Două grade de separare în rețelele trofice complexe

Distanța medie dintre toate nodurile unei rețele (D) este probabil cea mai cunoscută proprietate a rețelelor complexe. De exemplu, fenomenul „lumii mici” din rețelele sociale mari este denumit în mod popular „șase grade de separare” (1). Cunoscută sub numele de lungimea drumului caracteristic, D cuantifică numărul mediu de legături necesare pentru ca informația sau un efect să se propage de-a lungul celor mai scurte căi între nodurile unei rețele. Rețelele se bucură de un interes interdisciplinar din ce în ce mai mare (2), după cum ilustrează examinările lui D în rândul breslelor de actori de film, al rețelelor de energie electrică, al rețelelor neuronale și al internetului (1-3). Primul studiu care a calculat D în rețelele alimentare a constatat un D mic în rețele relativ simple cu 3-33 de taxoni, dar variația empirică a datelor a determinat un apel pentru mult mai multe cercetări privind lungimile căilor în rețelele alimentare (4).

O rețea alimentară este formată din L legături trofice dirijate între S noduri sau „specii trofice”. Legăturile trofice apar între taxonii consumatori (adică prădători, paraziți, erbivori etc.) și taxonii resursă (adică pradă, gazde, plante etc.) pe care aceștia îi consumă. Speciile trofice sunt noduri de rețea distincte din punct de vedere funcțional, compuse din toți taxonii dintr-o anumită rețea trofică care au în comun consumatori și resurse identice. Agregarea taxonilor similari din punct de vedere funcțional în specii trofice este o convenție în cadrul studiilor structurale ale rețelelor alimentare care pare să reducă prejudecățile metodologice din date și subliniază aspectele topologic distincte ale rețelelor de rețele alimentare, minimizând în același timp diferențele filogenetice și de altă natură dintre taxonii grupate (a se vedea referințele din ref. 5).

Conectivitatea (C) este fracțiunea din toate legăturile posibile care sunt realizate (L/S2) și reprezintă o măsură standard a complexității rețelei alimentare despre care se crede că este independentă de S (6, 7). Distanța (d) dintre fiecare pereche de specii dintr-o rețea este calculată ca medie pentru a calcula D (1). Căile sunt tratate ca fiind nedirijate, deoarece efectele se pot propaga prin rețea în ambele direcții. Speciile aflate la o legătură de o specie focală (d = 1) sunt cele care sunt un consumator sau o resursă directă a speciei focale. O specie aflată la două legături (d = 2) de o specie focală nu are o interacțiune trofică directă cu acea specie și face una sau mai multe dintre următoarele: (i) consumă o specie resursă a speciei focale, (ii) susține o specie consumatoare a speciei focale, (iii) consumă un consumator al speciei focale sau (iv) este o resursă a unei resurse a speciei focale. Atunci când se definește D, legăturile self-self sunt de obicei ignorate în analizele de rețea (1). Deoarece legăturile trofice self-self pot fi importante din punct de vedere dinamic în ecosisteme, definim d pentru perechea de specii self-self la fel ca pentru orice altă pereche de specii. Această metodă ne permite, de asemenea, să includem distincția ecologică importantă (8) între canibali, care au d = 1, și alte specii, care au d = 2. Metoda noastră modifică D între rețelele noastre cu o medie de <1% în comparație cu utilizarea convenției mai standard.

Deși există sute de rețele alimentare în literatura de specialitate, marea majoritate au fost criticate pentru că sunt incomplete, au prea puține specii și nu au o bază empirică riguroasă (4, 8-11). Prin urmare, ne-am concentrat analizele asupra a șapte dintre cele mai mari, mai cuprinzătoare și de cea mai bună calitate rețele alimentare empirice din literatura primară (tabelul 1; ref. 5). Trei sunt din habitate de apă dulce: Skipwith Pond (12), Little Rock Lake (9) și Bridge Brook Lake (13). Două provin din habitate de la interfețele apă dulce-mare: Chesapeake Bay (14) și estuarul Ythan (15). Două provin din habitate terestre: Coachella Valley (8) și insula St. Martin (16). Printre aceste rețele, D variază între 1,40 și 2,71 și scade odată cu creșterea conexiunii (tabelul 1, figura 1). În medie, aceste valori ale lui D sunt cu 5 % mai mici decât dacă nu am fi agregat speciile în specii trofice (datele nu sunt prezentate). Distanțele dintre perechile de specii (d) sunt strâns grupate în jurul mediei, cu foarte puține perechi de specii foarte separate (d > 3, Fig. 2). În cele șapte rețele, o medie de 26 % dintre perechile de specii interacționează direct (d = 1), iar 80 % și 97 % dintre perechile de specii se află la mai puțin de două și, respectiv, trei legături una de cealaltă.

Valorile mici ale lui D pot fi cele mai surprinzătoare în Lacul Little Rock din cauza numeroaselor sale specii și a reprezentării puternice a habitatelor bentonice și pelagice. S-a emis ipoteza că D crește dincolo de 2 în rețelele trofice mari (4). Studii recente întăresc această așteptare, afirmând că D crește odată cu log S (17) și găsind D = 3,4 într-o rețea alimentară Scotch Broom, care conține 154 de specii taxonomice și care a fost sugerată ca fiind „cea mai bine definită rețea” pentru investigarea topologiei (18). În plus, este de așteptat ca granițele dintre habitate să dea naștere la compartimente (10) sau grupuri (1) ale rețelei alimentare a căror prezență ar crește D cu mult peste cea constatată în alte rețele cu o reprezentare mai redusă a diferitelor habitate. Rețeaua alimentară de la Little Rock Lake este mai grupată decât se așteaptă la întâmplare, dar grupurile sunt legate astfel încât D rămâne mic (18, 19, ‖). Cu toate acestea, proprietatea de lume mică a unei grupări mult mai mari decât cea aleatorie (1) pare absentă în majoritatea rețelelor alimentare (17, 19), sugerând că predicțiile despre D și alte proprietăți bazate pe ipoteze de lume mică ar putea să nu se aplice la majoritatea rețelelor alimentare.

Această limitare teoretică, combinată cu variația empirică limitată a diversității (S) și a conexiunii (C) între datele disponibile, face ca sensibilitatea sistematică a lui D la S și C să necesite mai multe studii. Prin urmare, am explorat această sensibilitate cu un model descris recent al structurii rețelei trofice (5, 20). Acest „model de nișă” utilizează S și C ca parametri de intrare și prezice cu succes o duzină de proprietăți ale rețelei trofice, dar inițial nu a fost testat în raport cu D (5). Am comparat D din cele șapte rețele empirice cu cea a rețelelor generate de modelul de nișă. Modelul de nișă construiește rețele cu aceleași S și C ca și rețelele empirice prin aranjarea aleatorie a S specii pe o nișă comunitară unidimensională. Fiecare specie mănâncă toate speciile dintr-o secțiune contiguă a nișei. Centrul secțiunii are o valoare de nișă aleasă în mod aleatoriu mai mică decât cea a speciei consumatoare, iar lățimea secțiunii este variată în mod aleatoriu, cu condiția ca C din pânza sintetizată să corespundă valorii de intrare. Modelul de nișă prezice cu acuratețe și precizie D pentru toate cele șapte rețele trofice empirice (Fig. 1, Tabelul 1).

Din cauza succesului modelului, l-am folosit pentru a caracteriza sensibilitatea lui D atât la S cât și la C. Rezultatele modelului indică faptul că D este moderat de sensibil la C și mai puțin sensibil la S (Fig. 1 și 3). Pentru pânzele cu S constant, D scade cu un factor de 2 la o creștere de ordin de mărime a lui C, într-o relație aproximativă de tip lege de putere a cărei pantă este mai mare pentru pânzele mai mici (Fig. 1). Pentru pânzele cu C constant, D scade în mod surprinzător odată cu creșterea lui S (Fig. 3). Alte analize care au utilizat ipoteze depășite (7, 21) privind stabilirea scării legăturilor au afirmat că D crește odată cu S (4, 17). Cu toate acestea, pe măsură ce S crește cu două ordine de mărime, D scade cu ≈5% în rețelele mai complexe (C > 0,20) și cu 15 până la 50% în rețelele mai puțin complexe (0,05 < C < 0,10).

Aceste constatări arată că, chiar și în rețelele alimentare de înaltă calitate, bogate în specii, speciile sunt în general legate prin lanțuri scurte. Optzeci la sută din specii sunt conectate prin una sau două legături, ceea ce duce la o cale medie cea mai scurtă între specii de aproximativ două. Astfel, majoritatea speciilor dintr-o rețea trofică pot fi considerate ca fiind „locale” una față de cealaltă și pot interacționa potențial cu alte specii prin cel puțin un lanț trofic scurt. Studiile empirice arată că efectele indirecte ale lanțului scurt (lungimea căii = 2 sau 3) pot fi la fel de importante ca și efectele directe (lungimea căii = 1) și devin evidente aproape la fel de repede (22, 23). Combinată cu rezultatele noastre, această constatare indică faptul că adăugarea, eliminarea sau modificarea speciilor are potențialul de a afecta rapid multe sau majoritatea speciilor din comunitățile complexe mari.

Constatările noastre ar trebui să fie temperate de posibilitățile de supraestimare sau de subestimare a D. Rețelele alimentare pot subestima atât conexiunea trofică, cât și cea funcțională a organismelor din comunitățile complexe și, prin urmare, să supraestimeze D efectiv și să subestimeze potențialul de propagare a efectelor. Acest rezultat se poate datora parțial faptului că oamenii de știință subestimează numărul real de legături trofice prezente între specii (11). Mai semnificativ, rețelele alimentare descriu doar unul dintre numeroasele tipuri de interacțiuni dintre specii. Alte interacțiuni nontrofice includ ingineria ecosistemică, facilitarea, modificarea comportamentului și concurența prin interferență (24-27). În cazul în care sunt luate în considerare mai multe tipuri de interacțiuni, conexiunea ecologică dintre specii ar trebui să fie mai mare decât conexiunea trofică pe care o raportăm. Astfel, este posibil ca speciile să fie mai apropiate din punct de vedere ecologic decât sugerează rezultatele noastre, deoarece D scade odată cu creșterea C. Pe de altă parte, este posibil ca rezultatele noastre să supraestimeze potențialul de propagare a efectelor, deoarece multe dintre legăturile rețelei trofice pot fi „slabe” și, prin urmare, neimportante în determinarea dinamicii speciilor și a structurii și funcției comunității (11, 28). Acest rezultat sugerează că rețelele trofice care includ toate legăturile trofice supraestimează conexiunea funcțională a speciilor. Cu toate acestea, studii teoretice și experimentale recente arată că multe dintre presupusele legături slabe sunt importante din punct de vedere dinamic (27, 29). Chiar dacă rețelele alimentare supraestimează conectivitatea funcțională, rețelele empirice și modelele cu conectivitate scăzută (C < 0,08) prezintă totuși lungimi scurte ale căilor caracteristice (D < 3) pentru toate rețelele, cu excepția celor mai mici și mai simple (Fig. 1). Pânzele empirice mici au rareori o conectivitate scăzută (4). Aceste considerații arată că concluzia noastră generală privind o medie de două grade de separare în rețelele trofice complexe este solidă din punct de vedere teoretic și în concordanță cu cele mai bune date disponibile. Cu toate acestea, două grade pot supraestima dimensiunea „lumilor” ecologice atunci când sunt luate în considerare alte interacțiuni interspecifice.

Două grade de separare în lumile ecologice este deosebit de importantă deoarece empiricii rareori observă efecte puternice între specii care să se propage mai departe de trei legături (22, 24, 30, 31). Pentru lungimi de căi ≤3, atât studiile teoretice, cât și cele empirice au arătat că efectele lanțurilor mai scurte nu sunt neapărat mai puternice decât cele ale lanțurilor mai lungi (de exemplu, ref. 22, 24 și 27). Cea mai cuprinzătoare trecere în revistă a efectelor indirecte demonstrate experimental sugerează că atât efectele directe, cât și cele indirecte reprezintă fiecare ≈40 % din modificarea structurii comunității ca urmare a manipulării abundenței speciilor (24), restul de 20 % din variație rămânând neexplicate. Dintre efectele indirecte, aproape 95 % s-au datorat lanțurilor scurte (lungimea drumului = 2 sau 3; a se vedea anexele din ref. 24). Procentul de varianță explicat din cauza efectelor directe și indirecte pare independent de bogăția speciilor (24), ceea ce este în concordanță cu rezultatul nostru conform căruia D este insensibil la S. Odată cu creșterea dimensiunii rețelei, numărul de efecte indirecte semnificative ale lanțurilor scurte pe specie crește, în timp ce numărul de efecte indirecte semnificative ale lanțurilor lungi rămâne mic, chiar dacă numărul de căi mai lungi crește rapid (24).

Alte studii empirice au demonstrat „cascade trofice” puternice într-o varietate de ecosisteme terestre și acvatice (32-34), în care efectele semnificative se propagă adesea pe două și uneori trei verigi de la speciile manipulate. Aceste studii confirmă faptul că lungimile de cale cu <3 legături sunt frecvent importante din punct de vedere dinamic. Cu toate acestea, sărăcia cascadelor trofice demonstrate la distanțe mari (lungimea căii > 3) este în concordanță cu alte studii empirice care sugerează că perechile de specii cu d ≥ 3 sunt deconectate din punct de vedere funcțional (sau dinamic). Această sărăcie are și alte câteva explicații plauzibile. Datele noastre și modelul de nișă sugerează că, în majoritatea rețelelor, mai mult de 95 % din perechile de specii au d ≤ 3 (Fig. 4). Cele câteva pânze empirice care constituie o excepție au relativ puține specii sau sunt pânze mai mari, cu o conectivitate neobișnuit de scăzută. Deoarece lanțurile d ≤ 3 sunt aproape întotdeauna prezente între specii, atribuirea efectelor lanțurilor mai lungi poate fi deosebit de dificilă, deoarece lanțurile cu efect mai scurt trebuie să fie excluse ca fiind responsabile de efecte. Lipsa efectelor lanțurilor lungi se poate datora, de asemenea, agregării speciilor (8, ∥) în aceste studii în niveluri trofice, ceea ce ar putea ascunde astfel de efecte (34). De exemplu, manipularea densității de consumatori de carnivore secundare ar putea face ca o specie de plante care răspunde pozitiv să compenseze o specie de plante care răspunde negativ. O mai mare atenție asupra speciilor dezagregate în cadrul nivelurilor trofice ar putea ilumina astfel de posibilități (34).

În ansamblu, studiile empirice privind efectele manipulării speciilor sugerează că speciile „îndepărtate” (d > 3) se influențează rareori între ele. Prin urmare, găsirea unui d > 3 în rețelele alimentare, așa cum s-a sugerat în alte studii privind rețelele alimentare (4, 18) și s-a constatat în alte rețele complexe de lumi mici (1, 35), ar pune serios la îndoială adagiul ecologic popular conform căruia „totul este conectat cu totul altceva”. D > 3 ar fi sugerat că multe, dacă nu majoritatea speciilor din cadrul rețelelor trofice sunt izolate funcțional unele de altele. Prin urmare, analizele noastre ar putea fi cea mai sistematică și completă coroborare științifică a acestui adagiu ecologic, demonstrând că toate speciile din cadrul majorității sistemelor ecologice sunt potențial vecini apropiați. În general, robustețea lungimii caracteristice scurte a traseului D în rețelele trofice la schimbări în ceea ce privește dimensiunea, complexitatea și habitatul sugerează că potențialul lumii mici de dispersie largă și rapidă a efectelor (1) în cadrul unei comunități de organisme care interacționează se aplică în general ecosistemelor, în ciuda faptului că acestea sunt mai puțin grupate decât „lumea mică” (17, 19). Un D mai mare poate fi întâlnit în rețelele trofice care se întind pe granițe de habitat mai distincte (de exemplu, cele dintre ecosistemele terestre și cele acvatice). Un D mai mare poate fi generat, de asemenea, din punct de vedere metodologic, prin concentrarea asupra rețelelor „sursă”. Prin definiție, astfel de rețele influențează structura rețelei prin limitarea apartenenței la consumatorii direcți și indirecți ai unei singure specii de resurse sau a unui număr foarte mic de specii găsite într-o comunitate (36). Ca urmare a ignorării legăturilor acestor consumatori cu resursele excluse, rețelele sursă tind să aibă o conectivitate neobișnuit de scăzută (19), ceea ce modelul nostru arată că este asociat cu un D mai mare. Am exclus din analiză rețelele sursă, inclusiv rețeaua Scotch Broom, care a fost analizată într-un alt studiu topologic (18), din cauza acestei distorsiuni. Pânza Scotch Broom este construită dintr-o singură specie de arbust și are C = 0,016 (37) și D = 3,4 (18).

Mecanismele potențial responsabile pentru un D mic între pânzele alimentare sunt în prezent necunoscute și merită investigate în continuare. Constatările noastre sugerează că astfel de mecanisme sunt strâns legate de nivelurile observate de conectivitate (6, 7) și de alți factori care generează topologia pânzei (5). S-a sugerat că evoluția capacităților de hrănire este responsabilă pentru nivelurile observate de C (6). Mecanismele asociate cu dinamica populației pot fi, de asemenea, responsabile, după cum sugerează constatările conform cărora creșterea numărului de interacțiuni slabe poate crește stabilitatea dinamică și facilita coexistența (7, 27, 29).

În cadrul habitatelor, precum și între habitate, atenția acordată căilor trofice dintre specii ar putea ajuta managerii de conservare, sugerând dacă și cum se afectează reciproc speciile. Cu toate acestea, sunt necesare mai multe cercetări privind variația intensității efectelor între specii pentru a le permite managerilor să prioritizeze atenția acordată speciilor aflate la 1, 2 și 3 legături de o specie de interes (de exemplu, speciile pe cale de dispariție sau speciile invazive). În lipsa unor astfel de cercetări, constatarea noastră că aproape totul este legat de orice altceva reduce doar puțin efectele conceptibile din punct de vedere topologic care trebuie luate în considerare. În general, rezultatele noastre specifică modul în care pierderea biodiversității (38), invaziile de specii și schimbările în populații au potențialul demonstrat topologic și dinamic de a afecta mult mai multe specii co-ocurrente decât se apreciază adesea (30). Gradul de realizare a acestui potențial merită multe cercetări suplimentare.

.