Sir,
We applaudisseren deze inspanningen voor hun moed in plaats van ze te verdoemen voor hun fouten. (McShea, 1991, p. 310)
Homologie is een fundamenteel begrip in de systematiek en de evolutie. Er bestaan verschillende opvattingen over homologie (Hall, 1994; Müller, 2003; en verwijzingen daarnaar). Met de komst van Hennig’s (1965, 1966) Phylogenetic Systematics, begon homologie in de cladistische theorie en praktijk begrepen te worden vanuit een nieuwe benadering – d.w.z. als synapomorfie (gedeelde afgeleide kenmerken) (bijv. Wiley, 1975; Nelson en Platnick, 1981; Patterson, 1982; Rieppel, 1988; de Pinna, 1991; Brower en Schawaroch, 1996; Kitching et al., 1998; Williams, 2004; Schuh en Brower, 2009; Assis en Rieppel, 2011). Hoewel een dergelijke benadering een consensus werd in de cladistische literatuur, heeft een recent debat in de Cladistiek de herziening van de gelijkwaardigheid van homologie met synapomorfie gestimuleerd (Brower en de Pinna, 2012; Nixon en Carpenter, 2012; Williams en Ebach, 2012).
In deze brief bespreek ik kort enkele punten die Brower en de Pinna (2012) hebben verkend, en laat ik aan de hand van de literatuur (Müller, 2003; Love, 2007)zien waarom hun alternatieve definitie van homologie homologie en synapomorfie niet volledig als synoniemen kan huisvesten. Er bestaat een rijke literatuur over homologie. Daarom probeer ik een aantal kwesties over homologie te verduidelijken aan de hand van de ontwikkeling van drie belangrijke vragen: (i) Wat is homologie in de systematiek en de evolutie? (ii) Wat is de relatie van homologie tot synapomorfie, symplesiomorfie en homoplasie? (iii) Wat betekent de relatie van homologie met betrekking tot de aan- en afwezigheid van onderdelen (entiteiten, kenmerken) ter ondersteuning van monofyletische groepen en fylogenetische classificaties?
Volgens de definitie van homologie van Brower en de Pinna (2012, cursief in het origineel):
Homologie is de relatie tussen delen van organismen die bewijs levert voor gemeenschappelijke voorouders. Deze definitie geeft de praktijk van de fylogenetische gevolgtrekking weer en is van toepassing op beide lagen van homologie-beoordeling, primair en secundair. Degenen die vertrouwd zijn met fylogenetica kunnen onze definitie afkorten door ‘synapomorfie’ te vervangen voor alles wat volgt op het werkwoord ‘is’.
Door deze vervanging te aanvaarden, is homologie synapomorfie, dus synapomorfie is de relatie tussen delen van organismen die bewijs levert voor gemeenschappelijke afstamming. In lijn hiermee hebben Brower en de Pinna (2012) kritiek geuit op de opvatting van Nixon en Carpenter (2012) dat plesiomorfie homologie is:
N&C’s (p. 162) argument dat plesiomorfie homologie is op basis van “het voorkomen van dezelfde aandoening bij de meest recente gemeenschappelijke voorouder” is in zijn redenering identiek aan het argument van evolutionaire taxonomen dat parafylie monofylie is. Wij vermoeden dat Hennig over plesiomorfe “homologieën” hetzelfde zou hebben gedacht als over parafyletische groepen: “they have no independent history and thus possess neither reality nor individualuality” (Hennig, 1966, p.146).
Vanuit deze overwegingen is het verhelderend om andere door Hennig (1965) geschreven zinnen nog eens de revue te laten passeren:
Het moet worden erkend als een principe van onderzoek voor de praktijk van de systematiek dat overeenstemming in karakters moet worden geïnterpreteerd als synapomorfie, zolang er geen redenen zijn om te vermoeden dat de oorsprong ervan symplesiomorfie of convergentie is (p. 104, cursief toegevoegd).
Een recente geleedpotige soort kan bijvoorbeeld onmiddellijk tot de Myriopoda worden gerekend door het bezit van homonome segmentatie van het lichaam met vergroeide aanhangsels op meer dan drie van zijn rompsegmenten, hoewel beide plesiomorfe kenmerken zijn en niet kunnen worden gebruikt om de veronderstelling te rechtvaardigen dat de Myriopoda monofyletisch zijn. Beide zijn plesiomorfe kenmerken die ook aanwezig moeten zijn geweest bij de gemeenschappelijke voorouders van de Insecta en Myriopoda (p. 112, cursief toegevoegd).
Wat is de oorzaak die de “oorsprong” (Hennig, 1965, p. 104) van de symplesiomorfie verklaart? Als homologie te wijten is aan gemeenschappelijke oorsprong (Darwin, 1859), dan lijken de zinnen van Hennig (1965) erop te wijzen dat synapomorfe en symplesiomorfe kenmerken te wijten zijn aan gemeenschappelijke voorouders. Het kritieke punt is echter dat voor Hennig (1965):
Het doel van het onderzoek naar fylogenetische systematiek is het ontdekken van de juiste graden van fylogenetische verwantschap binnen een bepaalde groep organismen (p. 98, cursief toegevoegd).
De methode van de fylogenetische systematiek, als dat deel van de biologische wetenschap dat ten doel heeft de mate van fylogenetische verwantschap tussen soorten te onderzoeken en deze tot uitdrukking te brengen in het systeem dat zij heeft ontworpen, heeft dus de volgende grondslag: dat morfologische gelijkenis tussen soorten niet zonder meer kan worden beschouwd als een criterium voor fylogenetische verwantschap, maar dat dit begrip moet worden onderverdeeld in de begrippen symplesiomorfie, convergentie en synapomorfie, en dat alleen de laatstgenoemde categorie van gelijkenis kan worden gebruikt om toestanden van verwantschap vast te stellen (p. 104).
Ook al zijn symplesiomorfie en synapomorfie uitingen van homologie, alleen de laatstgenoemde categorie van gelijkenis, ten opzichte van een geschikt hiërarchisch niveau, vormt bewijs voor monofylie sensuHennig (1965, 1966). Schuh en Brower (2009) en Rieppel (2010) hebben inderdaad besproken hoe Willi Hennig ons begrip van monofyletische groepen heeft verfijnd in vergelijking met eerdere opvattingen. Bovendien toonde Hennig (1965, 1966) ons verschillende manieren (categorieën van gelijkenis) waarop homologie kan worden uitgedrukt via het fylogenetische systeem. Het was niet slechts een synonymisering van homologie met synapomorfie, zoals vele cladisten hebben onderschreven. Belangrijker is dat dit niet betekent dat we door te zeggen dat “plesiomorfie en synapomorfie soorten homologie zijn” (Nixon en Carpenter, 2012, p. 162) parafyletische groepen zullen indelen. Ik realiseer me dat Willi Hennig’s Phylogenetic Systematics synapomorfieën, symplesiomorfieën en homoplasieën (convergenties) onderbrengt binnen een realistische benadering. Met andere woorden, er is een oorzakelijke verklaring voor hun ontstaan (bv. Hall, 2007; Scotland, 2011). Parafyletische en polyfyletische groepen zijn echter niet realistisch aanvaardbaar (Hennig, 1965, 1966), ook al worden deze groepen gedefinieerd door respectievelijk symplesiomorfieën en homoplasieën. Ironisch genoeg bestaat er een duidelijk onderscheid tussen tekenevolutie en groepsindeling.
Terugkomend op het argument van Brower en de Pinna (2012) dat homologie (een relatie tussen delen van organismen) synapomorfie is. Wat zeggen zij over het verlies van delen (entiteiten, kenmerken), klassiek geïnterpreteerd als synapomorfieën – bijvoorbeeld het verlies van ledematen bij slangen (tetrapoden), het verlies van vasculair cambium bij monocotyledonen (lignofyten), enzovoort? Zoals Müller (2003, p. 54, cursief in het origineel) treffend opmerkt:
de afwezigheid ervan, kan dienen als een gedeeld, afgeleid (taxonomisch) karakter – een synapomorfie. Bovendien is een taxonomisch kenmerk niet noodzakelijk hetzelfde als een morfologisch kenmerk. Alle homologen zijn synapomorfieën, maar niet omgekeerd. Afwezigheid van een anatomisch element, bijvoorbeeld, kan een taxonomische synapomorfie zijn, maar geen homologie, omdat homologen positieve anatomische delen zijn. Vandaar dat synapomorfie en homologie niet als synoniem moeten worden beschouwd.
Volgens is “omologie een equivalentierelatie tussen entiteiten (niet de afwezigheid van entiteiten) die met elkaar overeenkomen” (Love, 2007, p.700, cursivering in origineel). In het verlengde hiervan kunnen we nu zien hoe Brower en de Pinna (2012, cursivering toegevoegd) de kwestie rond afwezigheid en aanwezigheid van delen opvatten in relatie tot symplesiomorfie en synapomorfie.
Weliswaar kunnen sommige van die afwezigheden apomorfieën vertegenwoordigen, maar veel ervan zijn symplesiomorfieën. Zoals opgemerkt door Nelson (1978, p. 340), “afwezigheid van een karakter is geen karakter,” maar het kan nog steeds een symplesiomorfie zijn. Wij beschouwen complementaire afwezigheden als primaire homologen (epistemologisch identieke karaktertoestanden) maar niet als secundaire homologen. Het is duidelijk dat primitieve afwezigheid slechts een operationele plaatshouder is voor die taxa die geen waarneembare afgeleide eigenschap hebben, en als zodanig niet kan worden “gedeeld als gevolg van gemeenschappelijke voorouders”.
Op deze manier geven Brower en de Pinna (2012) een interpretatie van verliezen als apomorfieën en afwezigheden als plesiomorfieën, en begaan zij dus een categorische fout door homologie te synonymiseren met synapomorfie. Hoe kan er in feite een relatie bestaan tussen dingen (homologieën als delen of kenmerken) die niet bestaan (synapomorfieën als verliezen van delen of kenmerken)? Hetzelfde geldt voor symplesiomorfie als afwezigheid, zodra deze niet gerelateerd is aan een oorzakelijk proces. Op deze manier verdient een interessant punt de aandacht in het licht van evo-devo, en de integratie tussen patroon en proces. Bij fenotypisch verlies gaat het morfologische karakter verloren, maar de genetisch-ontwikkelingsmechanismen die voor dat karakter coderen kunnen behouden blijven (Hall, 2007). Vanuit dit perspectief kunnen we zeggen dat er geen relatie van homologie is op fenotypisch niveau, omdat de homologe entiteiten verloren zijn gegaan, maar tegelijkertijd kunnen we zeggen dat er wel een relatie van homologie is op het niveau van de overgebleven genetisch-ontwikkelingsmechanismen. Zodra deze genen en regulerende mechanismen geconserveerd zijn, kunnen convergerende morfologische kenmerken in de ruimte-tijd worden gegenereerd door middel van “diepe homologie” (Hall, 2007; Shubin et al., 2009; Scotland, 2011).
Ten slotte is de rationale van het bekritiseren van een deel van Brower en de Pinna’s (2012) visie op homologie niet om het te minimaliseren. In het licht van dit verhelderende debat in Cladistics, nodig ik degenen die vertrouwd zijn met fylogenetica uit om na te denken over de volgende antwoorden op die drie vroege vragen.
- 1
In de systematiek is homologie een verwantschap tussen dezelfde delen of kenmerken van twee of meer organismen onder elke variëteit van vorm en functie (Owen, 1843). Verschillende en elkaar aanvullende empirische criteria worden gebruikt om vast te stellen of de delen of kenmerken al dan niet dezelfde zijn. Deze omvatten: topografische identiteit, connectiviteit, samenstelling, genetica, ontogenie en conjunctie (Patterson, 1982; Rieppel, 1988; Hall, 2007; Shubin et al., 2009; Scotland, 2011). In de evolutie wordt de relatie van homologie causaal gegenereerd en begrijpelijk verklaard door afstamming met of zonder modificatie (Darwin, 1859).
- 2
In de fylogenetische systematiek zijn synapomorfie, symplesiomorfie en homoplasie uitdrukkingen van homologie of categorieën van gelijkenis op verschillende, passende niveaus van fylogenetische universaliteit. Met betrekking tot de fylogenetische agenda en de voordelen van systematisch-comparatief onderzoek, is synapomorfie de kwaliteits-epistemische marker voor monofylie sensu Hennig (Assis en Rieppel, 2011). Symplesiomorfie is synapomorfie op een minder uitgebreid niveau, dat niet bruikbaar is voor fylogenetische classificatie (Patterson, 1982; de Pinna, 1991; Schuh en Brower, 2009). Symplesiomorfie impliceert parafylie, zodat sommige, niet alle, afstammende soorten een bepaalde (plesiomorfe) conditie geërfd hebben van een gemeenschappelijke voorouder van hen. Homoplasie houdt polyfylie in – d.w.z. onafhankelijke oorsprong (niet-homologie) van een soortgelijke aandoening in twee of meer groepen – maar het is synapomorfie op een beperkter fylogenetisch niveau (vergelijk Hall, 2007; Scotland, 2011; Nixon en Carpenter, 2012). Taxische homologie vormt het bewijs van monofylie (Patterson, 1982), terwijl transformationele homologie evolutionaire reeksen inhoudt van plesiomorfe naar apomorfe homologen.
- 3
Zowel in het geval van afwezigheid als in het geval van verlies van delen of kenmerken kunnen synapomorfie, symplesiomorfie en homoplasie niet worden behandeld als fenotypische homologie (Müller, 2003; Love, 2007). Taxische homologie (Patterson, 1982) en secundaire homologie (de Pinna, 1991) zijn dus niet volledig gelijkwaardig aan synapomorfie. In diezelfde zin mag de relatie van transformatiehomologie – d.w.z. tussen verschillende maar overeenkomstige homologen – niet worden gebruikt voor “afwezig/aanwezig”-karakterverklaringen (Sereno, 2007). Zoals eerder opgemerkt, heeft symplesiomorphy als afwezigheid geen causaal-relationele betekenis. Het verwijst naar ‘iets’ dat nooit in de natuur heeft bestaan en daarom uit historische scenario’s moet worden weggelaten. Daarentegen hebben synapomorfie, symplesiomorfie en homoplasie als verlies wel causaal-relationele betekenis, omdat zij betrekking hebben op het verband tussen evolutionaire patronen en processen (Hall, 2007; Scotland, 2011). Synapomorfie, in de zin van verlies van delen of kenmerken – d.w.z. het verlies van de relatie van homologie – is ook een bewijs van monofylie.
Alan Love’s paper inspireerde mij tot het schrijven van deze brief; mijn dank gaat dan ook uit naar hem. Mijn oprechte dank gaat uit naar Leonardo Borges, Rafaela Falaschi, Alan Love, Olivier Rieppel, en de Editor-in-Chief, Dennis Stevenson, voor hun commentaar op een vroege versie van deze brief; en Renê Carneiro, Ana Fernandes, Carolina Oliveira, Morgana Rabelo, Aline Ramalho, Rafaella Ribeiro en Lucimara Souza voor onze vruchtbare discussies tijdens de cursus Homology: Systematiek en Evolutie aan de Universidade Federal de Minas Gerais (beurs nr. FAPESP, 10/08382-1).