Antipredator strategieën van poppen: hoe voorkom je predatie in een immobiele levensfase?

Inleiding

‘Ik heb mijn tijd besteed aan het onderzoeken van insecten. In het begin ben ik begonnen met zijderupsen in mijn woonplaats Frankfurt. Ik realiseerde me dat andere rupsen prachtige vlinders of motten voortbrachten, en dat zijderupsen dat ook deden. Dit bracht me ertoe alle rupsen te verzamelen die ik kon vinden om te zien hoe ze veranderden”. Dit is een citaat uit het voorwoord van Maria Sibylla Merian in haar ‘Metamorphosis insectorum Surinamensium’, gepubliceerd in 1705. Het idee van de volledige metamorfose werd 2000 jaar eerder ontwikkeld door Aristoteles, maar Merian was de eerste entomologe die de metamorfose van insecten in detail beschreef, inclusief de verpopping, wat haar tot een van de belangrijkste bijdragers aan het gebied van de entomologie maakt. Het is intrigerend dat meer dan 300 jaar na Merian’s fundamentele observaties over insecten metamorfose en de ontdekking van poppen, dit het levensstadium is, samen met het eistadium , waar we nog steeds bijna niets over weten in vergelijking met de volwassen en larvale stadia bij insecten.

Merian’s vlinders, samen met de andere holometabolische insecten, hebben morfologisch verschillende onvolwassen levensstadia, larve en pop, die ze moeten doormaken om het uiteindelijke reproductieve volwassen stadium te bereiken. Men denkt dat holmetabolische insecten zijn geëvolueerd uit hemimetabolische insecten die slechts twee levensstadia hebben: de nimf en de volwassene. De voorouderlijke vormen van de onbeweeglijke “compacte” poppen waren waarschijnlijk mobiele nimfachtige poppen, vergelijkbaar met de poppen van bijvoorbeeld de slangenvliegen. De kwetsbaarheid voor natuurlijke vijanden in elk van deze levensstadia heeft geleid tot de evolutie van een uitgebreide diversiteit aan aanpassingen die individuen beschermen tegen verschillende soorten predatoren en parasitoïden . Deze aanpassingen kunnen dramatisch variëren in elk levensstadium, afhankelijk van de levensstijl van het individu (b.v. sessiele versus mobiele levensstadia), voortplantingsstadium (larvale versus volwassen stadium) en ontogenetische verschuivingen in het gebruik van hulpbronnen .

Traditioneel wordt de evolutie van antipredator verdedigingsmechanismen beschouwd op een schaal van één levensstadium met de nadruk op, bijvoorbeeld, larvale instars of volwassen stadia . Onderzoek heeft zich traditioneel veel minder gericht op de antipredator strategieën van ei- of popstadia. Maar ook al kan de selectieve omgeving tussen de verschillende levensstadia drastisch veranderen, de fitness van een individu (b.v. voortplantingssucces en het vermogen om te overleven tot en na een bepaald voortplantingsstadium) is de som van de omstandigheden die tijdens de vorige levensstadia werden ervaren. Om te voorspellen hoe verschillende omstandigheden de individuele fitness of de populatiedynamiek van insecten beïnvloeden, is het dus niet voldoende te weten welke factoren bijdragen tot de overleving in het larvenstadium of wat het voortplantingssucces als volwassen insect beïnvloedt. We moeten ook begrijpen wat er tussen deze twee stadia gebeurt: wat voor soort afweer tegen roofdieren individuen hebben tijdens het popstadium, hoe dit wordt beïnvloed door de omstandigheden tijdens eerdere levensstadia of hoe gedrag tijdens het larvenstadium het risico op predatie tijdens het popstadium beïnvloedt. Dit soort informatie helpt ons om de evolutie van defensieve eigenschappen in het algemeen te begrijpen, maar kan ook van belang zijn bij het voorspellen van factoren die de populatiedynamiek bepalen bij potentiële plaagdiersoorten of bij soorten die met uitsterven worden bedreigd. Op dit moment hebben we verrassend weinig gegevens die deze kwesties aanpakken en gedrags- en evolutionair onderzoek over het onderwerp is schaars.

Hiernaast bekijken we eerst de literatuur over predatie op het popstadium om na te gaan wat insectenpoppen aanvalt, hoe hoog het predatierisico voor hen is, en welke verschillende soorten afweermechanismen tegen predatie zijn geëvolueerd voor insectenpoppen als gevolg van selectie door predatie. We erkennen dat parasitisme ook een belangrijke bron van sterfte is in het popstadium, en het is waarschijnlijk dat veel verdedigingsmechanismen tegen predatoren (bijv. afweergiffen, camouflage, bescherming verkregen van andere soorten) een dubbele functie kunnen hebben tegen zowel predatoren als parasitoïden. Daarom zullen we, waar relevant, rekening houden met parasitisme. De nadruk van ons overzicht zal echter liggen op verdedigingsstrategieën tegen predatoren. Tenslotte bespreken we de hiaten in onze kennis en schetsen we enkele veelbelovende richtingen voor toekomstig onderzoek.

Predatierisico is vaak hoog tijdens het popstadium

Predatierisico tijdens het popstadium heeft de meeste aandacht gekregen bij soorten die een economische waarde hebben, zoals veel plaaginsecten in bossen. Door hun uitbraakdynamiek kunnen poppen van schadelijke bosinsecten tijdens de populatiepieken met hoge dichtheid een overvloedige voedselbron vormen voor kleine zoogdieren zoals woelmuizen, muizen en spitsmuizen, samen met ongewervelde predatoren zoals loopkevers, mieren en oorwurmen. Bijvoorbeeld, bij zigeunermotten (Lymantria dispar), predatoren van kleine zoogdieren zoals de witvoetmuis in Noord-Amerika, ongewervelde predatoren zoals loopkevers Carabidae, en mieren zijn gesuggereerd te behoren tot de belangrijkste predatoren tijdens de popstadium . Evenzo is bij op de grond levende poppen van wintervlinders (Operophtera brumata) en herfstvlinders (Epirrita autumnata) gesuggereerd dat mollen, muizen, woelmuizen en spitsmuizen samen met ongewervelde predatoren (larven van Carabidae, Elateridae en Saphylinidae kevers die op poppen in de grond jagen) belangrijke bronnen van sterfte in Europa zijn. Van vogels is ook gemeld dat ze zich voeden met poppen, maar afhankelijk van de insectensoort varieert hun belang van matig tot groot .

Generalistische predatoren van insectencocons kunnen een grote invloed hebben op veel insectenpopulaties, bijvoorbeeld bij het stabiliseren van populatiecycli . Op basis van de sterftecijfers gerapporteerd in de literatuur, kan de omvang van predatie risico in het popstadium verrassend hoog zijn: schattingen van studies met zigeunermotten melden predatie percentages van 90-100% . Studies over winter- en herfstmotten melden predatiepercentages van 20 tot 72%. Bij Neodiprion sertifer dennenzagers veroorzaakten kleine zoogdieren 70% sterfte op de grond en predatie door vogels veroorzaakte 70-85% sterfte . Bij een andere plaag, de dennenprocessierups (Thaumetopea pityocampa), kan predatie door hoppen (Upupa epops) leiden tot 68,3-74,1% sterfte in het popstadium. Veel minder informatie over het risico van predatie in de popstadium bestaat voor de soorten die geen cyclische populatiedynamiek en economische waarde hebben. Bij twee nachtvlindersoorten uit de familie Limacodidae (slakkenrupsen) resulteerde predatie van de cocon in een intermediaire sterfte die varieerde van 22 tot 29%, afhankelijk van de nachtvlindersoort.

Gebaseerd op deze schattingen kan het predatierisico aanzienlijk variëren van matig tot zeer hoog, waardoor overleven in het popstadium waarschijnlijk een kritieke stap is voor de meerderheid van de insectensoorten. Vanuit evolutionair oogpunt zou de sterkte van de selectie op mechanismen die de overleving in dit stadium verbeteren, daarom zeer sterk moeten zijn. Het is echter belangrijk op te merken dat deze schattingen van het sterfterisico soortspecifiek zijn, waardoor het predatierisico misschien enigszins overschat wordt. Bijvoorbeeld, hoe “natuurlijk” poppen op experimentele percelen worden gelokaliseerd varieert tussen studies en dus kan het predatierisico soms worden overschat.

Het tweede gemeenschappelijke kenmerk dat uit de literatuur naar voren komt is dat predatoren die op insectenpoppen jagen zeer divers zijn, zowel visuele als niet-visuele predatoren omvatten met, misschien, de nadruk op laatstgenoemde. Dit is anders dan in het larvenstadium, waar visuele predatoren, zoals insectenetende vogels, vaak als de belangrijkste groep predatoren worden beschouwd. Fysieke en chemische antipredator strategieën spelen een belangrijke rol in de verdediging tegen niet-visuele predatoren en kan daarom worden verondersteld te worden geselecteerd in de popstadium .

Vermijden van detectie door visuele predatoren

De meest voorkomende strategie om een aanval te vermijden is via cryptische kleuring die het voor een predator moeilijk maakt om een prooi te detecteren (bijv. camouflage). Dit geldt ook voor insectenpoppen. Cryptische kleuring van de pop is adaptief omdat het de overleving tegen visueel jagende predatoren verhoogt wanneer de kleur overeenkomt met de visuele achtergrond (figuur 1). Bij sommige taxonomische groepen heeft variatie in de visuele achtergrond milieuplastische variatie in popkleuring bevorderd, zoals kleurpolyfenisme. Polyfenisme in cryptische popkleuring is onafhankelijk geëvolueerd, tenminste in Papilionidae, Pierinae, Satyrinae en Nymphalinae. In veel van deze gevallen zijn er twee soorten poppen, waarvan de ene vorm groengeel is en de andere bruinzwart.

Variatie in popkleuren is voornamelijk een ecologisch plastische eigenschap gebleken, hoewel individuele gevoeligheid voor omgevingssignalen die de verandering in popkleur teweegbrengen ook genetisch kan variëren. Bijvoorbeeld, tastsignalen zoals ruwheid van de achtergrond kunnen van invloed zijn op de vraag of de poppen groen (gladde oppervlakken) of bruin (ruwe texturen) worden bij Papilio xuthus. Naast de textuur van het substraat zijn er verschillende milieuomstandigheden waarvan is aangetoond dat ze de kleur van de pop beïnvloeden (besproken in ), zoals de kleur van de achtergrond, de relatieve vochtigheid, de lengte van de fotoperiode, de temperatuur, de golflengte van het licht en de kwaliteit van het voedsel. Het polyfenisme van de kleur van de pop kan ook beïnvloed worden door de ontwikkelingsweg van het individu. Bij bivoltiene of multivoltiene soorten waarvan de lengte van het popstadium sterk varieert naargelang het individu overwintert in een popstadium (popstadium duurt verschillende maanden) of zich rechtstreeks ontwikkelt (popstadium duurt slechts een week of twee), heeft de hormonale toestand van de pop een sterke invloed op de kleur. Zo hebben direct ontwikkelende zomerpoppen een grotere neiging om groen te worden, terwijl de overwinterende poppen een grotere neiging hebben om bruin te worden. Vaak kunnen verschillende van de bovengenoemde factoren tegelijkertijd de kleur van de pop beïnvloeden.

Interessant is dat de adaptieve functie van cryptische popkleuring ook in verband kan worden gebracht met levensgeschiedeniskenmerken in volwassen en larvale stadia. Bij de gespikkelde houtvlinder Pararge aegeria zijn individuen die uit de groen gekleurde poppen komen als volwassene groter en hebben een grotere thoraxmassa, die relevant is voor het vlieggedrag, in vergelijking met individuen die uit de bruine poppen komen. Dit suggereert dat er een wisselwerking is tussen bescherming tegen predatoren tijdens het popstadium en de volwassen levensstadia, waarbij variatie in zowel pop- als volwasseneigenschappen behouden blijft.

Aanvalrisico kan ook afnemen als organismen visuele predatoren misleiden door iets na te bootsen dat oninteressant is voor de potentiële predator, zoals stokken of vogelpoep. Maskerade is een relatief algemeen verdedigingsmechanisme in het larvenstadium bij veel insectengroepen, maar is soms ook geëvolueerd in het popstadium (figuur 1). Zo bouwen de larven van de Neochlamisus bladhaantjes een ‘faecaliënkoker’ waaronder ze zich tijdens het larvale en popstadium verstoppen. Naast uitwerpselen brengen ze ook trichomen van hun waardplant aan op het oppervlak van de koker en dichter bij de verpopping bouwen ze een met trichomen gevulde kamer onder de buitenste laag uitwerpselen. Dankzij deze structuren kunnen ze veel beter overleven tegen ongewervelde predatoren. Deze faeceskisten bedekt met van planten afkomstige trichomen zouden kunnen helpen om de poppen op de planten te maskeren. Gevallen met trichomen kunnen ook fysieke bescherming bieden tegen predatoren, aangezien bijvoorbeeld soldeerwantsen niet in staat waren met hun monddelen door het geval heen te dringen . Uitwerpselen en plantentrichomen kunnen ook afschrikwekkende verbindingen bevatten en hebben dus een extra functie als secundaire chemische verdediging. Zakkenwormmotten (Psychidae) bouwen kasten die hen beschermen tijdens de larvale en popstadia . Deze kasten bevatten vaak materiaal uit hun omgeving (zand, twijgen, rotsen) dat hen mogelijk oninteressante objecten of cryptisch maakt voor roofdieren en insecten.

Naast morfologische en fysieke kenmerken hebben insecten verschillende soorten gedragsaanpassingen die hun detecteerbaarheid voor predatoren en parasieten tijdens het popstadium verminderen. Bijvoorbeeld, veel soorten graven zich in de grond om te verpoppen, wat een schuilplaats biedt tegen de roofdieren die boven de grond jagen, zoals vogels. Voordat de individuen het pre-popstadium ingaan en hun cocon beginnen te spinnen, verspreiden zij zich vaak van hun larvale waardplant of voedselbron. Dicht bij de waardplant blijven kan het risico verhogen dat ze worden ontdekt door natuurlijke vijanden die de waardplant vaak gebruiken als een aanwijzing om hun potentiële prooi te lokaliseren . Deze gedragsaanpassingen vóór het popstadium kunnen ook variëren binnen soorten, afhankelijk van de levensgeschiedenisstrategie van een individu. De meeste Lepidoptera larven hebben bijvoorbeeld een zwervende fase voorafgaand aan de verpopping, wanneer de larven zich verwijderen van hun waardplant op zoek naar een geschikt substraat om zich te verpoppen. Bij de Europese zwaluwstaartvlinder, Papilio machaon, is deze zwerffase langer bij de overwinterende generatie, die een langer popstadium heeft, in vergelijking met larven die in directe ontwikkeling zijn (niet-overwinterende larven), die een popstadium van slechts één tot twee weken hebben. Door de toegenomen mobiliteit en de afgelegde afstanden is de zwerffase riskant voor een larve en dit kan suggereren dat individuen het gastheer-gerelateerde predatierisico afwegen door minder te zwerven wanneer het popstadium korter is.

Opsporing door niet-visuele predatoren vermijden

Individuen hoeven niet altijd visuele componenten in hun omgeving na te bootsen. In plaats daarvan, als de belangrijkste predatoren niet-visueel zijn, kan het effectiever zijn voor een prooi om chemische ‘camouflage’ te gebruiken. De meeste literatuur over het gebruik van chemische verbindingen om de detectie van prooien door predatoren te bemoeilijken, is afkomstig van soorten die in een nauwe associatie met mieren leven. Zo hebben de larven van de myrmecofiele Lycaeides argyrognomon-vlinders organen waarmee ze nectar produceren voor de aanwezige mieren. In ruil daarvoor beschermen de mieren hen tegen verschillende soorten natuurlijke vijanden. Tijdens het popstadium verliezen de individuen dit orgaan, maar in plaats daarvan beginnen ze cuticulaire verbindingen te produceren die aanvallen van de mieren onderdrukken en de poppen minder vatbaar maken voor mierenpredatie. Op die manier kunnen L. argyrognomon vlinders zich in mierennesten verpoppen waar ze beschermd zijn tegen natuurlijke vijanden. Omdat niet-visuele predatoren een belangrijke groep predatoren zijn tijdens het popstadium, zouden dit soort tactieken die vertrouwen op chemische communicatie voor bescherming tegen predatoren meer kunnen voorkomen dan eerder gedacht.

Hoge detecteerbaarheidskosten als beperking voor de evolutie van waarschuwingskleuring in het popstadium?

De tegenovergestelde strategie om zich te verbergen voor de zintuigen van de predatoren is aposematisme. Aposematische individuen kunnen hun onrendabiliteit als prooi (b.v. giftigheid) aan predatoren kenbaar maken met opvallende signalen (d.w.z. aposematisme), die kleuren, geluiden of geuren kunnen omvatten. Roofdieren leren het signaal te associëren met de onrendabiliteit van de prooi en vermijden bij toekomstige ontmoetingen individuen aan te vallen die er hetzelfde uitzien. Intrigerend is dat de aposematische verdedigingsstrategie zeldzaam lijkt te zijn tijdens het popstadium (figuur 1). Bijvoorbeeld, bij zwaluwstaartvlinders (familie Papilionidae) hebben alle soorten een cryptisch gekleurd popstadium, hoewel hun larvale en volwassen verdedigingsstrategieën variëren van cryptisch en maskerachtig tot aposematisme.

De evolutie van aposematische verdedigingsstrategieën kan in het popstadium worden beperkt door een aantal fysiologische of ontwikkelingskenmerken. Maar beperkingen in de ontwikkeling zijn onwaarschijnlijk; studies over de kleur van de pop van Papilio soorten hebben aangetoond dat de bruine of groene kleur van de pop gebaseerd is op een mengsel van felgekleurde pigmenten (rood, geel, zwart, blauw), hetgeen de mogelijkheid uitsluit dat een gebrek aan heldere pigmenten de ontwikkeling van kleurrijke poppen zou belemmeren. Maar achtergrondmatching in het popstadium in combinatie met chemische afweerstoffen kan worden bevorderd onder omstandigheden waarin het risico van detecteerbaarheid voor opvallend gekleurde aposematische prooien hoog is. In hun wiskundig model toonden Endler & Mappes aan dat een lage opvallendheid kan evolueren voor een chemisch verdedigde prooi indien er variatie is in de cognitieve en perceptuele capaciteit tussen predatoren of in hun gevoeligheid voor de secundaire verdedigingen van de prooi. Dit verhoogt de detecteerbaarheidskosten voor een prooi, wat een lagere opvallendheid in de hand werkt. Dit zou ook kunnen gelden voor insectenpoppen die gedurende lange perioden kwetsbaar zijn voor een diverse predatorgemeenschap die zowel visuele als niet-visuele predatoren bevat. Bovendien kan een opvallende verschijning ook aanvallen uitlokken van gespecialiseerde parasitoïden die geëvolueerd zijn om de afweergiffen van het popstadium te tolereren of er zelfs van te profiteren.

Cryptische kleuring of maskerade kan ook de hoogste overlevingskansen garanderen tijdens een immobiele levensfase: aposematisme kan bevorderd worden als het de mobiliteit van de organismen tussen verschillende visuele omgevingen en achtergronden vergemakkelijkt. Dit komt omdat individuen met camouflage altijd afhankelijk zijn van hun visuele achtergrond om hen te verbergen voor de ogen van de predator, maar van aposematisme wordt verwacht dat het functioneert ongeacht de achtergrond. Hierdoor kunnen aposematische individuen doeltreffender hulpbronnen verwerven. Bij Acronicta alni bijvoorbeeld neemt de mobiliteit van de larven toe naarmate de latere stadia vorderen, wanneer de larven groter worden en meer moeten bewegen om zich te voeden. Dit dubbele voordeel in termen van roofdiervermijding en het verzamelen van hulpbronnen kan een factor zijn die verklaart waarom veel Lepidoptera larven van crypsis of maskerade overschakelen op aposematisme wanneer ze groter worden of waarom immobiele poppen vertrouwen op cryptische kleuring.

Chemische afweer

Chemische afweer is een van de meest wijdverbreide verdedigingsmechanismen tegen roofdieren. Bij insecten kan chemische afweer bestaan uit defensieve afscheidingen die actief vrijkomen in aanwezigheid van een predator, waardoor de kans kleiner wordt dat de predator de prooi moet proeven (en mogelijk doden) voordat hij deze onsmakelijk vindt. Chemische afweerstoffen kunnen ook worden opgeslagen in lichaamsdelen, zoals de vleugels bij veel giftige vlinders. In beide gevallen is de doeltreffendheid van de chemische verdediging gebaseerd op gedeelde educatiekosten van de predator, waarbij deze leert de chemisch verdedigde prooi met een gelijkaardig voorkomen te mijden. Als de prooisoorten opvallende signalen (aposematisme) bieden die geassocieerd zijn met een chemische verdediging, wordt deze vermijdingsleer nog effectiever.

Tot op heden heeft het onderzoek zich geconcentreerd op de chemische verdediging in de larvale en volwassen stadia en is er veel minder bekend over de rol van chemische afweer in de bescherming tegen predatoren tijdens het popstadium. Bij soorten waarvan de larven en adulten afweerstoffen bevatten, worden ook de popstadia vaak chemisch verdedigd. Bijvoorbeeld, zowel de larven als de poppen van Delphastus catalinae lieveheersbeestjes hebben minuscule uitscheidingshaartjes die afweerstoffen produceren die hun predatoren afschrikken . Eclosion vloeistof in poppen kan ook bitter zijn en een rol spelen in de chemische verdediging (J.M. 2017, persoonlijke observatie), hoewel de functie ervan in de chemische verdediging niet is getest.

Aangezien de selectieve omgeving en levensstijl waarschijnlijk veranderen tijdens de larvale, pop en volwassen stadia, kunnen we kwalitatieve en kwantitatieve veranderingen in defensieve chemie verwachten tijdens de ontwikkeling . Bij bladhaantjes (Oreina gloriosa), bevatten individuen defensieve verbindingen (cardenoliden) gedurende alle levensstadia . De samenstelling van de chemische cocktail verandert echter van larvale tot popstadium en van popstadium tot volwassen stadium. De auteurs suggereren dat deze verschillen gedeeltelijk verklaard kunnen worden door veranderingen in de levensstijl en de respectieve gemeenschapsstructuren van predatoren en parasieten. Experimentele bestudering van deze hypothese zou een veelbelovende manier zijn om te testen hoe veranderingen in de structuur van de predatorgemeenschap de diversiteit in chemische bescherming vormgeven en in stand houden.

De kwaliteit en kwantiteit van verdedigingsstoffen in het popstadium kunnen ook afhangen van de ontwikkelingsomgeving tijdens het larvenstadium. Zo sekwestreren de larven van Junonia coenia (Nymphalidae) iridoidglycosiden uit hun waardplant (Plantago lanceolata). Van deze verbindingen is aangetoond dat ze afschrikkend werken tegen verschillende soorten ongewervelde predatoren zoals mieren. Er werd aangetoond dat zowel het genotype van de waardplant als het aanwezige predatortype een invloed hebben op de kwaliteit en de kwantiteit van het gehalte aan chemische verdedigingsstoffen in het popstadium. Het gehalte aan catalpol was hoger tijdens het popstadium bij individuen die groeiden in aanwezigheid van stinkwantsen in vergelijking met individuen die gepredeerd waren door wespen. J. coenia individuen kunnen dus hun chemische bescherming in het popstadium aanpassen aan het predatierisico van de belangrijkste predatorsoort (doelspecifieke afweer; zie ook ).

Soms kan het bezit van verdedigingsstoffen in het popstadium het predatierisico van soortgenoten verhogen. Pyrrolizidine alkaloïden zijn van planten afgeleide verbindingen die op grote schaal worden gebruikt voor chemische verdediging en communicatie, vooral bij Arctiidae. De larven van Utetheisa ornatrix ontlenen pyrrolizidine alkaloïden (PA’s) aan hun gastheerplanten Crotalaria spp. en behouden de alkaloïden gedurende de levensstadia en de metamorfose. Deze verbindingen komen ook voor tijdens het popstadium, wat een potentiële bescherming biedt tegen natuurlijke vijanden. Dezelfde verbindingen kunnen het popstadium echter kwetsbaar maken voor kannibalisme. Vóór de verpopping hebben de larven de neiging om verder van de waardplant af te dwalen, omdat U. ornatrix larven poppen met een hoog PA-gehalte kannibaliseren om PA’s voor zichzelf te verwerven. Naast bescherming tegen predatoren zoals spinnen of vogels, spelen PA’s een belangrijke rol in de seksuele selectie bij U. ornatrix, wat een verklaring biedt voor het kannibalistische gedrag in het larvale stadium.

Fysieke en gedragsmatige afweer

Poppen kunnen ook een fysieke verdediging bieden tegen potentiële predatoren (figuur 2). Haren en stekels zijn bijzonder effectieve verdedigingsmechanismen gebleken tegen ongewervelde predatoren tijdens het larvenstadium en kunnen een potentieel belangrijke rol spelen bij de popverdediging. Zo zijn bijvoorbeeld de dennenprocessierupsen bedekt met brandharen die bij de mens sterke allergische reacties kunnen veroorzaken. Het is dus mogelijk dat ze ook voor andere predatoren onvruchtbaar zijn. Bovendien bevatten hun cocons exuvia van de laatste larvale vervelling, met urticerende haren die in de coconwanden verstrengeld zijn. Gonometa-mot soorten zoals de Afrikaanse wilde zijdevlinder (Gonometa postica) larven hebben brandharen die ze opnemen in de wanden van de popcocon. De wanden van de cocon kunnen ook worden versterkt met andere structuren die het minder waarschijnlijk maken dat ze breken wanneer ze worden aangevallen: Veldtman et al. suggereren dat bij G. postica de cocons opvallen tegen hun achtergrond. Zij lopen ook een veel kleiner risico op predatie door vogels (2%) in vergelijking met Gonometa rufobrunnea (50%), waarvan de cocons verder vergelijkbaar zijn, maar voor het menselijk oog meer cryptisch lijken. In plaats van een aposematische verdediging suggereren de auteurs dat het lagere predatiegevaar bij G. postica waarschijnlijk te wijten is aan het verschil in structuur van de cocon. De cocons van Gonometa postica zijn bedekt met kleine calciumkristallen die het breken van de cocon bemoeilijken, naast verschillen in de kleur van de cocon. De functie en de oorsprong van deze verschillende soorten fysieke beschermingsmechanismen bij de verdediging tegen predatoren in het popstadium zijn echter nog niet experimenteel getest. Het is bijvoorbeeld mogelijk dat de larven zich moeten ontdoen van de haren voordat ze zich succesvol kunnen verpoppen. De integratie van haren in de wanden van de cocon kan daarom een fysiologische noodzaak zijn die extra voordelen biedt bij de verdediging tegen predatoren of parasitoïden.

Veel holometabolische insecten spinnen hun cocon vóór de metamorfose. De zijden cocon kan hen beschermen tegen predatoren en parasitoïden, maar ook tegen uitdroging of microparasieten . De zijde die het hoofdbestanddeel vormt van de cocon van Lepidoptera zou ook een defensieve rol spelen voor de poppen. Hoewel de zijde voor het grootste deel bestaat uit eiwitten die samen de structurele eigenschappen van de zijde in stand houden, zijn er een aantal andere eiwitten aanwezig in de zijde van verschillende soorten. Er wordt aangenomen dat deze alternatieve functies onder meer bijdragen tot de onsmakelijkheid van de cocons en de verdediging van de inhoud tegen microben. De meeste studies naar deze niet-structurele eiwitten hebben zich geconcentreerd op de zijde van de zijdevlinder, Bombyx mori; er is echter aangetoond dat de zijdecomponenten van motten uit verschillende families sterk op elkaar lijken. De zijde van de cocons van de zijdevlinder bevat proteaseremmers die tegen een reeks van van bacteriën en schimmels afgeleide proteasen zouden kunnen werken. Kaur et al. hebben echter betoogd dat veel van de beweerde antibiotische eigenschappen van zijde te danken zijn aan experimenten waarbij verontreinigde zijde werd gebruikt. Deze verontreinigingen waren afkomstig van het proces van het uit elkaar halen van de bestanddelen van de zijde, voorafgaand aan de experimenten waarin zij werden gebruikt. De mate waarin de zijde van cocons de poppen beschermt tegen bacteriële of schimmelinfecties of hen onsmakelijk maakt voor roofdieren is dus verre van duidelijk en vereist verder experimenteel onderzoek.

Poppen kunnen ook defensieve bewegingen vertonen die mogelijk een deimatische functie hebben tegen roofdieren of ze kunnen aanvallen door roofdieren en parasitoïden fysiek moeilijk maken. Bijvoorbeeld, poppen van Tenebrio molitor en Zophobas atratus draaien hun abdominale segmenten in reactie op tactiele stimulatie en van dit gedrag is aangetoond dat het de kans op kannibalisme door de larven van dezelfde soort vermindert. Poppen van de kleine schildpad (Aglais urticae) beginnen zeer heftig te kronkelen wanneer de parasitoïde erop probeert te landen, waardoor de parasitoïde vaak niet in staat is haar ei in de pop te leggen. In hetzelfde artikel rapporteerde Cole een hoger eilegsucces van parasitoïden bij Ledidoptera soorten P. aegeria en Pieris brassicae, waarvan de poppen niet in staat zijn om zo intensief te kronkelen als A. urticae poppen.

Intraspecifieke interacties en overleving tijdens het popstadium

Predatierisico wordt vaak genoemd als een belangrijke selectieve kracht die socialiteit bevordert, inclusief coöperatieve bescherming van nakomelingen tijdens het popstadium. Bij veel sociaal gedragende insecten, zoals eusociale vliesvleugeligen, zijn verschillende soorten coöperatieve voortplantingsstrategieën geëvolueerd, waarbij de adulten voor de onvolwassen stadia zorgen, met inbegrip van de poppen, en hen verdedigen tegen verschillende soorten natuurlijke vijanden. Bij eusociale soorten zoals mieren is het echter ook zo dat poppen niet veilig zijn voor predatoren: Aziatische zwarte beren zijn bijvoorbeeld eerder geneigd te foerageren op mierennesten waar veel poppen zijn (maar zie ).

Bij sommige soorten kunnen individuen in het popstadium aggregaties vormen die het sterfterisico verminderen. Deze aggregaties kunnen passief zijn: bijvoorbeeld als gevolg van kenmerken in het landschap (als geschikte habitats voor verpopping verspreid zijn) die leiden tot het samenklonteren van individuen. Anderzijds kunnen aggregaties actief zijn wanneer individuen actief contact met elkaar houden. Aggregatie in het popstadium (of in welk levensstadium dan ook) kan op drie manieren werken: ten eerste minimaliseert het ontmoetingen met willekeurige zoekende predatoren, maar het kan de kwetsbaarheid verhogen voor bijvoorbeeld visuele predatoren die goed zijn in het detecteren van groepen prooien. Ten tweede, het verdunt het effect van de predator nadat deze is aangetroffen (veiligheid in aantallen als gevolg van predator verzadiging en verwerkingstijden) . Bij Rhyacophila vao, een trichoptera die in een beek leeft, waren aggregaties van poppen bijvoorbeeld nadelig in termen van risico op ontmoeting met predatoren. Groepering was echter gunstig in termen van verdunning van het predatierisico. Wanneer ze samen worden geëvalueerd (aanvalsbeperkend effect), biedt groepering in het popstadium een hoger netto voordeel tegen predatierisico.

De derde manier waarop aggregatie het predatie risico kan verlagen is door het verbeteren van het leren vermijden van predatoren als de prooi onrendabel is . Het is aangetoond dat roofdieren leren om chemisch verdedigde cryptische (onbeweeglijke) kunstmatige en echte prooien effectiever te vermijden wanneer deze prooien in groepen zijn in vergelijking met solitaire prooien . Dit mechanisme is nog niet experimenteel getest in het popstadium, maar het zou een belangrijke rol kunnen spelen bij soorten waarvan de poppen chemische afweerstoffen bezitten en vaak ruimtelijk en temporeel gegroepeerd zijn. Bijvoorbeeld, bij de gregarious dennenzagersoorten met chemische afweer, zijn de poppen vaak gegroepeerd in de nabijheid van de gastbomen waar de larven zich gregariously voeden in actief in stand gehouden groepen. Bij de Neodiprion-pijnboomzagvliegen schakelen de individuen over van gregarious gedrag naar solitair gedrag in het niet-voedende laatste instar, waar de larven zich verspreiden om hun cocons op de grond te spinnen. De cocons liggen echter vaak samengeklonterd in de ruimte onder de gastbomen en kunnen een aantrekkelijke voedselplek vormen voor zoogdierroofdieren zoals spitsmuizen en woelmuizen of vogels. De poppen van de dennenzaagwesp bevatten verdedigingschemicaliën, omdat de verdedigingsklieren van de larven tijdens de metamorfose in de pop worden afgevoerd. Tijdens het pre-volwassen stadium draaien de individuen zich echter actief om in de cocon als de coconwand doorboord wordt en bewegen de weggeworpen verdedigingsklierzakjes in de richting van de potentiële aanvaller. Of dit chemische verdedigingsmechanisme van poppen enig effect heeft op het gedrag van predatoren is niet direct getest en de rol ervan zou belangrijker kunnen zijn in de verdediging tegen macroparasieten.

Bescherming tegen andere soorten en overleving tijdens het popstadium

Individuen kunnen tijdens het popstadium bescherming tegen predatoren van andere soorten krijgen . Deze interacties kunnen variëren van mutualistisch (beide partners profiteren ervan) tot parasitair (kostbaar voor de andere partner zonder enig voordeel). Soms kan de relatie ook commensalistisch zijn: zo wisselen de rupsen van Platyperpia virginalis (Arctiidae) tijdens de verpopping van gastheerplant en habitat. Individuen geven er de voorkeur aan zich te verpoppen in een stekelige plantensoort, die zich in een andere habitat bevindt en niet in de waardplant waarmee ze zich tijdens het larvenstadium voedden. Bovendien was de individuele overleving tijdens het popstadium hoger in deze fysiek verdedigde planten. Dit werd experimenteel bevestigd: in planten waar de fysieke verdedigingsstructuren werden verwijderd, nam de overleving van de poppen af. Evenzo hebben bij papilionidae Battus polydamas archidamas de poppen een grotere overlevingskans wanneer zij zich op cactussen bevinden in vergelijking met struiken, rotsen of de grond .

Sommige soorten kunnen zelfs andere soorten manipuleren om zich tegen hen te beschermen . Lycaenidae en Riodinidae vlinderfamilies staan bekend om hun relaties met mieren, die variëren van mutualistisch tot parasitair (besproken in ). In het algemeen worden de larven van verschillende soorten uit deze groep door mieren beschermd tegen parasieten en roofdieren. De mieren ontvangen in ruil daarvoor een voedzame afscheiding van de larven. Hoe afhankelijk deze soorten van mieren zijn, verschilt per soort. Sommige soorten zijn verplichte myrmecofielen, zoals Jalmenus evagoras, die zonder mieren praktisch niet kunnen overleven. Sommige andere soorten zijn facultatieve myrmecofielen.

Interessant is dat niet alleen de larven maar ook de poppen van deze groep vlinders mechanismen hebben ontwikkeld om het gedrag van de mieren te manipuleren. Alle Lycaenide poppen produceren geluid via stridulatie (geluidproducerende organen), ongeacht of ze met mieren geassocieerd zijn of niet. Deze popgeluiden kunnen worden beschouwd als deimatisch, omdat ze worden geproduceerd wanneer de poppen worden verstoord. Bij sommige soorten zijn popgeluiden echter betrokken bij de rekrutering van mieren. Bijvoorbeeld, bij J. evagoras poppen, kan geluidsproductie mieren aantrekken en de mierenwacht in stand houden. Deze voorbeelden tonen aan dat het popstadium niet ‘een passieve en inactieve’ levensfase is, maar dat poppen actief kunnen communiceren met hun omgeving. Misschien wel het meest fascinerende voorbeeld hiervan komt van de parasitaire Maculinea rebeli vlinders (Lycaenidae). Zowel hun larven als hun poppen produceren geluid dat nauwkeurig het geluid nabootst van hun gastheer, de mierenkoningin van Myrmica schenki . Het geluid dat door de poppen wordt geproduceerd, is nauwkeuriger dan dat van de larven. Dit popgeluid wekt een vergelijkbare reactie op als het geluid van koninginnen, waardoor M. rebeli in staat is zijn gastheer te manipuleren en bescherming tegen mieren te verkrijgen.

Conclusie en toekomstige vragen

Uit ons literatuuronderzoek blijkt dat een uitgebreide diversiteit aan verdedigingsmechanismen is geëvolueerd om de bescherming tegen predatoren via het popstadium bij insecten te verhogen. Deze strategieën omvatten verschillende soorten beschermende kleurstrategieën, defensieve toxines, bescherming tegen soortgenoten en manipulatie van de gevoeligheid van gastheersoorten voor specifieke chemische of auditieve signalen om hun bescherming te verkrijgen. Het popstadium is dus geen “inactief” stadium, maar kan zich tegen predatoren beschermen met een uitgebreide diversiteit aan morfologische, chemische en gedragsmechanismen. Gezien de beschikbare literatuur over het larvale of volwassen stadium, staat het begrip van de verdedigingsstrategieën in het popstadium nog in de kinderschoenen. Daarom is het duidelijk dat het risico op predatie, en hoe men zich daartegen kan beschermen in het popstadium, een interessant en belangrijk onderwerp is voor toekomstig onderzoek. Het bepalen van deze selectiedruk over de levensstadia heen is van cruciaal belang om een realistisch beeld te krijgen van de evolutie van levensgeschiedenisstrategieën bij soorten met complexe levenscycli en om factoren te voorspellen die hun populatiedynamiek bepalen. Deze informatie kan zelfs inzicht verschaffen in de mechanismen achter dramatische dalingen in insectenpopulaties en nuttig zijn voor een doeltreffende planning en beheer van het behoud. Met deze aspecten in het achterhoofd, hebben we verschillende mogelijk interessante en belangrijke routes geschetst voor toekomstig onderzoek.

(a) Hoe geeft variatie in de samenstelling van de predatorgemeenschap vorm aan de evolutie van prooidierenverdediging gedurende de levenscyclus van een individu?

Variatie in de structuur van de predatorgemeenschap kan een belangrijk selectief agens zijn dat vorm geeft aan de evolutie van prooidierenverdediging. Tot op heden werden deze effecten voornamelijk beschouwd binnen de individuele levensfase (bv. larvale of volwassen dieren). Op basis van onze literatuurstudie is het echter waarschijnlijk dat de structuur van de predatorgemeenschap ook verandert doorheen de verschillende levensstadia. Hoe dit de functie en diversiteit van verdedigingsmechanismen tussen levensstadia, met inbegrip van het popstadium, beïnvloedt, is niet bekend. Variatie in de samenstelling van de predator- en parasitoïdengemeenschap zou bijvoorbeeld kunnen verklaren waarom we soms variatie waarnemen in de kwantiteit en kwaliteit van defensieve verbindingen in larvale, pop- en volwassen stadia. Om deze onbestudeerde aspecten te bestuderen, kunnen we gebruik maken van representatieve modelsystemen voor prooisoorten, waar we reeds beschikken over accumulerende informatie over de vele factoren die vorm geven aan individuele verdedigingsstrategieën in verschillende levensstadia. We moeten ons ook richten op relevante predatorsoorten, aangezien een recente studie suggereert dat chemische afweer doelgericht kan zijn, waarbij het belang van de keuze van de juiste focale predatorsoort bij het bestuderen van de doeltreffendheid van chemische afweer aan de orde komt. Met de opeenstapeling van empirische onderzoeksinformatie van verschillende soorten, kunnen we vervolgens systematische analyses uitvoeren om te evalueren in hoeverre afweerstoffen in verschillende levensstadia met elkaar in verband staan of dat ze onafhankelijk van elkaar evolueren.

(b) Functie van chemische afweerstoffen tijdens het popstadium: kunnen niet-visuele predatoren leren om cryptisch gekleurde poppen te vermijden op basis van chemische, tactische of auditieve signalen?

Aposematisme is herhaaldelijk geëvolueerd in larvale en volwassen stadia, maar zeer zelden in het popstadium. Een algemene veronderstelling is echter dat defensieve verbindingen ook in het popstadium voorkomen wanneer larvale en volwassen stadia chemisch verdedigd worden. Dit wordt ook ondersteund door empirische gegevens van soorten waarvan het gehalte aan chemische verdedigingsstoffen in het popstadium is geanalyseerd. Aangezien opvallende signalen de leerefficiëntie van de predator bij het ontwijken van de prooi zouden moeten verhogen, is het voor de hand liggend dat deze verdedigde prooisoorten voorkomen met een lage signaalintensiteit ; dit is vooral het geval als de chemische verdediging duur is om te produceren en te onderhouden en het individu reeds goed beschermd is door camouflage . Als een predator altijd in de pop moet bijten om deze onsmakelijk te vinden (d.w.z. predatoren leren niet om chemisch verdedigde poppen te vermijden), dan hebben verdedigingschemicaliën in het popstadium geen voordeel voor het individu, dat hoe dan ook zal sterven nadat het coconomhulsel doorboord is. Wiklund & Sillén-Tullberg suggereerde bijvoorbeeld dat poppen misschien zelfs van nature kwetsbaarder zijn voor roofdieren, omdat de harde cuticula van poppen eerder breken dan de meer flexibele cuticula van larven en volwassenen.

Welke cues zouden roofdieren dan kunnen gebruiken om chemisch verdedigde poppen te leren mijden? Ten eerste is opvallendheid misschien niet zo belangrijk, zolang de verdedigde prooien zich voldoende onderscheiden van de smakelijke prooien. Ten tweede heeft het meeste onderzoek naar popkleuring zich geconcentreerd op de opvallendheid voor menselijke ogen. We weten echter heel weinig over de opvallendheid van poppen voor roofdieren met andere soorten visuele systemen, zoals vogels die ook UV-golflengten waarnemen. Sommige soorten hebben metaalgouden of zilverglanzende poppen (figuur 1) . Dit soort glimmende kleuren kan functioneren als een waarschuwingssignaal, vergelijkbaar met iriserende kleuren, of als een camouflage die de visuele omgeving weerspiegelt. Ten derde blijkt uit ons literatuuronderzoek dat poppen veel andere manieren hebben ontwikkeld om te communiceren, zoals bewegingen, geluiden en chemische signalen. Dit soort signalen zouden kunnen fungeren als waarschuwingssignalen van verdedigingsgif, vooral voor niet-visuele predatoren. Momenteel ontbreken experimentele studies die testen of deze niet-visuele predatoren in staat zijn om chemisch verdedigde poppen te leren vermijden op basis van de beschikbare cues. Tenslotte is het mogelijk dat defensieve verbindingen in het popstadium voorkomen, eenvoudigweg omdat ze van het larvale stadium naar het volwassen stadium getransporteerd moeten worden, zonder dat ze een adaptieve functie hebben tijdens het popstadium. Toekomstig onderzoek zou verdere experimenten met dummy prooien kunnen proberen, vergelijkbaar met die welke op grote schaal worden gebruikt om het predatierisico tijdens het larvale en volwassen stadium te testen. Dit zou een manier bieden om te testen hoe verschillende fenotypische kenmerken, zoals grootte, kleur of plaats van verpopping, onder selectie door predatie staan.

(c) Levensgeschiedenis trade-offs tussen levensstadia en hoe deze samenhangen met predatierisico tijdens het popstadium

Een ander minder bestudeerd aspect is potentiële levensgeschiedenis trade-offs tussen popstadium en volwassen stadium. Bijvoorbeeld, als de toewijzing van effectieve camouflage pigmentatie tijdens het popstadium afruilt tegen de grootte of de vliegcapaciteit tijdens het volwassen stadium, zal selectieve predatie tijdens het popstadium indirect de fenotypische variatie in het volwassen stadium bepalen. Als predatie tijdens het popstadium grote of kleine maten bevoordeelt, zal dit waarschijnlijk ook eigenschappen als grootte in de volwassen dieren weerspiegelen. Verdedigingskenmerken, zoals chemische afweer, kunnen ook kostbaar zijn om te produceren en in stand te houden tijdens het larvenstadium en kunnen de prestaties tijdens het popstadium en het volwassen stadium belemmeren. Lindstedt et al. ontdekten bijvoorbeeld dat wanneer de kosten van chemische verdediging hoog waren, Diprion pini dennenzagers minder kans hadden om het popstadium te bereiken en trager groeiden. Bij P. brassicae larven verminderde een hogere bijdrage aan de chemische verdediging de kans dat ze het popstadium bereikten en ze waren kleiner in het popstadium. Tenslotte kan het kostbaar zijn om tijdens het popstadium middelen te besteden aan de opbouw van de beschermende cocon, waardoor de middelen die tijdens het volwassen stadium beschikbaar zijn, worden beperkt.

Hoe eigenschappen van de pop geassocieerd zijn met eigenschappen van de volwassene of de larve zouden bijzonder interessante vragen kunnen zijn om te testen bij soorten die polymorf zijn in een bepaald levensstadium. Bijvoorbeeld, als volwassen en pop eigenschappen zijn gecorreleerd en predatie risico varieert dienovereenkomstig met de levensfase, zou selectie tijdens de popstadium een belangrijke factor kunnen zijn die variatie in de frequenties van volwassen morphs verklaart. Studies die fenotypische variatie in popkenmerken in verband brengen met de variatie in larvale en volwassen kenmerken zijn echter zeer schaars, en zouden daarom belangrijk zijn voor het begrijpen van de evolutie van levensgeschiedenisstrategieën bij insecten.

(d) Hebben verdedigingskenmerken meerdere functies in de verdediging tegen meerdere vijanden?

Ondanks dat we ons in dit literatuuroverzicht vooral hebben gericht op predatie, willen we ingaan op het feit dat veel van de hierboven genoemde verdedigingsmechanismen even kritisch kunnen zijn in de bescherming tegen parasitoïden en ziekteverwekkers. Momenteel zijn er steeds meer aanwijzingen dat het gelijktijdig bestuderen van deze twee selectiedrukken in een ‘multienemy-kader’ kan helpen om te begrijpen hoe defensieve eigenschappen in eerste instantie zijn geëvolueerd. Sommige defensieve verbindingen kunnen bijvoorbeeld een dubbele functie hebben en meerdere doelen dienen bij de bescherming tegen predatoren en parasieten (maar zie ). Het is dus mogelijk dat dezelfde defensieve verbindingen die een belangrijke rol spelen in de bescherming van het larvale stadium tegen predatoren, een belangrijkere rol spelen in de bescherming tegen schimmels en ziekteverwekkers tijdens de verpopping. Als de defensieve toxinen in de eerste plaats geëvolueerd zijn tegen parasitoïden of ziekten, dan biedt dat nog een evolutionaire verklaring voor de zwakke visuele signalen van chemisch verdedigde poppen. Op dezelfde manier kunnen defensieve bewegingen tijdens het popstadium of camouflage de overleving tegen zowel predatoren als parasitoïden verhogen. Ook hier is er een duidelijke behoefte aan experimentele studies waar het belang van visuele en chemische signalen in bescherming tegen parasitoïden en predatoren kan worden getest.

(e) Hoe vaak veranderen individuen van habitat of vertrouwen ze op bescherming van andere soorten tijdens het popstadium?

Uit ons overzicht blijkt dat individuen van habitat kunnen veranderen, van waardplant kunnen veranderen of zelfs parasitaire of coöperatieve interacties met andere soorten kunnen ontwikkelen om vijandvrije ruimte te krijgen tijdens het popstadium. Hoe vaak poppen daadwerkelijk afhankelijk zijn van bescherming door andere soorten in hun verdediging of hoe afhankelijk insectensoorten zijn van meerdere habitats tijdens hun levenscyclus zou een interessant onderwerp zijn voor toekomstig onderzoek om te overwegen. Dit zou natuurhistorische gegevens en gedragsobservaties vereisen in combinatie met experimentele manipulaties en fylogenetische studies. Deze informatie zou ook van belang kunnen zijn voor de planning van beschermingszones die gericht zijn op de bescherming van bepaalde soorten: vaak worden de beschermingsinspanningen toegespitst op de bescherming van gebieden die rijk zijn aan waardplanten voor de larven. Als insectensoorten echter afhankelijk zijn van andere soorten om het popstadium te overleven, of zelfs van habitat moeten veranderen om zich succesvol te kunnen verpoppen, moet effectieve bescherming rekening houden met deze vereisten.

Toegankelijkheid van gegevens

Dit artikel heeft geen aanvullende gegevens.

Bijdragen van auteurs

C.L. leidde het schrijven van het manuscript. Alle auteurs hebben kritisch bijgedragen aan de concepten en gaven de uiteindelijke goedkeuring voor publicatie.

Belangen

We verklaren geen concurrerende belangen.

Funding

Deze studie werd gefinancierd door de Academie van Finland via Centre of Excellence in Biological Interactions.

Voetnoten

Een bijdrage van 13 aan een themanummer ‘The evolution of complete metamorphosis’.

.