Abstract
Voedingsrelaties kunnen ertoe leiden dat invasies, uitroeiingen en populatieschommelingen van een soort een dramatisch effect hebben op andere soorten binnen een verscheidenheid aan natuurlijke habitats. Empirisch bewijs suggereert dat zulke sterke effecten zich zelden verder verspreiden door voedselketens die meer dan drie schakels verwijderd zijn van de initiële verstoring. De omvang van deze potentiële invloedssferen binnen complexe gemeenschappen is echter over het algemeen onbekend. Hier laten we zien dat soorten binnen grote gemeenschappen uit een verscheidenheid van aquatische en terrestrische ecosystemen gemiddeld twee schakels van elkaar verwijderd zijn, met >95% van de soorten typisch binnen drie schakels van elkaar. Soorten komen nog dichter bij elkaar te staan naarmate de complexiteit van het netwerk en, meer onverwacht, de soortenrijkdom toeneemt. Onze bevindingen zijn gebaseerd op zeven van de grootste en meest complexe voedselwebben die beschikbaar zijn, alsmede op een voedselwebmodel dat de algemeenheid van de empirische resultaten uitbreidt. Deze resultaten geven aan dat de dynamiek van soorten binnen ecosystemen meer onderling verbonden kan zijn en dat biodiversiteitsverlies en invasies van soorten meer soorten kunnen treffen dan eerder werd gedacht.
De gemiddelde afstand tussen alle knooppunten in een web (D) is misschien wel de meest bekende eigenschap van complexe netwerken. Zo wordt het “kleine wereld”-fenomeen in grote sociale netwerken in de volksmond ook wel “six degrees of separation” genoemd (1). D, ook bekend als de karakteristieke padlengte, kwantificeert het gemiddelde aantal links dat nodig is om informatie of een effect te laten voortplanten langs de kortste paden tussen knooppunten in een netwerk. Netwerken krijgen steeds meer interdisciplinaire belangstelling (2), zoals blijkt uit onderzoeken naar D bij gilden van filmacteurs, elektrische stroomnetten, neurale netwerken en het internet (1-3). De eerste studie die D in voedselwebben berekende, vond kleine D in relatief eenvoudige webben met 3-33 taxa, maar de empirische variatie in de gegevens leidde tot een roep om veel meer onderzoek naar padlengten in voedselwebben (4).
Een voedselweb bestaat uit L gerichte trofische links tussen S knooppunten of “trofische soorten”. Trofische verbindingen doen zich voor tussen consumptietaxa (d.w.z. roofdieren, parasieten, herbivoren, enz.) en de hulpbrontaxa (d.w.z. prooidieren, gastheren, planten, enz.) die zij eten. Trofische soorten zijn functioneel verschillende netwerkknooppunten die bestaan uit alle taxa binnen een bepaald voedselweb die dezelfde consumenten en hulpbronnen delen. Het samenvoegen van functioneel vergelijkbare taxa tot trofische soorten is een conventie binnen structurele voedselwebstudies die methodologische vertekeningen in de gegevens lijkt te verminderen en de topologisch verschillende aspecten van voedselwebnetwerken benadrukt, terwijl fylogenetische en andere verschillen tussen samengevoegde taxa worden gebagatelliseerd (zie referenties in ref. 5).
Connectantie (C) is de fractie van alle mogelijke links die worden gerealiseerd (L/S2) en vertegenwoordigt een standaardmaat voor voedselwebcomplexiteit waarvan wordt gedacht dat deze onafhankelijk is van S (6, 7). De afstand (d) tussen elk soortenpaar in een web wordt gemiddeld om D te berekenen (1). Paden worden behandeld als ongerichte paden omdat effecten zich in beide richtingen door het netwerk kunnen voortplanten. Soorten die één schakel verwijderd zijn van een focale soort (d = 1) zijn soorten die een directe consument of hulpbron zijn van de focale soort. Een soort die twee schakels (d = 2) van een focale soort verwijderd is, heeft geen directe trofische interactie met die soort en doet een of meer van de volgende dingen (i) consumeert een hulpbronsoort van de focale soort, (ii) ondersteunt een consumptiesoort van de focale soort, (iii) consumeert een consument van de focale soort, of (iv) is een hulpbron van een hulpbron van de focale soort. Bij het definiëren van D worden zelf-zelfkoppelingen in netwerkanalyses doorgaans genegeerd (1). Omdat zelf-elf trofische links dynamisch belangrijk kunnen zijn in ecosystemen, definiëren we d voor het zelf-zelf-soortenpaar op dezelfde manier als voor elk ander soortenpaar. Deze methode stelt ons ook in staat om het belangrijke ecologische onderscheid (8) tussen kannibalen, die d = 1 hebben, en andere soorten, die d = 2 hebben, op te nemen. Onze methode verandert D in onze webben gemiddeld <1% in vergelijking met het gebruik van de meer standaard conventie.
Hoewel er honderden voedselwebben in de literatuur zijn, is de overgrote meerderheid bekritiseerd omdat ze onvolledig zijn, te weinig soorten bevatten, en een rigoureuze empirische basis ontberen (4, 8-11). Daarom hebben wij onze analyses gericht op zeven van de grootste, meest uitgebreide en kwalitatief beste empirische voedselwebben in de primaire literatuur (tabel 1; ref. 5). Drie daarvan zijn afkomstig van zoetwaterhabitats: Skipwith Pond (12), Little Rock Lake (9), en Bridge Brook Lake (13). Twee zijn afkomstig van habitats op de grens tussen zoet en zout water: Chesapeake Bay (14) en Ythan Estuary (15). Twee zijn afkomstig van terrestrische habitats: Coachella Valley (8) en het eiland St. Martin (16). Bij deze webben varieert D tussen 1,40 en 2,71 en neemt af met toenemende connectantie (Tabel 1, Fig. 1). Gemiddeld zijn deze waarden van D 5% kleiner dan wanneer we soorten niet hadden geaggregeerd in trofische soorten (gegevens niet weergegeven). De afstanden tussen soortenparen (d) liggen dicht bij het gemiddelde, met zeer weinig ver uit elkaar liggende soortenparen (d > 3, Fig. 2). In de zeven webben is er een directe interactie tussen gemiddeld 26% van de soortenparen (d = 1), en 80% en 97% van de soortenparen bevinden zich respectievelijk binnen twee en drie schakels van elkaar.
- Bekijk inline
- Bekijk popup
Eigenschappen van empirische en niche-modelvoedselwebben
Deze theoretische beperking in combinatie met de beperkte empirische variatie van diversiteit (S) en verbondenheid (C) onder de beschikbare gegevens, maakt dat de systematische gevoeligheid van D voor S en C meer onderzoek behoeft. Daarom hebben we deze gevoeligheid onderzocht met een recent beschreven model van voedselwebstructuur (5, 20). Dit “niche-model” gebruikt S en C als invoerparameters en voorspelt met succes een twaalftal voedselweb-eigenschappen, maar was oorspronkelijk niet getoetst aan D (5). Wij vergeleken D van de zeven empirische webben met die van webben die door het niche-model werden gegenereerd. Het niche-model construeert webben met dezelfde S en C als de empirische webben door S-soorten willekeurig te rangschikken in een eendimensionale gemeenschapsniche. Elke soort eet alle soorten binnen een aaneengesloten deel van de nis. Het midden van de sectie heeft een willekeurig gekozen lagere nichewaarde dan de consumerende soort, en de breedte van de sectie wordt willekeurig gevarieerd binnen de beperking dat C in het gesynthetiseerde web overeenkomt met de invoerwaarde. Het niche-model voorspelt D nauwkeurig en precies voor alle zeven empirische voedselwebben (Fig. 1, Tabel 1).
Gezien het succes van het model, gebruikten we het om de gevoeligheid van D voor zowel S als C te karakteriseren. De modelresultaten geven aan dat D matig gevoelig is voor C en minder gevoelig voor S (Figs. 1 en 3). Voor webben met constante S neemt D af met een factor 2 met een orde van grootte toename van C in een benadering van de machtswet relatie waarvan de helling groter is voor kleinere webben (Fig. 1). Voor webben met constante C neemt D verrassend genoeg af met toenemende S (Fig. 3). Andere analyses die gebruik maken van verouderde (7, 21) link-schaling aannames beweerden dat D toeneemt met S (4, 17). Echter, als S met twee orden van grootte toeneemt, neemt D ≈5% af in complexere webben (C > 0.20) en 15 tot 50% in minder complexe webben (0.05 < C < 0.10).
Gevoeligheid van D onder niche-modelwebben voor S. Lijnen verbinden de gemiddelden van 1000 iteraties voor elk niveau van S en C.
Deze bevindingen tonen aan dat zelfs in voedselwebben van hoge kwaliteit, die rijk zijn aan soorten, soorten over het algemeen verbonden zijn door korte ketens. Tachtig procent van de soorten zijn verbonden door een of twee schakels, wat resulteert in een gemiddeld kortste pad tussen soorten van ongeveer twee. De meeste soorten in een voedselweb kunnen dus worden beschouwd als “lokaal” met elkaar en kunnen potentieel interageren met andere soorten via ten minste één korte trofische keten. Empirische studies tonen aan dat indirecte effecten van korte ketens (padlengte = 2 of 3) even belangrijk kunnen zijn als directe effecten (padlengte = 1) en zich bijna net zo snel manifesteren (22, 23). In combinatie met onze resultaten geeft deze bevinding aan dat het toevoegen, verwijderen of veranderen van soorten de potentie heeft om snel invloed uit te oefenen op veel of de meeste soorten in grote complexe gemeenschappen.
Onze bevindingen moeten worden getemperd door de mogelijkheid van ofwel over- of onderschatting van D. Voedselwebben kunnen zowel de trofische als de functionele verbanden van organismen in complexe gemeenschappen onderschatten en dus de effectieve D overschatten en het potentieel voor voortplanting van effecten onderschatten. Dit resultaat kan gedeeltelijk te wijten zijn aan het feit dat wetenschappers het werkelijke aantal trofische verbindingen tussen soorten te laag schatten (11). Belangrijker is dat voedselwebben slechts één van de vele soorten interacties tussen soorten afbeelden. Andere niet-trofische interacties omvatten ecosysteem engineering, facilitering, gedragswijziging en interferentie concurrentie (24-27). Als rekening wordt gehouden met meerdere soorten interacties, zou de ecologische verbondenheid tussen soorten hoger moeten zijn dan de trofische verbondenheid die wij rapporteren. Het is dus mogelijk dat soorten ecologisch dichter bij elkaar staan dan onze resultaten suggereren, omdat D afneemt met toenemende C. Aan de andere kant kunnen onze resultaten een overschatting geven van het potentieel voor voortplanting van effecten, omdat veel voedselwebschakels “zwak” kunnen zijn en daarom onbelangrijk in het bepalen van soortendynamiek en gemeenschapsstructuur en -functie (11, 28). Dit resultaat suggereert dat voedselwebben die alle trofische schakels omvatten, de functionele verbondenheid van soorten overschatten. Recente theoretische en experimentele studies tonen echter aan dat veel zogenaamd zwakke schakels dynamisch belangrijk zijn (27, 29). Zelfs als voedselwebben functionele connectantie overschatten, vertonen empirische en modelwebben met lage connectantie (C < 0.08) nog steeds korte karakteristieke padlengtes (D < 3) voor alle webben behalve de kleinste en eenvoudigste (Fig. 1). Kleine empirische webben hebben zelden een lage connectantie (4). Deze overwegingen tonen aan dat onze algemene conclusie van een gemiddelde van twee gradaties van scheiding in complexe voedselwebben theoretisch robuust is en consistent met de beste beschikbare gegevens. Twee gradaties kunnen echter een overschatting zijn van de grootte van ecologische “werelden” wanneer rekening wordt gehouden met andere interspecifieke interacties.
Twee gradaties van scheiding in ecologische werelden is vooral belangrijk omdat empirici zelden waarnemen dat sterke effecten tussen soorten zich verder voortplanten dan drie schakels (22, 24, 30, 31). Voor paden met een lengte ≤ 3 hebben zowel theoretische als empirische studies aangetoond dat kortere keteneffecten niet noodzakelijk sterker zijn dan langere ketens (bv. refs. 22, 24, en 27). Het meest uitgebreide overzicht van experimenteel aangetoonde indirecte effecten suggereert dat zowel directe als indirecte effecten elk ≈40% van de verandering in gemeenschapsstructuur ten gevolge van het manipuleren van de abundanties van soorten verklaren (24), waarbij de resterende 20% van de variantie onverklaard blijft. Van de indirecte effecten was bijna 95% te wijten aan korte ketens (padlengte = 2 of 3; zie de bijlagen in ref. 24). Het percentage variantie dat verklaard wordt door directe en indirecte effecten lijkt onafhankelijk van de soortenrijkdom (24), hetgeen consistent is met ons resultaat dat D ongevoelig is voor S. Met toenemende webgrootte neemt het aantal significante korte-keten indirecte effecten per soort toe, terwijl het aantal significante lange-keten indirecte effecten klein blijft, zelfs als het aantal langere paden snel toeneemt (24).
Andere empirische studies hebben sterke “trofische cascades” aangetoond in een verscheidenheid van terrestrische en aquatische ecosystemen (32-34), waar significante effecten zich vaak voortplanten in twee en soms drie schakels van gemanipuleerde soorten. Deze studies bevestigen dat padlengtes met <3 schakels vaak dynamisch belangrijk zijn. De schaarste aan aangetoonde trofische cascades op lange afstanden (padlengte > 3) is echter consistent met andere empirische studies die suggereren dat soortenparen met d ≥ 3 functioneel (of dynamisch) losgekoppeld zijn. Deze schaarste heeft verschillende andere plausibele verklaringen. Onze gegevens en het niche-model suggereren dat, in de meeste webben, meer dan 95% van de soortenparen d ≤ 3 hebben (Fig. 4). De weinige empirische webben die een uitzondering vormen, hebben relatief weinig soorten of zijn grotere webben met ongewoon lage connectantie. Omdat d ≤ 3 ketens bijna altijd aanwezig zijn tussen soorten, kan het toeschrijven van effecten aan langere ketens bijzonder moeilijk zijn omdat kortere effectketens moeten worden uitgesloten als verantwoordelijke voor de effecten. Het ontbreken van lange keteneffecten kan ook te wijten zijn aan de aggregatie van soorten (8, ∥) in deze studies in trofische niveaus, die dergelijke effecten zou kunnen verhullen (34). Het manipuleren van de dichtheid van consumenten van secundaire carnivoren zou er bijvoorbeeld toe kunnen leiden dat een positief reagerende plantensoort een negatief reagerende plantensoort compenseert. Meer aandacht voor uitgesplitste soorten binnen trofische niveaus zou dergelijke mogelijkheden kunnen belichten (34).
Fractie van soortenparen met d ≤ 3 in niche-modelwebben als functie van soortenaantal (S) en connectantie (C). Aangrenzende lijnen geven isopleths aan die 0.025 uit elkaar liggen. De meeste empirische webben vallen boven en rechts van de 0.95 isopleth.
Alles bij elkaar suggereren de empirische studies van soortenmanipulatie-effecten dat “verre” (d > 3) soorten elkaar zelden beïnvloeden. Daarom zou het vinden van D > 3 in voedselwebben, zoals gesuggereerd in andere voedselweb studies (4, 18) en gevonden in andere complexe kleine-wereld netwerken (1, 35), een serieuze uitdaging vormen voor het populaire ecologische adagium dat “alles is verbonden met al het andere.” D > 3 zou hebben gesuggereerd dat veel, zo niet de meeste soorten binnen voedselwebben functioneel van elkaar geïsoleerd zijn. Daarom zijn onze analyses wellicht de meest systematische en grondige wetenschappelijke bevestiging van dit ecologische adagium door aan te tonen dat alle soorten binnen de meeste ecologische systemen potentieel naaste buren zijn. In het algemeen suggereert de robuustheid van de korte karakteristieke padlengte D in voedselwebben bij veranderingen in grootte, complexiteit en habitat dat het kleine wereld potentieel voor wijdverspreide en snelle verspreiding van effecten (1) door een gemeenschap van interagerende organismen in het algemeen van toepassing is op ecosystemen, ondanks hun lagere dan “kleine wereld” clustering (17, 19). Grotere D kunnen worden aangetroffen in voedselwebben die zich uitstrekken over meer verschillende habitatgrenzen (bijvoorbeeld die tussen terrestrische en aquatische ecosystemen). Een grotere D kan ook methodologisch worden gegenereerd door te focussen op “bron”-webben. Dergelijke webben vertekenen per definitie de webstructuur door het lidmaatschap te beperken tot directe en indirecte consumenten van slechts één of zeer weinig hulpbronsoorten die in een gemeenschap voorkomen (36). Als gevolg van het negeren van de links tussen deze consumenten en de uitgesloten hulpbronnen, hebben bronwebben vaak een ongewoon lage connectantie (19), wat volgens ons model samenhangt met een grotere D. We hebben bronwebben, waaronder het web van de Schotse Bezem, dat in een andere topologiestudie (18) werd bestudeerd, van de analyse uitgesloten vanwege deze vertekening. Het Scotch Broom web is opgebouwd uit een enkele struiksoort en heeft C = 0.016 (37) en D = 3.4 (18).
Mechanismen die mogelijk verantwoordelijk zijn voor kleine D tussen voedselwebben zijn momenteel onbekend en verdienen nader onderzoek. Onze bevindingen suggereren dat dergelijke mechanismen nauw samenhangen met waargenomen niveaus van verbondenheid (6, 7) en andere factoren die webtopologie genereren (5). Evolutie van voedermogelijkheden is voorgesteld als verantwoordelijk voor de waargenomen niveaus van C (6). Mechanismen die samenhangen met populatiedynamica kunnen ook verantwoordelijk zijn, zoals blijkt uit bevindingen dat het verhogen van het aantal zwakke interacties de dynamische stabiliteit kan verhogen en coëxistentie kan vergemakkelijken (7, 27, 29).
Zowel binnen habitats als tussen habitats onderling kan aandacht voor trofische paden tussen soorten natuurbeschermingsbeheerders helpen door aan te geven of en hoe soorten elkaar beïnvloeden. Er is echter meer onderzoek nodig naar de variatie van effectsterkten tussen soorten om beheerders in staat te stellen prioriteiten te stellen bij de aandacht voor soorten binnen 1, 2 en 3 schakels van een soort die zorgen baart (bijv. bedreigde of invasieve soorten). Zonder dergelijk onderzoek vermindert onze bevinding dat bijna alles met alles verbonden is, slechts in geringe mate de topologisch denkbare effecten waarmee rekening moet worden gehouden. In het algemeen geven onze resultaten aan hoe biodiversiteitsverlies (38), invasies van soorten en populatieveranderingen topologisch en dynamisch aantoonbare gevolgen kunnen hebben voor veel meer samen voorkomende soorten dan vaak wordt aangenomen (30). De mate waarin dit potentieel wordt gerealiseerd verdient veel aanvullend onderzoek.
Acknowledgments
Het commentaar van Bruce Menge en verschillende anonieme reviewers heeft het manuscript zeer geholpen. Dit werk werd ondersteund door het Santa Fe Institute (J.A.D.), National Science Foundation Grants DEB-0083929 (aan R.J.W., A.-L.B., en N.D.M.) en DUE-9950461 (aan N.D.M. en R.J.W.), en een Biological Informatics Postdoctoral Fellowship aan J.A.D. (DEB/DBI-0074521).
Footnotes
-
↵¶ Aan wie verzoeken om herdruk dienen te worden gericht. E-mail: neo{at}sfsu.edu.
-
↵‖ Williams, R. J., Martinez, N. D., Berlow, E. L., Dunne, J. A. & Barabási, A.-L. (2001) Two Degrees of Separation in Complex Food Webs, Santa Fe Institute Working Paper 01-07-036.
Afkortingen
D , karakteristieke padlengte; d , kortste afstand tussen twee soorten; S , aantal trofische soorten; L , aantal trofische schakels; C , connectantie