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Gilpin apareció en la serie de televisión Cheers, interpretando a Holly Matheson en el episodio 21 de la temporada 11, que se emitió en abril de 1993.
Desde 1993 hasta 2004, Gilpin interpretó a Roz Doyle en la serie de televisión Frasier, un spin-off de Cheers, protagonizado por Kelsey Grammer como Frasier Crane, el papel que había interpretado en Cheers desde 1984. Junto con el elenco principal, Gilpin ganó un Premio del Sindicato de Actores de la Pantalla por la Actuación Sobresaliente de un Conjunto en una Serie de Comedia en 1999.
En 2009, Gilpin apareció en el drama de ABC Family Make It or Break It, por el que recibió un Premio Gracie en la categoría de «Actor Femenino Sobresaliente en un Papel Secundario en una Serie de Drama».
Gilpin y la coprotagonista de Frasier, Jane Leeves, dirigieron una productora, «Bristol Cities» (llamada así por la jerga rimada cockney), cuyos proyectos incluían un piloto de la cadena Fox titulado Minister of Divine, un remake americano de la comedia británica The Vicar of Dibley con Kirstie Alley (otra habitual de Cheers) en un papel protagonista.
Gilpin es la artista de voz del personaje Jane Proudfoot en Final Fantasy: The Spirits Within. También ha puesto las voces de Desiree en la serie de televisión animada de Nickelodeon Danny Phantom, Volcana en Superman: The Animated Series y Justice League, Hécate en Hercules: The Animated Series, y Kate Corrigan en las películas de animación de Hellboy. Gilpin también hizo trabajos de voz para varios anuncios de televisión de Wells Fargo y Johnsonville Meats.
Gilpin ha aparecido en las series de televisión Medium y Desperate Housewives. Tiene un papel secundario en la serie de televisión Make It or Break It y ha aparecido en Law and Order: Criminal Intent. Actuó junto a Teri Polo en la película de Lifetime For the Love of a Child. En 2012, Gilpin actuó como invitada con otro incondicional de Cheers, Ted Danson, en CSI: Crime Scene Investigation. También tuvo un papel recurrente en Men at Work en TBS como editora de la revista Full Steam. En la segunda temporada de Scorpion, fue presentada como Katherine Cooper, una superior del equipo de seguridad nacional.