Antypredator strategies of pupae: how to avoid predation in an immobile life stage?

Wprowadzenie

’Spędziłem czas badając owady. Na początku zacząłem od jedwabników w moim rodzinnym mieście Frankfurt. Zdałem sobie sprawę, że inne gąsienice produkują piękne motyle lub ćmy, i że jedwabniki robią to samo. To skłoniło mnie do zebrania wszystkich gąsienic, jakie udało mi się znaleźć, aby zobaczyć, jak się zmieniają”. Cytat z przedmowy Marii Sibylli Merian w jej „Metamorphosis insectorum Surinamensium” wydanej w 1705 r. Idea pełnej metamorfozy została opracowana przez Arystotelesa 2000 lat wcześniej, ale Merian była pierwszym entomologiem, który szczegółowo opisał metamorfozę owadów, w tym poczwarki, co czyni ją jednym z najbardziej znaczących autorów w dziedzinie entomologii. Intrygujące jest to, że ponad 300 lat po fundamentalnych obserwacji Meriana o metamorfozie owadów i odkryciu poczwarki, jest to etap życia, wraz z etapem jaj, że nadal wiemy prawie nic w porównaniu do dorosłych i larwalnych etapów w insektach.

Motyle Meriana, wraz z innymi owadami holometabolicznymi, mają morfologicznie odrębne niedojrzałe etapy życia, larwy i poczwarki, które muszą przeżyć, aby osiągnąć ostateczny reprodukcyjny etap dorosłych. Holometabolous owady są uważane za ewoluowały z hemimetabolous owadów, które mają tylko dwa etapy życia: nimfy i dorosłych . Formy przodków nieruchomych „kompaktowych” poczwarek były najprawdopodobniej mobilne nimfy przypominające poczwarki podobne do poczwarek, na przykład, wężowidła . Podatność na naturalnych wrogów w każdym z tych etapów życia doprowadziła do ewolucji szerokiej gamy przystosowań chroniących osobniki przed różnymi typami drapieżników i parazytoidów. Adaptacje te mogą się drastycznie różnić w każdym stadium rozwojowym, w zależności od trybu życia osobnika (np. stadia życia osiadłe versus ruchome), stadium rozrodczego (stadium larwalne versus stadium dorosłe) oraz zmian ontogenetycznych w wykorzystaniu zasobów.

Tradycyjnie ewolucja mechanizmów obrony przed drapieżnikami jest rozpatrywana w skali jednego stadium rozwojowego, koncentrując się na przykład na stadiach larwalnych lub stadiach dorosłych. Badania tradycyjnie w znacznie mniejszym stopniu koncentrowały się na strategiach antydredacyjnych stadiów jajowych i poczwarkowych. Jednakże, nawet jeśli środowisko selektywne może się drastycznie zmieniać pomiędzy poszczególnymi stadiami rozwojowymi, kondycja osobnika (np. sukces reprodukcyjny i zdolność do przetrwania do i poza danym stadium rozrodczym) jest sumą warunków doświadczanych podczas poprzednich stadiów rozwojowych. Aby przewidzieć, jak różne warunki kształtują indywidualną kondycję lub dynamikę populacji owadów, nie wystarczy zatem znać czynniki, które przyczyniają się do przetrwania w stadium larwalnym lub co wpływa na sukces reprodukcyjny jako dorosły. Musimy również zrozumieć, co dzieje się pomiędzy tymi dwoma etapami: jaki rodzaj obrony przed drapieżnikami mają osobniki w stadium poczwarki, jak wpływają na to warunki doświadczane podczas wcześniejszych etapów życia lub jak zachowanie podczas stadium larwalnego wpływa na ryzyko drapieżnictwa w stadium poczwarki. Tego typu informacje pomagają nam zrozumieć ewolucję cech obronnych w ogóle, ale mogą też mieć znaczenie w przewidywaniu czynników kształtujących dynamikę populacji potencjalnych szkodników lub gatunków zagrożonych wyginięciem. Obecnie mamy zaskakująco mało danych dotyczących tych zagadnień, a badania behawioralne i ewolucyjne na ten temat są skąpe.

Przede wszystkim dokonujemy przeglądu literatury na temat drapieżnictwa na stadium poczwarki, aby dowiedzieć się, co atakuje poczwarki owadów, jak wysokie jest dla nich ryzyko drapieżnictwa i jakie różne typy anty drapieżniczych mechanizmów obronnych rozwinęły się u poczwarek owadów w wyniku selekcji przez drapieżnictwo. Zdajemy sobie sprawę, że pasożytnictwo jest również ważnym źródłem śmiertelności w stadium poczwarki i jest prawdopodobne, że wiele mechanizmów obronnych przed drapieżnikami (np. toksyny obronne, kamuflaż, ochrona uzyskana od innych gatunków) może mieć podwójną funkcję przeciwko zarówno drapieżnikom jak i parazytoidom. Dlatego też, tam gdzie to istotne, uwzględnimy pasożytnictwo. Jednakże, główny nacisk w naszym przeglądzie położony będzie na strategie obronne przeciwko drapieżnikom. Na koniec omawiamy luki w naszej wiedzy i nakreślamy kilka obiecujących kierunków dla przyszłych badań.

Ryzyko drapieżnictwa jest często wysokie podczas stadium poczwarki

Ryzyko drapieżnictwa podczas stadium poczwarki otrzymało najwięcej uwagi u gatunków, które mają pewną wartość ekonomiczną, takich jak wiele owadów szkodników leśnych. Dzięki swojej dynamice rozwoju, poczwarki owadów szkodników leśnych mogą stanowić obfite źródło pożywienia podczas szczytów liczebności populacji dla małych ssaków, takich jak norniki, myszy i ryjówki, a także drapieżników bezkręgowych, takich jak chrząszcze naziemne, mrówki i uszatki. Na przykład u ćmy cygańskiej (Lymantria dispar) sugeruje się, że drapieżniki małych ssaków, takich jak mysz białogłowa w Ameryce Północnej, drapieżniki bezkręgowe, takie jak chrząszcze naziemne Carabidae i mrówki, należą do najważniejszych drapieżników w stadium poczwarki. Podobnie w przypadku żyjących na ziemi poczwarek ćmy zimowej (Operophtera brumata) i jesiennej (Epirrita autumnata) sugeruje się, że krety, myszy, nornice i ryjówki wraz z drapieżnikami bezkręgowymi (larwy chrząszczy Carabidae, Elateridae i Saphylinidae, które żerują na poczwarkach w glebie) są ważnymi źródłami śmiertelności w Europie. Zgłoszono również, że ptaki żywią się poczwarkami, ale w zależności od gatunku owada ich znaczenie waha się od umiarkowanego do dużego

Generalne drapieżniki kokonów owadów mogą mieć duży wpływ na wiele populacji owadów, na przykład stabilizując cykle populacyjne. Na podstawie wskaźników śmiertelności podawanych w literaturze, skala ryzyka drapieżnictwa w stadium poczwarki może być zaskakująco wysoka: szacunki z badań nad ćmami cygańskimi podają wskaźniki drapieżnictwa na poziomie 90-100%. Badania nad ćmami zimowymi i jesiennymi podają wskaźniki drapieżnictwa w stadium poczwarki w zakresie od 20 do 72% . W przypadku motyli sosnowych Neodiprion sertifer, małe ssaki spowodowały 70% śmiertelności na ziemi, a drapieżnictwo ptaków spowodowało 70-85% śmiertelności. W przypadku innego gatunku szkodnika leśnego, gąsienic kornika sosnowca (Thaumetopea pityocampa), drapieżnictwo dudków (Upupa epops) może powodować do 68,3-74,1% śmiertelności w stadium poczwarki. Znacznie mniej informacji na temat zagrożenia drapieżnictwem poczwarkowym istnieje dla gatunków, które nie mają cyklicznej dynamiki populacji i wartości gospodarczej. U dwóch gatunków ćmy z rodziny Limacodidae (gąsienice ślimaków), drapieżnictwo w kokonach spowodowało pośrednią śmiertelność wynoszącą od 22 do 29% w zależności od gatunku ćmy .

W oparciu o te szacunki, ryzyko drapieżnictwa może się znacznie różnić od umiarkowanego do bardzo wysokiego, co sprawia, że przetrwanie w stadium poczwarki jest prawdopodobnie krytycznym etapem dla większości gatunków owadów. Z ewolucyjnego punktu widzenia, siła selekcji na mechanizmy zwiększające przeżycie na tym etapie powinna być zatem niezwykle silna. Należy jednak zauważyć, że te szacunki ryzyka śmiertelności są specyficzne dla danego gatunku i być może do pewnego stopnia przeszacowują ryzyko drapieżnictwa. Na przykład to, jak „naturalnie” poczwarki znajdują się na poletkach doświadczalnych, różni się w poszczególnych badaniach, a zatem ryzyko drapieżnictwa może być czasami przeszacowane.

Drugą wspólną cechą wynikającą z literatury jest to, że drapieżniki żerujące na poczwarkach owadów są bardzo zróżnicowane, w tym zarówno drapieżniki wizualne, jak i niewizualne, z naciskiem na te ostatnie. Różni się to od stadium larwalnego, w którym drapieżniki wizualne, takie jak ptaki owadożerne, są często uważane za najważniejszą grupę drapieżników. Fizyczne i chemiczne strategie antypredatorskie odgrywają ważną rolę w obronie przed niewidzialnymi drapieżnikami i dlatego można założyć, że są wybierane w stadium poczwarki.

Unikanie wykrywania przez drapieżniki wizualne

Najczęstszą strategią unikania ataku jest kryptyczne ubarwienie, które utrudnia drapieżnikowi wykrycie ofiary (np. kamuflaż). Jest to również prawdziwe w przypadku poczwarek owadów. Kryptyczne ubarwienie poczwarki jest adaptacyjne, gdyż zwiększa przeżywalność wobec polujących wzrokowo drapieżników, gdy barwa pasuje do tła wizualnego (ryc. 1). W niektórych grupach taksonomicznych, zmienność tła wizualnego sprzyja środowiskowo plastycznej zmienności ubarwienia poczwarki, takiej jak polifenizm barw. Polifenizm w ubarwieniu poczwarek kryptycznych wyewoluował niezależnie przynajmniej u Papilionidae, Pierinae, Satyrinae i Nymphalinae . W wielu z tych przypadków występują dwa typy poczwarek, gdzie jedna forma jest zielono-żółta, a druga brązowo-czarna.

Zmienność koloru poczwarki została wykazana jako głównie cecha plastyczna środowiskowo, chociaż indywidualna wrażliwość na wskazówki środowiskowe wyzwalające zmianę koloru poczwarki może również różnić się genetycznie . Na przykład sygnały dotykowe, takie jak szorstkość tła, mogą wpływać na to, czy poczwarki rozwijają się zielone (gładkie powierzchnie) czy brązowe (szorstkie tekstury) u Papilio xuthus . Oprócz tekstury podłoża, wykazano, że kilka warunków środowiskowych wpływa na kolor poczwarki (przegląd w ), takich jak kolor tła, wilgotność względna, długość fotoperiodu, temperatura, długość fali światła i jakość pokarmu. Na polifenizm barwy poczwarek może również wpływać ścieżka rozwojowa osobnika. U gatunków bivoltine lub multivoltine, u których długość stadium poczwarki różni się znacznie w zależności od tego, czy osobnik zimuje w diapauzie poczwarkowej (stadium poczwarki trwa kilka miesięcy), czy rozwija się bezpośrednio (stadium poczwarki trwa tylko tydzień lub dwa), stan hormonalny poczwarki ma silny wpływ na jej ubarwienie. Na przykład, bezpośrednio rozwijające się poczwarki letnie mają większą tendencję do zieleni, podczas gdy zimujące poczwarki mają większą tendencję do brązu. Często kilka z czynników wymienionych powyżej może wpływać na ubarwienie poczwarki jednocześnie .

Interesująco, funkcja adaptacyjna kryptycznego ubarwienia poczwarki może być również związana z cechami life-historyjnymi w stadiach dorosłych i larwalnych . U motyla Pararge aegeria, osobniki wychodzące z poczwarek o zielonym zabarwieniu są większe jako osobniki dorosłe i mają większą masę tułowia, co ma znaczenie dla zachowania w locie, w porównaniu z osobnikami wychodzącymi z poczwarek brązowych. Sugeruje to, że istnieje kompromis między ochroną przed drapieżnikami podczas stadium poczwarki i dorosłych etapów życia, utrzymując zmienność zarówno w cechach poczwarkowych, jak i dorosłych .

Ryzyko ataku może również zmniejszyć się, jeśli organizmy oszukują wizualnych drapieżników przez naśladowanie czegoś nieciekawego dla potencjalnego drapieżnika, takiego jak patyki lub ptasie odchody . Maskarada jest stosunkowo powszechnym mechanizmem obronnym w stadium larwalnym u wielu grup owadów, ale czasami ewoluowała również w stadium poczwarki (ryc. 1). Na przykład, larwy chrząszczy Neochlamisus leaf beetles budują „fekalną skrzynkę”, pod którą chowają się w okresie larwalnym i poczwarkowym. Oprócz odchodów, na powierzchni obudowy umieszczają również trichomy z rośliny żywicielskiej, a bliżej poczwarki budują komorę wypełnioną trichomami pod zewnętrzną warstwą odchodów. Dzięki tym strukturom znacznie poprawia się przeżywalność przed drapieżnikami bezkręgowymi. Pudełka z odchodami pokryte roślinnymi włośnikami mogą pomóc w maskowaniu poczwarek na roślinach. Skrzynie z trichomami mogą również stanowić fizyczną ochronę przed drapieżnikami, gdyż na przykład lutnice nie były w stanie przebić się przez nie swoimi częściami gębowymi. Odchody i włośniki roślinne mogą również zawierać związki odstraszające i dlatego pełnią dodatkową funkcję jako wtórna obrona chemiczna. Ćmy workowce (Psychidae) budują skrzynki, które chronią je podczas stadiów larwalnych i poczwarkowych. Skrzynie te często zawierają materiał z ich środowiska (piasek, gałązki, skały), który potencjalnie czyni je nieciekawymi obiektami lub kryptycznymi dla ptasich i owadzich drapieżników.

Oprócz cech morfologicznych i fizycznych, owady mają różne rodzaje adaptacji behawioralnych, które zmniejszają ich wykrywalność dla drapieżników i pasożytów podczas stadium poczwarki. Na przykład, wiele gatunków zakopuje się w ziemi do poczwarki, która oferuje schronienie od drapieżników żerujących nad ziemią, takich jak ptaki . Zanim osobniki wejdą w stadium przed poczwarkowe i zaczną prząść kokon, często rozpraszają się z ich larwalnej rośliny żywicielskiej lub źródła pożywienia . Pozostawanie w pobliżu rośliny żywicielskiej może zwiększyć ryzyko wykrycia przez naturalnych wrogów, którzy często wykorzystują roślinę żywicielską jako wskazówkę do zlokalizowania potencjalnej ofiary. Te adaptacje behawioralne przed wejściem w stadium poczwarki mogą również różnić się w obrębie gatunku, w zależności od strategii życiowej danego osobnika. Na przykład, większość larw Lepidoptera ma fazę wędrówki przed poczwarką, kiedy to larwy oddalają się od rośliny żywicielskiej w poszukiwaniu odpowiedniego podłoża do poczwarki. U motyla Papilio machaon ta faza wędrówki jest dłuższa w pokoleniu zimującym, które ma dłuższe stadium poczwarki, w porównaniu z larwami, które są w trakcie bezpośredniego rozwoju (larwy niezimujące), których stadium poczwarki trwa tylko jeden do dwóch tygodni. Ze względu na zwiększoną mobilność i przemieszczane odległości, faza wędrówki jest ryzykowna dla larwy i może to sugerować, że osobniki równoważą ryzyko drapieżnictwa związane z żywicielem, wędrując mniej, gdy stadium poczwarki jest krótsze .

Unikanie wykrywania przez niewizualne drapieżniki

Jednostki nie zawsze muszą naśladować wizualne komponenty w swoim środowisku. Zamiast tego, jeśli najważniejsze drapieżniki są niewizualne, bardziej skuteczne dla ofiary może być zastosowanie chemicznego „kamuflażu”. Większość literatury na temat wykorzystania związków chemicznych w utrudnianiu wykrywania ofiar przez drapieżniki pochodzi od gatunków, które żyją w bliskim związku z mrówkami. Na przykład larwy motyli z rodzaju Myrmecophilous Lycaeides argyrognomon mają narządy, które wykorzystują do produkcji nektaru dla mrówek. W zamian mrówki chronią je przed różnymi rodzajami naturalnych wrogów. W stadium poczwarki osobniki tracą ten organ, ale w zamian zaczynają produkować związki kutykularne, które tłumią ataki mrówek i sprawiają, że poczwarki są mniej podatne na drapieżnictwo mrówek. W ten sposób motyle L. argyrognomon mogą przepoczwarczać się w gniazdach mrówek, gdzie są chronione przed naturalnymi wrogami. Ponieważ niewidzialne drapieżniki są grupą drapieżników importu podczas stadium poczwarki, tego rodzaju taktyki polegające na komunikacji chemicznej do ochrony przed drapieżnikami mogą być bardziej powszechne niż wcześniej sądzono.

Wysoki koszt wykrywalności jako ograniczenie dla ewolucji ubarwienia ostrzegawczego w stadium poczwarki?

Odwrotną strategią ukrywania się przed zmysłami drapieżników jest aposematyzm. Osobniki aposematyczne mogą ogłaszać swoją nieopłacalność jako ofiary (np. toksyczność) drapieżnikom za pomocą wyraźnych sygnałów (tj. aposematyzmu), które mogą obejmować kolory, dźwięki lub zapachy. Drapieżniki uczą się kojarzyć ten sygnał z nieopłacalnością ofiary i unikają atakowania osobników o podobnym wyglądzie w przyszłych spotkaniach. Co intrygujące, aposematyczna strategia obronna wydaje się być rzadka w stadium poczwarki (ryc. 1). Na przykład u motyli jaskółczych (rodzina Papilionidae) wszystkie gatunki mają kryptycznie ubarwione stadium poczwarki, mimo że ich larwalne i dorosłe strategie obronne różnią się od kryptycznej i maskarady do aposematyzmu .

Ewolucja aposematycznych strategii obronnych może być ograniczona w stadium poczwarki z powodu pewnych cech fizjologicznych lub rozwojowych. Jednak ograniczenia rozwojowe są co najmniej mało prawdopodobne; badania nad ubarwieniem poczwarkowym gatunków Papilio wykazały, że brązowe lub zielone ubarwienie poczwarkowe opiera się na mieszance jaskrawo zabarwionych pigmentów (czerwony, żółty, czarny, niebieski), co wyklucza możliwość, że brak jasnych pigmentów ograniczałby rozwój kolorowych poczwarek. Jednak dopasowanie tła w stadium poczwarki w połączeniu z obroną chemiczną może być korzystne w warunkach, w których ryzyko wykrycia wyraźnie ubarwionej ofiary aposematycznej jest wysokie. W swoim modelu matematycznym Endler & Mappes wykazał, że niska widoczność może ewoluować dla chemicznie bronionej ofiary, jeśli istnieje zróżnicowanie w zdolnościach poznawczych i percepcyjnych wśród drapieżników lub w ich wrażliwości na wtórne mechanizmy obronne ofiary. Zwiększa to koszty wykrywalności ofiary, sprzyjając obniżeniu jej widoczności. Może to dotyczyć również poczwarek owadów, które przez długi okres czasu są narażone na kontakt z różnorodnym środowiskiem drapieżników, w którym znajdują się zarówno drapieżniki wizualne, jak i niewizualne. Ponadto, rzucający się w oczy wygląd może również zachęcać do ataków wyspecjalizowane parazytoidy, które wyewoluowały do tolerowania, a nawet korzystania z toksyn obronnych stadium poczwarki .

Krytyczne ubarwienie lub maskarada może również gwarantować najwyższą przeżywalność podczas nieruchomego stadium życia: aposematyzm może być preferowany, jeśli ułatwia mobilność organizmów wśród różnych środowisk wizualnych i tła . Dzieje się tak, ponieważ osobniki z kamuflażem są zawsze zależne od ich tła wizualnego, aby ukryć je przed oczami drapieżnika, ale aposematyzm ma funkcjonować niezależnie od tła. Dzięki temu osobniki aposematyczne mogą skuteczniej zdobywać zasoby. Na przykład u Acronicta alni ruchliwość larw wzrasta w późniejszych stadiach, kiedy larwy stają się większe i muszą się więcej przemieszczać, aby zdobyć pożywienie. Ta podwójna korzyść w zakresie unikania drapieżników i zbierania zasobów może być jednym z czynników wyjaśniających, dlaczego wiele larw Lepidoptera przełącza strategię z krypty lub maskarady na aposematyzm, gdy rosną większe lub dlaczego nieruchome poczwarki polegają na kryptycznym ubarwieniu .

Obrona chemiczna

Obrona chemiczna jest jednym z najbardziej rozpowszechnionych mechanizmów obronnych przed drapieżnikami . Wśród owadów, obrony chemiczne mogą być wydzieliny obronne, które są aktywnie uwalniane w obecności drapieżnika, zmniejszając prawdopodobieństwo, że drapieżnik musi smak (i potencjalnie zabić) ofiarę, zanim znajdzie go niesmaczne. Chemiczne substancje obronne mogą być również przechowywane w częściach ciała, takich jak skrzydła u wielu toksycznych motyli. W obu tych przypadkach skuteczność obrony chemicznej opiera się na wspólnych kosztach edukacji drapieżnika, gdzie drapieżniki uczą się unikać chemicznie bronionej ofiary o podobnym wyglądzie. Jeśli gatunki ofiar oferują rzucające się w oczy wskazówki (aposematyzm) związane z obroną chemiczną, ten wskaźnik uczenia się unikania staje się jeszcze bardziej efektywny .

Obecnie badania koncentrują się na obronie chemicznej w stadiach larwalnych i dorosłych, a znacznie mniej wiadomo o roli obrony chemicznej w ochronie przed drapieżnikami w stadium poczwarki. U gatunków, których larwy i osobniki dorosłe zawierają związki obronne, stadia poczwarkowe są również często bronione chemicznie. Na przykład zarówno larwy, jak i poczwarki biedronek Delphastus catalinae mają drobne włoski wydzielnicze, które wytwarzają wydzieliny obronne odstraszające drapieżniki. Eclosion fluid in pupae can also be bitter and play role in chemical defence (J.M. 2017, personal observation) even though its function in chemical defence has not been tested.

Since the selective environment and lifestyle are likely to change during the larval, pupal and adult stages, we can expect qualitative and quantitative changes in defensive chemistry during development . U chrząszczy liściowych (Oreina gloriosa), osobniki zawierają związki obronne (kardenolidy) podczas wszystkich etapów życia. Skład tego koktajlu chemicznego zmienia się jednak z larwalnego na poczwarkowy i z poczwarkowego na dorosły. Autorzy sugerują, że te różnice mogą być częściowo wyjaśnione przez zmiany w trybie życia i odpowiednich strukturach społeczności drapieżników i pasożytów. Studiowanie tej hipotezy eksperymentalnie oferowałoby obiecującą drogę do sprawdzenia, jak zmiany w strukturze społeczności drapieżników kształtują i utrzymują różnorodność w ochronie chemicznej .

Jakość i ilość związków obronnych w stadium poczwarki może również zależeć od środowiska rozwojowego w stadium larwalnym. Na przykład, larwy Junonia coenia (Nymphalidae) sekwestrują glikozydy irydoidowe z rośliny żywicielskiej (Plantago lanceolata). Wykazano, że związki te działają odstraszająco na różne rodzaje drapieżników bezkręgowych, takich jak mrówki. Wykazano, że zarówno genotyp rośliny żywicielskiej, jak i rodzaj występującego drapieżnika mają wpływ na jakość i ilość obronnych związków chemicznych w stadium poczwarki. Zawartość katalpolu była wyższa w stadium poczwarki u osobników, które rosły w obecności cuchnących pluskwiaków w porównaniu z osobnikami, które padły ofiarą os. Tak więc osobniki J. coenia mogą zmieniać swoją ochronę chemiczną w stadium poczwarki, aby dopasować się do ryzyka drapieżnictwa ze strony najważniejszych gatunków drapieżników (obrona specyficzna dla celu; patrz też ).

Czasami posiadanie związków obronnych w stadium poczwarki może zwiększać ryzyko drapieżnictwa ze strony kongenerów. Alkaloidy pirolizydynowe są związkami pochodzenia roślinnego, które są szeroko stosowane w obronie chemicznej i komunikacji, szczególnie wśród gatunków Arctiid. Larwy Utetheisa ornatrix pozyskują alkaloidy pirrolizydynowe (PAs) z roślin żywicielskich Crotalaria spp. i zachowują je przez kolejne stadia rozwojowe i metamorfozę. Związki te występują również w stadium poczwarki, oferując potencjalną ochronę przed wrogami naturalnymi. Jednak te same związki mogą sprawić, że stadium poczwarki będzie podatne na kanibalizm. Przed poczwarką larwy mają tendencję do wędrowania dalej od rośliny żywicielskiej, ponieważ larwy U. ornatrix kanibalizują poczwarki o wysokiej zawartości PA, aby pozyskać PA dla siebie. Oprócz ochrony przed drapieżnikami takimi jak pająki czy ptaki, PA odgrywają ważną rolę w selekcji płciowej u U. ornatrix, oferując jedno z wyjaśnień kanibalistycznego zachowania w stadium larwalnym.

Obrona fizyczna i behawioralna

Pupae mogą również oferować fizyczną obronę przed potencjalnymi drapieżnikami (rysunek 2). Wykazano, że włosy i kolce są szczególnie skutecznymi mechanizmami obronnymi przed drapieżnikami bezkręgowymi podczas stadium larwalnego i mogą odgrywać potencjalnie ważną rolę w obronie poczwarkowej. Na przykład, gąsienice barczatki sosnówki pokryte są pokrzywkowatymi włoskami, które mogą wywoływać silne reakcje alergiczne u ludzi. Możliwe więc, że są one nieopłacalne również dla innych drapieżników. Ponadto ich kokony zawierają wylinki z ostatniej wylinki larwalnej, w których znajdują się pokrzywkowate włoski wplecione w ścianki kokonu. Gatunki ćmy Gonometa, takie jak African wild silk moth (Gonometa postica) larwy mają urticating włosów, które włączają do ścian kokonu poczwarki . Ściany kokonów mogą być również wzmocnione innymi strukturami, które sprawiają, że są mniej prawdopodobne, aby złamać, gdy zaatakowany: Veldtman et al. sugerują, że u G. postica kokony rzucają się w oczy na ich tle. Są one również narażone na znacznie niższe ryzyko drapieżnictwa ptaków (2%) w porównaniu z Gonometa rufobrunnea (50%), której kokony są podobne, ale wydają się bardziej kryptyczne dla ludzkiego oka. Zamiast obrony aposematycznej, autorzy sugerują, że niższe ryzyko drapieżnictwa u G. postica wynika prawdopodobnie z różnicy w strukturze kokonu. Kokony Gonometa postica pokryte są małymi kryształkami wapnia, które sprawiają, że kokon jest trudniejszy do rozbicia, a także różnicami w kolorze kokonu. Funkcja i pochodzenie tych różnych rodzajów fizycznych mechanizmów ochronnych w obronie przed drapieżnikami w stadium poczwarki nie zostały jednak zbadane doświadczalnie. Na przykład, larwy mogą być zmuszone do pozbycia się włosków przed udanym przepoczwarzeniem. Wbudowanie włosków w ściany kokonu może więc być fizjologiczną koniecznością, dającą dodatkowe korzyści w obronie przed drapieżnikami lub parazytoidami.

Wiele owadów holometabolicznych przędzie swój kokon przed metamorfozą. Jedwabny kokon może chronić je przed drapieżnikami i parazytoidami, ale także przed wysuszeniem czy mikropasożytami. Uważa się, że jedwab, który jest podstawowym składnikiem kokonów Lepidoptera, odgrywa również rolę obronną dla poczwarek. Chociaż większość jedwabiu składa się z białek, które łączą się w celu utrzymania jego właściwości strukturalnych, istnieje szereg innych białek obecnych w jedwabiu różnych gatunków. Uważa się, że te alternatywne role obejmują przyczynianie się do niesmaczności kokonów i obronę ich zawartości przed mikrobami. Większość badań nad białkami niestrukturalnymi koncentrowała się na jedwabiu jedwabnika Bombyx mori, jednak wykazano, że składniki jedwabiu ćmy z różnych rodzin są do siebie bardzo podobne. Jedwab kokonów jedwabników zawiera inhibitory proteaz, które mogą działać przeciwko wielu proteazom pochodzenia bakteryjnego i grzybowego. Kaur i wsp. twierdzą jednak, że wiele z rzekomych właściwości antybiotycznych jedwabiu wynika z eksperymentów z użyciem zanieczyszczonego jedwabiu. Te zanieczyszczenia pochodziły z procesów rozbijania składników jedwabiu przed eksperymentami, w których były używane. Tak więc stopień, w jakim jedwab kokonów broni poczwarki przed infekcjami bakteryjnymi lub grzybiczymi lub czyni je niesmacznymi dla drapieżników, jest daleki od jednoznacznego i wymaga dalszych badań eksperymentalnych.

Poczwarki mogą również wykazywać ruchy obronne, które potencjalnie mogą pełnić funkcję deimatyczną wobec drapieżników lub mogą fizycznie utrudniać ataki drapieżników i parazytoidów. Na przykład poczwarki Tenebrio molitor i Zophobas atratus obracają swoje segmenty brzuszne w odpowiedzi na stymulację dotykową i wykazano, że to zachowanie zmniejsza ryzyko kanibalizmu przez larwy tych samych gatunków. Poczwarki żółwia błotnego (Aglais urticae) zaczynają się bardzo intensywnie wiercić, gdy parazytoid próbuje na nich wylądować, co często uniemożliwia parazytoidowi złożenie jaja do poczwarki. W tej samej pracy Cole doniósł o wyższym sukcesie owadobójczym parazytoidów z gatunków Ledidoptera P. aegeria i Pieris brassicae, których poczwarki nie są w stanie wiercić się tak intensywnie jak poczwarki A. urticae.

Intraspecific interactions and survival throughout the pupal stage

Predation risk is often quoted as a major selective force favouring sociality , including cooperative protection of offspring during the pupal stage. U wielu owadów zachowujących się społecznie, takich jak eusocial hymenoptera, rozwinęły się różne typy strategii kooperatywnego rozmnażania, w których dorośli opiekują się niedojrzałymi stadiami, w tym poczwarkami, i bronią ich przed różnymi rodzajami naturalnych wrogów. Jednak u gatunków eusocjalnych, takich jak mrówki, jest również tak, że poczwarki nie są bezpieczne przed drapieżnikami: na przykład, niedźwiedzie czarne azjatyckie są bardziej skłonne do żerowania na gniazdach mrówek, które mają obfite poczwarki (ale patrz ).

W niektórych gatunkach, osobniki mogą tworzyć agregacje w stadium poczwarki, które zmniejszają ryzyko śmiertelności. Agregacje te mogą być pasywne: na przykład dzięki cechom krajobrazu (jeśli odpowiednie siedliska dla poczwarek są rozproszone), które prowadzą do grupowania się osobników. Alternatywnie, agregacje mogą być aktywne, gdy osobniki aktywnie utrzymują ze sobą kontakt. Agregacja w stadium poczwarki (lub w dowolnym stadium życia) może funkcjonować na trzy sposoby: po pierwsze, minimalizuje spotkania z drapieżnikami poszukującymi losowo, ale może zwiększać podatność np. na drapieżniki wzrokowe, które dobrze radzą sobie z wykrywaniem grup ofiar. Po drugie, rozcieńcza efekt drapieżnika po jego napotkaniu (bezpieczeństwo liczebne ze względu na nasycenie drapieżnika i czas obsługi). Na przykład u żyjącego w strumieniu trichoptera, Rhyacophila vao, skupiska poczwarek były niekorzystne pod względem ryzyka spotkania z drapieżnikami. Jednak grupowanie się było korzystne pod względem rozcieńczenia ryzyka drapieżnictwa. W przypadku oceny łącznej (efekt osłabienia ataku), grupowanie w stadium poczwarki dawało większe korzyści netto w stosunku do ryzyka drapieżnictwa.

Trzecim sposobem, w jaki agregacja może obniżyć ryzyko drapieżnictwa, jest wzmocnienie uczenia się unikania przez drapieżniki, jeśli ofiara jest nieopłacalna. Wykazano, że drapieżniki uczą się unikać bronionych chemicznie kryptycznych (nieruchomych) sztucznych i prawdziwych ofiar bardziej skutecznie, gdy te ofiary znajdują się w grupach w porównaniu z samotnymi ofiarami. Mechanizm ten nie był doświadczalnie testowany w stadium poczwarki, ale może odgrywać ważną rolę u gatunków, których poczwarki posiadają chemiczne mechanizmy obronne i są często skupione przestrzennie i czasowo. Na przykład, u gregarnych, chemicznie chronionych gatunków pilarza sosnowego, poczwarki są często skupione w pobliżu drzew żywicielskich, gdzie larwy żerują gregarnie w aktywnie utrzymywanych grupach. U motyli sosnowych z rodzaju Neodiprion osobniki przechodzą od zachowań gromadnych do samotniczych w ostatnim, nieżywieniowym stadium, w którym larwy rozpraszają się, aby prząść kokony na ziemi. Jednak kokony często zbijają się w kępy w przestrzeni pod drzewami żywicielskimi i mogą stanowić atrakcyjne miejsca żerowania dla drapieżników ssaków, takich jak ryjówki i nornice czy ptaki. Poczwarka motyla sosnowca zawiera obronne substancje chemiczne, ponieważ gruczoły obronne larw są usuwane do poczwarki podczas metamorfozy. Jednak w stadium preadult osobniki aktywnie obracają się wewnątrz kokonu, jeśli ściana kokonu zostanie przebita i przesuwają rozproszone woreczki z gruczołami obronnymi w kierunku potencjalnego napastnika. To, czy ten chemiczny mechanizm obronny poczwarki ma jakikolwiek wpływ na zachowanie drapieżników, nie zostało bezpośrednio zbadane, a jego rola może być ważniejsza w obronie przed makropasożytami.

Ochrona przed innymi gatunkami i przeżycie w całym stadium poczwarki

Jednostki mogą zyskać ochronę przed drapieżnikami z innych gatunków podczas stadium poczwarki. Te interakcje mogą się różnić od mutualistycznych (obaj partnerzy czerpią z tego korzyści) do pasożytniczych (kosztowne dla drugiego partnera bez żadnych korzyści). Czasami relacje te mogą być również komensalistyczne: na przykład gąsienice Platyperpia virginalis (Arctiidae) zmieniają roślinę żywicielską i siedlisko podczas poczwarki. Osobniki wolą przepoczwarczać się w obrębie gatunków roślin kolczastych, które znajdują się w innym siedlisku, a nie w obrębie rośliny żywicielskiej, na której żerują w stadium larwalnym. Ponadto, przeżywalność osobników w stadium poczwarki była wyższa w tych fizycznie chronionych roślinach. Zostało to potwierdzone doświadczalnie: w roślinach, z których usunięto fizyczne struktury obronne, przeżywalność poczwarek spadała. Podobnie u papilionidae Battus polydamas archidamas, poczwarki mają większe prawdopodobieństwo przeżycia, gdy znajdują się na kaktusach w porównaniu z krzewami, skałami lub ziemią .

Niektóre gatunki potrafią nawet manipulować innymi gatunkami, aby uzyskać przed nimi ochronę. Rodziny motyli Lycaenidae i Riodinidae są znane ze swoich relacji z mrówkami, które wahają się od mutualistycznych do pasożytniczych (przegląd w ). Ogólnie rzecz biorąc, larwy kilku gatunków z tej grupy otrzymują od mrówek ochronę przed pasożytami i drapieżnikami. Mrówki w zamian otrzymują od larw pożywną wydzielinę. Stopień zależności tych gatunków od mrówek jest różny u poszczególnych gatunków. Niektóre z nich są obligatoryjnymi myrmekofilami, jak np. Jalmenus evagoras, które praktycznie nie są w stanie przeżyć bez mrówek. Niektóre inne gatunki są fakultatywnymi myrmechofilami.

Co ciekawe, nie tylko larwy, ale także poczwarki tej grupy motyli wykształciły mechanizmy manipulowania zachowaniem mrówek. Wszystkie poczwarki Lycaenidów wydają dźwięki poprzez stridulację (narządy dźwiękonaśladowcze) niezależnie od tego, czy są związane z mrówkami, czy nie. Można uznać, że te poczwarkowe dźwięki pełnią funkcję deimatyczną, ponieważ są one wydawane, gdy poczwarki są niepokojone. Jednak u niektórych gatunków dźwięki poczwarkowe są zaangażowane w rekrutację mrówek. Na przykład, u poczwarek J. evagoras wytwarzanie dźwięków może przyciągać mrówki i utrzymywać ich straż. Te przykłady pokazują, że stadium poczwarki nie jest „pasywnym i nieaktywnym” etapem życia, ale poczwarki mogą aktywnie komunikować się ze swoim środowiskiem. Być może najbardziej fascynujący przykład tego pochodzi od pasożytniczych motyli Maculinea rebeli (Lycaenidae). Zarówno ich larwy, jak i poczwarki wytwarzają dźwięk, który dokładnie naśladuje dźwięk wydawany przez ich żywiciela, królową mrówek Myrmica schenki . Dźwięk wytwarzany przez poczwarki jest w rzeczywistości dokładniejszy niż dźwięk wytwarzany przez larwy. Ten poczwarkowy dźwięk wywołuje podobną reakcję do dźwięków wydawanych przez królowe, dając M. rebeli zdolność do manipulowania swoim gospodarzem i uzyskania ochrony przed mrówkami.

Wnioski i przyszłe pytania

Nasz przegląd literatury pokazuje, że obszerna różnorodność mechanizmów obronnych ewoluowała w celu zwiększenia ochrony przed drapieżnikami poprzez stadium poczwarki u owadów. Strategie te obejmują różne typy ubarwienia ochronnego, toksyny obronne, ochronę uzyskaną od osobników spokrewnionych oraz manipulowanie wrażliwością gatunków żywicieli na specyficzne wskazówki chemiczne lub słuchowe w celu uzyskania ich ochrony. Tak więc stadium poczwarki nie jest stadium „nieaktywnym”, ale może chronić przed drapieżnikami za pomocą szerokiej gamy mechanizmów morfologicznych, chemicznych i behawioralnych. Jednakże, biorąc pod uwagę dostępną literaturę dotyczącą stadium larwalnego lub dorosłego, zrozumienie strategii obronnych w stadium poczwarki jest wciąż na wczesnym etapie. Dlatego też ryzyko drapieżnictwa i sposoby ochrony przed nim w stadium poczwarki będą stanowiły interesujący i ważny temat przyszłych badań. Określenie tych presji selekcyjnych w poszczególnych stadiach rozwojowych jest kluczowe dla stworzenia realistycznego obrazu ewolucji strategii życiowych u gatunków o złożonych cyklach życiowych oraz dla przewidywania czynników kształtujących dynamikę ich populacji. Informacje te mogą nawet dostarczyć wglądu w mechanizmy stojące za dramatycznymi spadkami liczebności populacji owadów i być korzystne dla efektywnego planowania i zarządzania ochroną przyrody. Mając na uwadze te aspekty, nakreśliliśmy kilka potencjalnie interesujących i ważnych dróg, którymi powinny podążać przyszłe badania.

(a) Jak zmienność w składzie społeczności drapieżników kształtuje ewolucję mechanizmów obronnych ofiar w całym cyklu życiowym osobnika?

Zmienność w strukturze społeczności drapieżników może być ważnym czynnikiem selektywnym, który kształtuje ewolucję mechanizmów obronnych ofiar. Obecnie efekty te rozpatrywane są głównie w obrębie poszczególnych etapów życia (np. larwalnego lub dorosłego). Jednakże, na podstawie naszego przeglądu literatury, struktura społeczności drapieżników może się również zmieniać w różnych stadiach rozwojowych. Nie wiadomo, w jaki sposób kształtuje ona funkcje i różnorodność mechanizmów obronnych pomiędzy poszczególnymi stadiami rozwojowymi, w tym stadium poczwarki. Na przykład, zmienność w składzie struktury społeczności drapieżników i parazytoidów może wyjaśniać, dlaczego czasami obserwujemy różnice w ilości i jakości związków obronnych w stadiach larwalnych, poczwarkowych i dorosłych. Aby zbadać te niezbadane aspekty, możemy skorzystać z reprezentatywnych systemów modelowych dla gatunków ofiar, gdzie mamy już zgromadzone informacje na temat wielu czynników, które kształtują indywidualne strategie obronne w różnych stadiach życia. Musimy również skupić się na odpowiednich gatunkach drapieżników, ponieważ ostatnie badania sugerują, że chemiczne środki obronne mogą być specyficzne dla danego celu, co wskazuje na znaczenie wyboru właściwego gatunku drapieżnika, gdy badana jest skuteczność chemicznych środków obronnych. Dzięki gromadzeniu informacji z badań empirycznych nad różnymi gatunkami, możemy następnie przeprowadzić systematyczne analizy, aby ocenić, w jakim stopniu mechanizmy obronne na różnych etapach życia są ze sobą powiązane lub czy ewoluują niezależnie.

(b) Funkcja chemicznych mechanizmów obronnych w stadium poczwarki: czy niewidoczni drapieżcy mogą nauczyć się unikać kryptycznie zabarwionych poczwarek na podstawie sygnałów chemicznych, taktycznych lub słuchowych?

Aposematyzm wielokrotnie ewoluował w stadiach larwalnych i dorosłych, ale bardzo rzadko w stadium poczwarki. Jednakże ogólnym założeniem jest, że związki obronne występują również w stadium poczwarki, gdy larwalne i dorosłe stadia są bronione chemicznie. Potwierdzają to również dane empiryczne dotyczące gatunków, u których analizowano zawartość obronnych związków chemicznych w stadium poczwarki. Ponieważ wyraźne sygnały powinny zwiększać skuteczność uczenia się unikania przez drapieżnika, występowanie tych bronionych gatunków ofiar o niskiej intensywności sygnałów jest zastanawiające; jest to szczególnie prawdziwe, jeśli chemiczne środki obronne są kosztowne w produkcji i utrzymaniu, a osobnik jest już dobrze chroniony przez kamuflaż. Jeśli drapieżnik zawsze musi ugryźć poczwarkę, aby uznać ją za niesmaczną (tzn. drapieżniki nie uczą się unikać chemicznie bronionych poczwarek), obronne substancje chemiczne w stadium poczwarki nie przynoszą korzyści osobnikowi, który i tak zginie po przebiciu powłoki kokonu. Na przykład, Wiklund & Sillén-Tullberg zasugerował, że poczwarki mogą być nawet wrodzenie bardziej podatne na manipulacje drapieżników, ponieważ twarda kutykula poczwarki jest bardziej prawdopodobne, aby pękła w porównaniu z bardziej elastycznymi kutykulami larwalnymi i dorosłymi.

Jakich wskazówek drapieżniki mogłyby wtedy użyć, aby nauczyć się unikać chemicznie bronionych poczwarek? Po pierwsze, rzucanie się w oczy może nie być tak ważne, jak długo broniona ofiara jest wystarczająco odróżniająca się od ofiary smacznej. Po drugie, większość badań nad ubarwieniem poczwarek koncentrowała się na ich widoczności dla ludzkich oczu. Niewiele jednak wiemy o widoczności poczwarek dla drapieżników o innych typach systemów wizualnych, takich jak ptaki, które również odbierają fale UV. Niektóre gatunki mają metalicznie złote lub srebrne, błyszczące poczwarki (ryc. 1). Ten rodzaj błyszczącego ubarwienia może funkcjonować albo jako sygnał ostrzegawczy w sposób podobny do kolorów opalizujących, albo jako kamuflaż odzwierciedlający środowisko wizualne. Po trzecie, nasz przegląd literatury pokazuje, że poczwarki wyewoluowały wiele innych sposobów komunikacji, takich jak ruch, dźwięki i wskazówki chemiczne. Tego rodzaju wskazówki mogłyby funkcjonować jako skuteczne sygnały ostrzegawcze toksyn obronnych, szczególnie dla niewidzialnych drapieżników. Obecnie brakuje nam badań eksperymentalnych, które sprawdzałyby, czy te niewidzialne drapieżniki są w stanie nauczyć się unikać chemicznie bronionych poczwarek na podstawie dostępnych wskazówek. Wreszcie, możliwe jest, że związki obronne pojawiają się w stadium poczwarki tylko dlatego, że muszą być transportowane z larwalnego stadium do stadium dorosłego, bez żadnej funkcji adaptacyjnej w stadium poczwarki. W przyszłych badaniach można by spróbować dalszych eksperymentów z atrapami ofiar, podobnych do tych, które są powszechnie stosowane do testowania ryzyka drapieżnictwa podczas stadium larwalnego i dorosłego. This would offer a way to test how different phenotypic traits such as size, coloration or pupation site are under selection by predation.

(c) Life-history trade-offs across life stages and how they link with predation risk during the pupal stage

Another less studied aspect is potential life-history trade-offs between pupal and adult stages . Na przykład, jeśli alokacja do efektywnej pigmentacji kamuflażu podczas stadium poczwarki handluje z rozmiarem lub zdolnością lotu podczas stadium dorosłego, selektywne drapieżnictwo podczas stadium poczwarki będzie pośrednio kształtować zmienność fenotypową u dorosłych. Podobnie, jeśli drapieżnictwo faworyzuje duży lub mały rozmiar podczas stadium poczwarki, prawdopodobnie będzie również odzwierciedlać cechy takie jak rozmiar u osobników dorosłych. Cechy obronne, takie jak obrona chemiczna, mogą być również kosztowne do wytworzenia i utrzymania podczas stadium larwalnego i ograniczać wydajność podczas stadium poczwarki i stadium dorosłego. Na przykład Lindstedt i in. stwierdzili, że gdy koszty obrony chemicznej były wysokie, osobniki Diprion pini pine sawfly rzadziej osiągały stadium poczwarki i wolniej rosły. U larw P. brassicae wyższy wkład w obronę chemiczną zmniejszał prawdopodobieństwo osiągnięcia stadium poczwarki i były one mniejsze w stadium poczwarki. Wreszcie, przeznaczanie zasobów na budowę kokonu ochronnego w stadium poczwarki może być również kosztowne i ograniczać zasoby dostępne w stadium dorosłym.

Jak cechy poczwarkowe są związane z cechami dorosłymi lub larwalnymi mogą być szczególnie interesującymi pytaniami do sprawdzenia w przypadku gatunków, które są polimorficzne na pewnym etapie życia. Na przykład, jeśli cechy dorosłe i poczwarkowe są skorelowane, a ryzyko drapieżnictwa zmienia się odpowiednio w zależności od etapu życia, selekcja podczas etapu poczwarkowego może być ważnym czynnikiem wyjaśniającym zmienność w częstości występowania dorosłych morfów. Badania, które łączą fenotypową zmienność cech poczwarkowych ze zmiennością cech larwalnych i dorosłych są jednak bardzo rzadkie i dlatego byłyby ważne dla zrozumienia ewolucji strategii życiowych u owadów.

(d) Czy cechy obronne pełnią wiele funkcji w obronie przed wieloma wrogami?

Mimo, że w tym przeglądzie literatury skupiliśmy się głównie na drapieżnictwie, chcemy zwrócić uwagę na fakt, że wiele z wymienionych wyżej mechanizmów obronnych może być równie krytycznych w ochronie przed parazytoidami i patogenami. Obecnie istnieje coraz więcej dowodów na to, że badanie tych dwóch presji selekcyjnych jednocześnie w ramach „multienemy-framework” może pomóc w zrozumieniu, w jaki sposób cechy obronne ewoluowały początkowo. Na przykład, niektóre związki obronne mogą mieć podwójną funkcję i służyć wielu celom w ochronie przed drapieżnikami i pasożytami (ale patrz ). Jest więc możliwe, że te same związki obronne, które odgrywają ważną rolę w ochronie stadium larwalnego przed drapieżnikami, mogą odgrywać ważniejszą rolę w ochronie przed grzybami i patogenami podczas poczwarki. Jeśli toksyny obronne rozwinęły się głównie przeciwko pasożytom lub chorobom, to będzie to jeszcze jedno ewolucyjne wyjaśnienie słabych sygnałów wizualnych chemicznie bronionych poczwarek. Podobnie, ruchy obronne podczas stadium poczwarki lub kamuflaż mogą zwiększyć przeżywalność zarówno w stosunku do drapieżników jak i parazytoidów. Ponownie, istnieje wyraźna potrzeba badań eksperymentalnych, w których można przetestować znaczenie wizualnych i chemicznych wskazówek w ochronie przed parazytoidami i drapieżnikami.

(e) Jak często osobniki zmieniają siedliska lub polegają na ochronie przed innymi gatunkami podczas stadium poczwarki?

Nasz przegląd pokazuje, że osobniki mogą zmieniać siedliska, rośliny żywicielskie lub nawet rozwijać pasożytnicze lub kooperacyjne interakcje z innymi gatunkami, aby uzyskać wolną od wrogów przestrzeń podczas stadium poczwarki. Jak często poczwarki faktycznie polegać na ochronie od innych gatunków w ich obronie lub jak zależne gatunki owadów są z wielu siedlisk podczas ich cyklu życia będzie oferować ciekawy temat dla przyszłych badań do rozważenia. Wymagałoby to danych z historii naturalnej i obserwacji behawioralnych połączonych z manipulacjami eksperymentalnymi i badaniami filogenetycznymi. Informacje te mogłyby mieć również znaczenie w planowaniu obszarów ochrony ukierunkowanych na ochronę określonych gatunków: często wysiłki w zakresie ochrony przyrody przeznaczane są na ochronę obszarów obfitujących w larwalne rośliny żywicielskie. Jednakże, jeśli gatunki owadów są zależne od innych gatunków, aby przeżyć przez stadium poczwarki, lub nawet muszą zmieniać siedliska, aby pomyślnie przepoczwarzyć się, skuteczna ochrona musi uwzględniać te wymagania.

Dostępność danych

Ten artykuł nie ma dodatkowych danych.

Wkład autorów

C.L. kierował pisaniem manuskryptu. Wszyscy autorzy wnieśli krytyczny wkład do projektów i wydali ostateczną zgodę na publikację.

Konkurencyjne interesy

Nie zgłaszamy żadnych konkurencyjnych interesów.

Finansowanie

To badanie zostało sfinansowane przez Akademię Finlandii za pośrednictwem Centrum Doskonałości w Interakcjach Biologicznych.

Footnotes

Jeden wkład z 13 do numeru tematycznego „The evolution of complete metamorphosis”.

.