験に使用される前にシルクの成分を分解する過程で発生したものです。 5668>

また、蛹は捕食者に対して防御的な動きをしたり、捕食者や寄生虫による攻撃を物理的に困難にすることができます。 例えば、Tenebrio molitorやZophobas atratusの蛹は触覚刺激に反応して腹部を回転させるが、この行動は同種の幼虫による共食いのリスクを減少させることが示されている …続きを読む 小型のカメムシ（Aglais urticae）の蛹は、寄生虫が着地しようとすると非常に激しくもがき始め、しばしば寄生虫が蛹に卵を沈めるのを阻止する .

Intraspecific interactions and survival through pupal stage

Predation risk is a major selective force favoring sociality, including cooperative protection of offspral stage. 真社会性♀のような多くの社会性昆虫では、成虫が蛹を含む未成熟な段階の世話をし、様々な種類の天敵から守る、異なるタイプの協力的な繁殖戦略が進化してきた。 しかし、アリのような真社会性種では、蛹が捕食者から安全でないこともある。例えば、ツキノワグマは蛹がたくさんいるアリの巣で採食する傾向が強い（ただし参照）。

いくつかの種では、蛹期に個体が集合体を形成して死亡リスクを減らすことができる。 このような集合は受動的な場合もある。例えば、（蛹化に適した生息地が散在している場合）景観上の特徴によって個体の塊が形成されることが原因である。 また、個体同士が積極的に接触することで、集合が活性化することもある。 蛹の段階（あるいはどのライフステージでも）で個体群が形成されると、3つの点で機能する。第1に、ランダムな探索捕食者との遭遇を最小限に抑えるが、例えば、獲物の集団を発見するのが得意な視覚捕食者にとっては脆弱になる可能性がある。 第二に，捕食者に遭遇したあとの影響を弱める（捕食者の飽食と処理時間による数の安全）． 例えば、河川に生息する三翅目、Rhyacophila vaoでは、蛹の集合は捕食者との遭遇リスクという点で不利であることが分かっている。 しかし、集団化は捕食リスクの希薄化という点では有益であった。 また、蛹の集団化は捕食リスクの軽減という点で有益であった。

集合が捕食リスクを下げる3つ目の方法は、獲物が不採算である場合に捕食者の回避学習を強化することである。 捕食者は化学的に防御された隠微な（動かない）人工・実物の餌を回避することを、これらの餌が単独でいるときと比較して、集団でいるときに効果的に学習することが示されてきた。 このメカニズムは蛹の段階では実験的に検証されていないが、蛹が化学防御を持ち、空間的・時間的に集合していることが多い種では重要な役割を果たす可能性がある。 例えば、化学的防御を持つマツノザイセンチュウの仲間では、蛹はしばしば寄主樹の近くに集まり、幼虫は活発に維持された集団で群食を行う。 一方、マツノマダラカミキリでは、幼虫が分散して地上で繭を作る無給餌期の最終段階において、群居行動から単独行動に切り替わる。 しかし、繭はしばしば樹木の下の空間に密集しており、トガリネズミやハタネズミ、鳥などの哺乳類捕食者にとって魅力的な餌場となり得る。 マツノザイセンチュウのサナギは、幼虫の防御腺が変態の際にサナギに捨てられるため、防御化学物質を含んでいる。 しかし、成虫になる前の段階では、繭の壁に穴を開けられると繭の中で活発に回転し、分泌された防御腺を攻撃してくる相手に向かって移動させる。

他種からの保護と蛹期の生存

個体は蛹期に他種からの捕食者から保護されることができる。 このような相互作用は、相互主義的なもの（両方のパートナーがそこから利益を得る）から寄生的なもの（利益を得ることなく相手にとってコストがかかる）まで様々である。 例えば、Platyperpia virginalis (Arctiidae) のイモムシは、蛹化の際に寄主植物や生息地を移動する。 個体は、幼虫期に食べていた宿主植物とは異なる生息環境にあるトゲのある植物種内で蛹化することを好む。 さらに、蛹化期の個体生存率は、このような物理的に防御された植物で高くなることがわかった。 これは実験的にも確認された。物理的防御構造を取り除いた植物では、蛹の生存率が低下したのである。 同様に、ヤシガニ科のBattus polydamas archidamasでは、蛹は低木や岩、地面よりもサボテンの上にいる方が生存率が高い。

中には、他の種から保護されるように操作する種さえある。 リュウキュウアサギマダラやリュウキュウアサギマダラは、アリとの関係で有名で、相互依存的なものから寄生的なものまで様々である（総説あり）。 一般に、このグループのいくつかの種の幼虫は、アリから寄生虫や捕食者から保護を受けている。 また、アリは幼虫から栄養価の高い分泌物を得ている。 アリにどの程度依存しているかは種によって異なる。 中にはJalmenus evagorasのように、アリなしでは事実上生存できない義務的な食虫種もいる。

興味深いことに、このグループの蝶は幼虫だけでなく蛹もアリの行動を操作する機構を進化させている。 リュウキュウアサギマダラチョウの蛹は、アリと共生しているかどうかに関わらず、すべてストリデュレーション（音を出す器官）を使って音を出します。 これらの蛹の音は、蛹が邪魔されたときに出る音であり、脱力的な機能を持つと考えられる。 しかし、一部の種では、蛹の鳴き声がアリの誘引に関与していることがある。 例えば、J. evagorasの蛹では、音を出すことでアリを誘引し、アリの番を維持することができる。 これらの例は、蛹の段階が「受動的で不活発な」ライフステージではなく、蛹が積極的に環境とコミュニケーションをとることができることを示している。 おそらく最も魅力的な例は、寄生虫であるマクリネア・リベリチョウ（Lycaenidae）の例だろう。 幼虫も蛹も、宿主であるアリの女王アリの鳴き声を正確に模倣した音を出す。 幼虫の音よりも蛹の音の方がより正確である。 5668>

まとめと今後の課題

文献調査から、昆虫の蛹の段階を通して、捕食者から身を守るための多様な防御機構が進化してきたことが分かりました。 これらの戦略には、さまざまな種類の保護色戦略、防御毒素、共産種から得る保護、特定の化学的または聴覚的合図に対する宿主種の感度を操作してその保護を得ることなどが含まれる。 このように、蛹の段階は「不活性」な段階ではなく、形態的、化学的、行動的なメカニズムの広範な多様性をもって捕食者から身を守ることができるのである。 しかし、幼虫期や成虫期の文献から考えると、蛹期の防御戦略についての理解はまだ初期段階にあるといえる。 したがって、蛹の段階での捕食リスクとその防御方法は、今後の研究にとって興味深く重要なテーマであることは明らかである。 このようなライフステージに渡る選択圧を明らかにすることは、複雑なライフサイクルを持つ種の生活戦略の進化について現実的な見解を形成し、その個体群動態を形成する要因を予測するために極めて重要である。 この情報は、昆虫の個体数が劇的に減少するメカニズムの解明にもつながり、効果的な保全計画や管理にも有益である。 5668>

(a) How does variation in predator community composition shape of prey defences evolution through an individual’s life cycle?

捕食者群集構造の変動は、餌生物防御の進化を形成する重要な選択要因になり得る。 現在、これらの効果は主に個々のライフステージ（例えば、幼虫や成虫）内で考えられている。 しかし、文献調査によると、捕食者の群集構造は異なるライフステージ間でも変化する可能性が高い。 蛹期を含むライフステージ間の防御機構の機能や多様性をどのように形成しているかは分かっていない． 例えば、幼虫、蛹、成虫の各ステージで防御化合物の量や質にばらつきが見られることがあるのは、捕食者や寄生虫の群集構造のばらつきで説明できるかもしれない。 このような未解明な点を研究するためには、異なるライフステージで個々の防御戦略を形成する複数の要因に関する情報が既に蓄積されている、代表的な餌生物種のモデル系が有効である。 また、最近の研究では、化学的防御はターゲットに特異的であることが示唆されており、化学的防御の有効性を研究する際には、対象となる捕食者種を正しく選択することが重要であるとして、関連する捕食者種にも注目する必要がある。

(b) 蛹期の化学防御の機能：視覚を持たない捕食者は化学的、戦術的、聴覚的なシグナルに基づいて、不可解な色の蛹を避けることを学習できるか

Aposematism is repeatedly evolved in larval and adult stages, but very rarely in the pupal stage . しかし、幼虫期と成虫期を化学的に防御する場合、蛹期にも防御化合物が発生するというのが一般的な仮定である。 このことは、蛹期の防御化学物質の含有量を分析した種の経験的データからも支持される。 シグナルが目立つと捕食者の回避学習効率が高まるはずなので、シグナル強度が低いにもかかわらず防御された餌生物が存在するのは不可解だ。化学防御の生成と維持にコストがかかり、カモフラージュで既に十分に保護されている個体は特にそうである。 捕食者がサナギを噛まないと食べられないとしたら（つまり、化学防御を施したサナギを避けることを学習しない）、サナギ期の防御化学物質はその個体に何のメリットもない。 例えば、Wiklund & Sillén-Tullberg は、幼虫や成虫の柔軟なクチクラに比べて、蛹の硬いクチクラは割れやすいため、蛹は生来捕食者に扱われやすいのではないかとさえ指摘しています。 第一に、防御された餌が食べられる餌と十分に区別される限り、目立つことはそれほど重要ではないかもしれない。 第二に、蛹の色彩に関する研究のほとんどは、人間の目に対する目立ちやすさに焦点を当てたものである。 しかし、紫外線の波長も感知する鳥類など、異なるタイプの視覚システムを持つ捕食者に対する蛹の目立ちやすさについては、ほとんど分かっていない。 種によっては、蛹がメタリックな金色や銀色に光っているものもある（図1）。 このような光沢のある色彩は、虹彩色と同じように警告信号として、あるいは視覚環境を反映したカモフラージュとして機能している可能性がある（図1）。 第三に、私たちの文献から、蛹は動きや音、化学的な合図など、他の多くのコミュニケーション手段を進化させてきたことがわかりました。 このような合図は、特に非視覚的な捕食者に対して、防御的な毒素の効果的な警告信号として機能する可能性があります。 現在のところ、視覚を持たない捕食者が、化学防御を施された蛹を避けることを手がかりに学習できるかどうかを検証する実験的研究は行われていない。 最後に、防御化合物が蛹の段階で発生するのは、単に幼虫の段階から成虫の段階に輸送される必要があるからで、蛹の段階では適応的な機能はない可能性もある。 今後は、幼虫期や成虫期の捕食リスクの検証に広く用いられているような、ダミーの餌を用いた実験をさらに試みることができるだろう。

(c) ライフステージ間の生活史トレードオフと蛹期の捕食リスクとの関連

もう一つ研究が遅れているのは、蛹期と成虫期の生活史トレードオフの可能性である。 例えば、蛹期に効果的なカモフラージュ色素の配分が成虫期のサイズや飛行能力とトレードオフになる場合、蛹期の選択的捕食が成虫の表現型変異を間接的に形成することになる。 同様に、蛹期の捕食が大型・小型のどちらかに有利であれば、成虫のサイズなどの形質にも反映される可能性がある。 また、化学防御などの防御形質も、幼虫期の生産・維持にコストがかかり、蛹・成虫期のパフォーマンスに制約を与える可能性がある。 例えば、Lindstedtらは、化学防御のコストが高い場合、Diprion pini pine sawflyの個体は蛹期に到達しにくく、成長も遅いことを発見した。 また、P. brassicaeの幼虫では、化学的防御への貢献度が高いと蛹期に到達する可能性が低くなり、蛹期にはより小さくなった。 最後に、蛹の段階で保護マユの構築に資源を割くこともコストがかかり、成虫の段階で利用できる資源を制限する可能性がある。

蛹の形質が成虫や幼虫の形質とどのように関連しているかは、いくつかのライフステージで多型である種で検証すると特に興味深い質問かもしれない。 例えば、成虫と蛹の形質が相関し、捕食リスクがライフステージに応じて変化する場合、蛹期の選択が成虫形態の頻度における変動を説明する重要な要因となる可能性がある。

(d) 防御形質は複数の敵に対する防御に複数の機能を持つか

この文献調査では主に捕食に焦点を当てたが、上記の防御機構の多くが寄生虫や病原体に対する防御にも同様に重要であることを取り上げたい。 現在、この2つの選択圧を「マルチエナミー・フレームワーク」で同時に研究することで、防御形質がどのように進化してきたかを理解するのに役立つ証拠が蓄積されつつある。 例えば、いくつかの防御化合物は、捕食者や寄生虫に対する防御において、二重の機能を持ち、複数の目的を果たすことができる（ただし、以下を参照）。 したがって、幼虫の段階で捕食者から身を守るのに重要な役割を果たす同じ防御化合物が、蛹化の段階で菌類や病原体から身を守るのに、より重要な役割を果たす可能性があるのである。 もし、防御毒素が主に寄生虫や病気に対して進化してきたのであれば、化学防御を施した蛹の視覚信号が弱いことの進化的説明がまたひとつつくことになる。 同様に、蛹の段階での防御運動やカモフラージュは、捕食者や寄生虫に対する生存率を高めることができる。

(e) How often do individual switch habitats or rely on protection from other species during pupal stage?

Our review shows that individuals can switch habitats , host plants or even evolve parasitic or cooperative interaction with other species to gain enemy-free space during the pupal stage. 蛹が防御のために他の種からの保護に頼ることが実際にどの程度あるのか、あるいは昆虫種がそのライフサイクルの間に複数の生息地からどの程度依存しているのかは、今後の研究で検討すべき興味深いテーマとなるであろう。 そのためには、自然史データや行動観察に加え、実験的操作や系統的研究が必要となる。 また、このような情報は、特定の種の保護を目的とした保全地域の計画にも応用できる可能性がある。 しかし、昆虫種が蛹化段階まで生き残るために他の種に依存していたり、蛹化が成功するために生息地を変える必要がある場合、効果的な保全はこれらの要件を考慮する必要がある。

データアクセス

この記事には追加データがない。

競合利益

競合利益はない。

資金

この研究はフィンランドアカデミーからCentre of Excellence in Biological Interactionsを通じて資金提供された。

Acknowledgements

「完全変態の進化」テーマ号に招待してくださったPaul Johnston、Stuart Reynolds、Jens Rolffに感謝します。 また，本原稿にコメントを寄せていただいた匿名査読者，Dirk Mikolajewski，Jens Rolff，Tapio Mappes，Emily Burdfield-Steelに感謝する。 Francesca BarberoはMarco GherlendaとともにM. rebeli pupaeの写真を親切に提供してくれた。

脚注

テーマ号「The evolution of complete metamorphosis」への13の投稿のうち1つ。

© 2019 The Author(s)

王立協会から出版された。 All rights reserved.

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