Strategii antipredatoare ale pupei: cum se evită prădarea într-un stadiu de viață imobil?

Introducere

‘Mi-am petrecut timpul investigând insectele. La început, am început cu viermii de mătase din orașul meu natal, Frankfurt. Mi-am dat seama că alte omizi produceau fluturi sau molii frumoase și că viermii de mătase făceau la fel. Acest lucru m-a determinat să colectez toate omizile pe care le puteam găsi pentru a vedea cum se schimbă’. Acesta este citat din prefața scrisă de Maria Sibylla Merian în lucrarea sa „Metamorphosis insectorum Surinamensium”, publicată în 1705 . Ideea metamorfozei complete a fost dezvoltată de Aristotel cu 2000 de ani mai devreme , dar Merian a fost primul entomolog care a descris în detaliu metamorfoza insectelor, inclusiv puparea, ceea ce o face una dintre cele mai importante contribuții la domeniul entomologiei. Este intrigant faptul că, la mai bine de 300 de ani de la observațiile fundamentale ale lui Merian despre metamorfoza insectelor și descoperirea pupei, acesta este stadiul de viață, alături de stadiul de ou , despre care încă nu știm aproape nimic în comparație cu stadiile de adult și de larvă la insecte.

Mirii lui Merian, împreună cu celelalte insecte holometabole, au stadii de viață imature distincte din punct de vedere morfologic, larva și pupa, pe care trebuie să le parcurgă pentru a ajunge la stadiul final de adult reproducător. Se crede că insectele holometaboli au evoluat din insectele hemimetaboli care au doar două stadii de viață: nimfa și adultul . Formele ancestrale de pupe imobile „compacte” au fost, cel mai probabil, pupe mobile asemănătoare nimfelor, similare cu pupele, de exemplu, ale muștelor șerpilor . Vulnerabilitatea față de dușmanii naturali în fiecare dintre aceste stadii de viață a dus la evoluția unei mari diversități de adaptări care protejează indivizii împotriva diferitelor tipuri de prădători și parazitoizi . Aceste adaptări pot varia dramatic în fiecare stadiu de viață, în funcție de stilul de viață al individului (de exemplu, stadii de viață sesile versus mobile), de stadiul de reproducere (stadiul de larvă versus stadiul de adult) și de schimbările ontogenetice în utilizarea resurselor .

În mod tradițional, evoluția mecanismelor de apărare împotriva prădătorilor este luată în considerare la scara unui singur stadiu de viață, concentrându-se, de exemplu, pe instartele larvare sau pe stadiile de adult . Cercetările s-au concentrat în mod tradițional mult mai puțin asupra strategiilor antipredatoare ale stadiilor de ou sau de pupă. Cu toate acestea, chiar dacă mediul selectiv se poate schimba dramatic între fiecare etapă de viață, condiția fizică a unui individ (de exemplu, succesul reproductiv și capacitatea de a supraviețui până la și dincolo de o anumită etapă de reproducere) este suma condițiilor experimentate în timpul etapelor de viață anterioare . Pentru a prezice modul în care diferite condiții modelează fitness-ul individual sau dinamica populației de insecte, nu este, prin urmare, suficient să cunoaștem factorii care contribuie la supraviețuirea în stadiul de larvă sau ceea ce afectează succesul reproductiv ca adult. De asemenea, trebuie să înțelegem ce se întâmplă între aceste două stadii: ce fel de apărări împotriva prădătorilor au indivizii în timpul stadiului de pupăză, cum este aceasta afectată de condițiile experimentate în timpul etapelor anterioare ale vieții sau cum comportamentul din timpul stadiului larvar afectează riscul de prădare al pupei. Acest tip de informații ne ajută să înțelegem evoluția trăsăturilor defensive în general, dar ar putea avea, de asemenea, o importanță aplicată în prezicerea factorilor care modelează dinamica populației la speciile potențial dăunătoare sau la speciile aflate în pericol de dispariție. În prezent, avem surprinzător de puține date care să abordeze aceste probleme, iar cercetările comportamentale și evolutive pe această temă sunt puține.

În primul rând, analizăm literatura de specialitate privind prădarea în stadiul de pupă pentru a afla ce atacă pupele de insecte, cât de ridicat este riscul de prădare pentru acestea și ce tipuri diferite de mecanisme de apărare antiprădător au evoluat pentru pupele de insecte ca urmare a selecției prin prădare. Recunoaștem că parazitismul este, de asemenea, o sursă importantă de mortalitate în stadiul de pupă și este probabil că multe mecanisme de apărare împotriva prădătorilor (de exemplu, toxine defensive, camuflaj, protecție obținută de la alte specii) pot avea o funcție dublă, atât împotriva prădătorilor, cât și a parazitoizilor . Prin urmare, vom lua în considerare parazitismul atunci când este relevant. Cu toate acestea, analiza noastră se va axa în principal pe strategiile de apărare împotriva prădătorilor. În cele din urmă, vom discuta lacunele din cunoștințele noastre și vom sublinia câteva direcții promițătoare pentru cercetările viitoare.

Riscul de pradă este adesea ridicat în timpul stadiului de pupă

Riscul de pradă în timpul stadiului de pupă a primit cea mai mare atenție la speciile care au o anumită valoare economică, cum ar fi multe insecte dăunătoare forestiere. Datorită dinamicii lor de epidemie, pupele insectelor dăunătoare de pădure pot constitui o sursă de hrană abundentă în timpul vârfurilor de populație cu densitate mare pentru mamiferele mici, cum ar fi șoarecii, șoarecii și șobolanii, împreună cu prădătorii nevertebrați, cum ar fi gândacii de sol, furnicile și urechile de ureche . De exemplu, în cazul moliilor țigăncii (Lymantria dispar), s-a sugerat că prădătorii mamiferelor mici, cum ar fi șoarecele cu picioare albe din America de Nord, prădătorii nevertebrați, cum ar fi gândacii de sol Carabidae, și furnicile se numără printre cei mai importanți prădători în timpul stadiului de pupă . În mod similar, la pupele de molii de iarnă (Operophtera brumata) și de molii de toamnă (Epirrita autumnata) care trăiesc la sol, cârtițele, șoarecii, șoarecii, șoarecii și șobolanii, împreună cu prădătorii nevertebrați (larvele de gândaci Carabidae, Elateridae și Saphylinidae care se hrănesc cu pupele din sol) au fost considerate surse importante de mortalitate în Europa . S-a raportat, de asemenea, că păsările se hrănesc cu pupe, dar în funcție de speciile de insecte, importanța lor variază de la moderată la mare .

Predatorii generaliști ai coconilor de insecte pot avea un impact major asupra multor populații de insecte, de exemplu, în stabilizarea ciclurilor de populație . Pe baza ratelor de mortalitate raportate în literatura de specialitate, magnitudinea riscului de prădare în stadiul de pupăză poate fi surprinzător de mare: estimările din studiile cu molii de țigănci raportează rate de prădare de până la 90-100% . Studiile asupra moliilor de iarnă și a moliilor de toamnă raportează rate de prădare a pupei cuprinse între 20 și 72% . În cazul muștei de pin Neodiprion sertifer, mamiferele mici au cauzat o mortalitate de 70% la sol, iar prădarea păsărilor a cauzat o mortalitate de 70-85% . La o altă specie de dăunători forestieri, omida procesionară a pinului (Thaumetopea pityocampa), prădarea de către Hoopoes (Upupa epops) poate duce la o mortalitate de până la 68,3-74,1% în stadiul de pupă . Mult mai puține informații din riscul de prădare a pupei există pentru speciile care nu au o dinamică ciclică a populației și valoare economică. La două specii de molii din familia Limacodidae (omizi de melc), prădarea coconului a dus la o mortalitate intermediară variind între 22 și 29% în funcție de specia de molie .

Pe baza acestor estimări, riscul de prădare poate varia considerabil de la moderat la foarte mare, ceea ce face ca supraviețuirea în stadiul de pupă să fie probabil o etapă critică pentru majoritatea speciilor de insecte. Din punct de vedere evolutiv, puterea de selecție asupra mecanismelor care îmbunătățesc supraviețuirea în acest stadiu ar trebui să fie, prin urmare, extrem de puternică. Cu toate acestea, este important de remarcat faptul că aceste estimări ale riscului de mortalitate sunt specifice fiecărei specii, ceea ce poate supraevalua într-o oarecare măsură riscul de prădare. De exemplu, modul „natural” în care pupele sunt amplasate pe parcelele experimentale variază de la un studiu la altul și, astfel, riscul de prădare poate fi uneori supraestimat.

A doua trăsătură comună care reiese din literatura de specialitate este că prădătorii care se hrănesc cu pupele de insecte sunt foarte diverși, incluzând atât prădători vizuali, cât și non-vizuali, cu accent, poate, pe aceștia din urmă . Acest lucru este diferit de stadiul de larvă în care prădătorii vizuali, cum ar fi păsările insectivore, sunt adesea considerați a fi cel mai important grup de prădători . Strategiile fizice și chimice de combatere a prădătorilor joacă un rol important în apărarea împotriva prădătorilor non-vizuali și, prin urmare, s-ar putea presupune că sunt selectate în stadiul de puiet .

Evitarea detectării de către prădătorii vizuali

Cea mai comună strategie de evitare a atacului este prin intermediul colorației criptice care face ca prada să fie dificil de detectat de către un prădător (de exemplu, camuflaj). Acest lucru este valabil și pentru pupele de insecte . Colorarea criptică a pupei este adaptivă, deoarece crește supraviețuirea împotriva prădătorilor care vânează vizual atunci când culoarea se potrivește cu fundalul vizual (figura 1). La unele grupuri taxonomice, variația fondului vizual a favorizat variația plastică a colorării pupei din punct de vedere ecologic, cum ar fi polifenismul cromatic. Polifenismul în colorația criptică a pupei a evoluat independent cel puțin la Papilionidae, Pierinae, Satyrinae și Nymphalinae . În multe dintre aceste cazuri, există două tipuri de pupe în care o formă este verde-galbenă și alta maro-neagră.

S-a demonstrat că variația culorii pupei este în principal o trăsătură plastică din punct de vedere al mediului, chiar dacă sensibilitatea individuală la indicii de mediu care declanșează schimbarea culorii pupei poate varia și genetic . De exemplu, semnalele tactile, cum ar fi rugozitatea fondului, pot avea un impact asupra faptului dacă pupele se dezvoltă verde (suprafețe netede) sau maro (texturi aspre) la Papilio xuthus . În plus față de textura substratului, s-a demonstrat că mai multe condiții de mediu influențează culoarea pupei (analizate în ), cum ar fi culoarea fondului, umiditatea relativă, durata fotoperioadei, temperatura, lungimea de undă a luminii și calitatea hranei . Polifenismul culorii pupale poate fi influențat, de asemenea, de calea de dezvoltare a individului. La speciile bivoltine sau multivoltine a căror durată a stadiului de pupă variază considerabil în funcție de faptul că individul iernează în diapoda pupei (stadiul de pupă durează mai multe luni) sau se dezvoltă direct (stadiul de pupă durează doar o săptămână sau două), starea hormonală a pupei are un efect puternic asupra coloritului acesteia. De exemplu, pupele de vară care se dezvoltă direct au o tendință mai mare de a deveni verzi, în timp ce pupele care iernează au o tendință mai mare de a deveni maro . Adesea, mai mulți dintre factorii enumerați mai sus pot afecta simultan colorația pupei .

În mod interesant, funcția adaptativă a colorației criptice a pupei poate fi, de asemenea, legată de trăsăturile de istorie a vieții în stadiile de adult și larvă . La fluturele pătat de pădure Pararge aegeria, indivizii care se eclosionează din pupele colorate în verde sunt mai mari ca adulți și au o masă toracică mai mare, ceea ce este relevant pentru comportamentul de zbor, în comparație cu indivizii care se eclosionează din pupele maro. Acest lucru sugerează că există un compromis între protecția împotriva prădătorilor în timpul etapei de pupă și a etapelor de viață ale adulților, menținând variația atât a trăsăturilor pupei, cât și a celor ale adulților .

Riscul de atac poate scădea, de asemenea, dacă organismele înșală prădătorii vizuali imitând ceva neinteresant pentru potențialul prădător, cum ar fi bețe sau excremente de păsări . Mascarada este un mecanism de apărare relativ comun în stadiul de larvă în multe grupuri de insecte, dar uneori a evoluat și în stadiul de pupă (figura 1). De exemplu, larvele gândacilor de frunze Neochlamisus construiesc o „carcasă fecală” sub care se ascund în timpul stadiului de larvă și de pupă. Pe lângă fecale, ele adaugă pe suprafața cutiei și trichomi de la planta gazdă, iar mai aproape de pupare construiesc o cameră plină de trichomi sub stratul exterior de fecale. Supraviețuirea împotriva prădătorilor nevertebrați este semnificativ îmbunătățită datorită acestor structuri. Aceste cutii fecale acoperite cu tricomi derivați din plante ar putea ajuta la mascarea pupei pe plante. Carcasele cu trichomi pot oferi, de asemenea, protecție fizică împotriva prădătorilor, deoarece, de exemplu, gândacii de lipit nu au putut penetra carcasa cu părțile lor bucale . Fecalele și tricomii din plante pot conține, de asemenea, compuși de descurajare și, prin urmare, au o funcție suplimentară de apărare chimică secundară. Moliile de viermi de sac (Psychidae) construiesc carcase care le protejează în timpul stadiilor larvare și de pupă . Aceste carcase conțin adesea materiale din mediul lor (nisip, crengi, pietre) care le fac potențial obiecte neinteresante sau criptice pentru prădătorii aviari și insecte.

În plus față de trăsăturile morfologice și fizice, insectele au diferite tipuri de adaptări comportamentale care le diminuează detectabilitatea pentru prădători și paraziți în timpul stadiului de pupă. De exemplu, multe specii se îngroapă în pământ pentru a pupa, ceea ce oferă un refugiu față de prădătorii care pradă deasupra solului, cum ar fi păsările . Înainte ca indivizii să intre în stadiul pre-pupal și să înceapă să își învârtă coconul, aceștia se dispersează adesea de la planta gazdă larvară sau de la sursa lor de hrană . Rămânerea în apropierea plantei gazdă poate crește riscul de a fi detectată de dușmanii naturali care folosesc adesea planta gazdă ca un indiciu pentru a-și localiza potențiala pradă . Aceste adaptări comportamentale înainte de intrarea în stadiul de pupă pot varia, de asemenea, în cadrul speciilor, în funcție de strategia de viață a unui individ. De exemplu, majoritatea larvelor de lepidoptere au o fază de rătăcire înainte de pupare, când larvele se îndepărtează de planta gazdă în timp ce caută un substrat adecvat pentru pupare . La fluturele european cu coadă de rândunică, Papilio machaon, această fază de rătăcire este mai lungă în cazul generației care iernează, care are un stadiu de pupă mai lung, în comparație cu larvele care sunt în dezvoltare directă (larve care nu iernează), care au un stadiu de pupă de numai una până la două săptămâni. Din cauza mobilității crescute și a distanțelor deplasate, faza de rătăcire este riscantă pentru o larvă, iar acest lucru poate sugera că indivizii fac un compromis între riscul de prădare legat de gazdă, rătăcind mai puțin atunci când stadiul de pupă este mai scurt .

Evitarea detectării de către prădătorii non-vizuali

Individualii nu trebuie întotdeauna să imite componentele vizuale din mediul lor. În schimb, dacă cei mai importanți prădători sunt non-vizuali, poate fi mai eficient pentru o pradă să folosească un „camuflaj” chimic . Cea mai mare parte a literaturii privind utilizarea compușilor chimici pentru a încurca detectarea prăzii de către prădători provine de la specii care trăiesc în strânsă asociere cu furnicile . De exemplu, larvele fluturelui mirmecofil Lycaeides argyrognomon au organe pe care le folosesc pentru a produce nectar pentru furnicile prezente. În schimb, furnicile îi protejează împotriva diferitelor tipuri de dușmani naturali. Indivizii pierd acest organ în timpul stadiului de pupă, dar în schimb încep să producă compuși cuticulari care suprimă atacurile din partea furnicilor și fac pupele mai puțin predispuse la prădarea furnicilor . În acest fel, fluturii L. argyrognomon se pot transforma în puiet în cuiburi de furnici, unde sunt protejați de inamicii naturali. Deoarece prădătorii nevăzători sunt un grup important de prădători în timpul stadiului de pupăză, acest tip de tactici care se bazează pe comunicarea chimică pentru protecția împotriva prădătorilor ar putea fi mai frecvente decât se credea anterior.

Costul ridicat de detectabilitate ca o constrângere pentru evoluția colorării de avertizare în stadiul de pupăză?

Strategia opusă pentru a se ascunde de simțurile prădătorilor este aposematismul. Indivizii aposematici pot anunța prădătorilor lipsa lor de rentabilitate ca pradă (de exemplu, toxicitatea) cu ajutorul unor semnale vizibile (de exemplu, aposematismul), care pot include culori, sunete sau mirosuri. Prădătorii învață să asocieze semnalul cu lipsa de rentabilitate a prăzii și evită să atace indivizii care au un aspect similar în întâlnirile viitoare . În mod curios, strategia de apărare aposematică pare să fie rară în timpul stadiului de pupă (figura 1). De exemplu, la fluturii cu coadă de rândunică (familia Papilionidae), toate speciile au un stadiu de pupă cu o culoare criptică, chiar dacă strategiile de apărare ale larvelor și ale adulților variază de la criptic și mascaradă la aposematism .

Evoluția strategiilor de apărare aposematică poate fi constrânsă în stadiul de pupă datorită unor caracteristici fiziologice sau de dezvoltare. Cu toate acestea, cel puțin constrângerile legate de dezvoltare sunt puțin probabile; studiile privind colorarea pupală a speciilor de Papilio au arătat că colorarea pupală maro sau verde se bazează pe un amestec de pigmenți viu colorați (roșu, galben, negru, albastru) , ceea ce exclude posibilitatea ca lipsa pigmenților luminoși să constrângă dezvoltarea unor pupe colorate. Cu toate acestea, potrivirea fondului în stadiul de pupă, combinată cu apărarea chimică, poate fi favorizată în condițiile în care riscul de detectabilitate pentru prada aposematică vizibil colorată este ridicat. În modelul lor matematic, Endler & Mappes a arătat că o vizibilitate scăzută poate evolua pentru o pradă cu apărare chimică dacă există variații în capacitatea cognitivă și de percepție între prădători sau în sensibilitatea acestora la apărările secundare ale prăzii. Acest lucru crește costurile de detectabilitate pentru o pradă, favorizând o vizibilitate scăzută. Acest lucru ar putea fi valabil și pentru pupele de insecte care sunt vulnerabile pentru perioade lungi de timp la o comunitate diversă de prădători care conține atât prădători vizuali, cât și non-vizuali. În plus, un aspect vizibil poate invita, de asemenea, la atacuri din partea parazitoizilor specialiști care au evoluat pentru a tolera sau chiar a beneficia de toxinele defensive ale stadiului de pupă .

Culoarea criptică sau mascarada poate garanta, de asemenea, cea mai mare supraviețuire în timpul unui stadiu de viață imobil : aposematismul poate fi favorizat dacă facilitează mobilitatea organismelor între diferite medii și fundaluri vizuale . Acest lucru se datorează faptului că indivizii cu camuflaj sunt întotdeauna dependenți de fundalul lor vizual pentru a-i ascunde de ochii prădătorilor, dar se așteaptă ca aposematismul să funcționeze indiferent de fundal. Acest lucru le permite indivizilor aposematici să dobândească resurse mai eficient. De exemplu, la Acronicta alni, mobilitatea larvelor crește spre ultimele stadii, când larvele devin mai mari și trebuie să se deplaseze mai mult pentru a se hrăni . Acest dublu beneficiu în ceea ce privește evitarea prădătorilor și colectarea de resurse poate fi unul dintre factorii care explică de ce multe larve de lepidoptere își schimbă strategia de la cripsie sau mascaradă la aposematism atunci când cresc mai mari sau de ce pupele imobile se bazează pe colorația criptică .

Defensiva chimică

Defensiva chimică este unul dintre cele mai răspândite mecanisme de apărare împotriva prădătorilor . În rândul insectelor, apărările chimice pot fi secreții defensive care sunt eliberate în mod activ în prezența unui prădător, scăzând probabilitatea ca prădătorul să fie nevoit să guste (și eventual să ucidă) prada înainte de a o găsi neplăcută. Defensivele chimice pot fi, de asemenea, stocate în părți ale corpului, cum ar fi aripile la mulți fluturi toxici . În ambele cazuri, eficacitatea apărării chimice se bazează pe costurile comune de educare a prădătorilor, unde prădătorii învață să evite prada apărată chimic care are un aspect similar . Dacă speciile de pradă oferă indicii vizibile (aposematism) asociate cu o apărare chimică, această rată de învățare a evitării devine și mai eficientă .

În prezent, cercetările s-au axat pe apărarea chimică în stadiile de larvă și adult și se știe mult mai puțin despre rolul apărării chimice în protecția împotriva prădătorilor în timpul stadiului de pupăză. La speciile ale căror larve și adulți conțin compuși defensivi, stadiile de pupă sunt, de asemenea, adesea apărate chimic . De exemplu, atât larvele, cât și pupele de la gărgărița Delphastus catalinae au peri secretori minusculi care produc secreții defensive care îi descurajează pe prădătorii lor . Lichidul de erupție din pupe poate fi, de asemenea, amar și poate juca un rol în apărarea chimică (J.M. 2017, observație personală), chiar dacă funcția sa în apărarea chimică nu a fost testată.

Din moment ce mediul selectiv și stilul de viață sunt susceptibile de a se schimba în timpul stadiilor de larvă, pupă și adult, ne putem aștepta la schimbări calitative și cantitative în chimia defensivă în timpul dezvoltării . La gândacii de frunze (Oreina gloriosa), indivizii conțin compuși defensivi (cardenolide) în toate stadiile de viață . Cu toate acestea, compoziția cocktailului chimic se schimbă de la stadiul de larvă la cel de pupă și de la pupă la cel de adult. Autorii sugerează că aceste diferențe pot fi explicate parțial prin schimbări în stilul de viață și în structurile comunităților de prădători și paraziți respective. Studierea experimentală a acestei ipoteze ar oferi o cale promițătoare pentru a testa modul în care schimbările în structura comunității de prădători modelează și mențin diversitatea protecției chimice .

Calitatea și cantitatea de compuși defensivi în stadiul de pupă poate depinde, de asemenea, de mediul de dezvoltare din timpul stadiului larvar. De exemplu, larvele de Junonia coenia (Nymphalidae) sechestrează glicozide iridoide din planta lor gazdă (Plantago lanceolata) . S-a demonstrat că acești compuși au un efect de descurajare împotriva diferitelor tipuri de prădători nevertebrați, cum ar fi furnicile . S-a demonstrat că atât genotipul plantei gazdă, cât și tipul de prădător prezent influențează calitatea și cantitatea de substanțe chimice defensive în stadiul de pupă . Conținutul de catalpol a fost mai ridicat în timpul stadiului de pupă la indivizii care au crescut în prezența gândacilor urât mirositori în comparație cu indivizii care au fost prădați de viespi. Astfel, indivizii de J. coenia își pot modifica protecția chimică în stadiul de pupă pentru a se potrivi cu riscul de prădare din partea celei mai importante specii de prădători (apărare specifică țintei; a se vedea și ).

Câteodată, posedarea de compuși defensivi în stadiul de pupă poate crește riscul de prădare din partea unor conspecifici. Alcaloizii de pirrolizidină sunt compuși derivați din plante care sunt utilizați pe scară largă în apărarea chimică și în comunicare, în special în rândul speciilor de Arctiide . Larvele de Utetheisa ornatrix obțin alcaloizi de pirrolizidină (PA) din plantele-gazdă Crotalaria spp. și păstrează alcaloizii de-a lungul etapelor de viață și metamorfoză. Acești compuși apar, de asemenea, în timpul stadiului de pupă, oferind o potențială protecție împotriva dușmanilor naturali. Cu toate acestea, aceiași compuși pot face ca stadiul de pupă să fie vulnerabil la canibalism. Înainte de pupare, larvele au tendința de a se îndepărta de planta gazdă, deoarece larvele de U. ornatrix canibalizează pupele cu un conținut ridicat de PA pentru a obține PA pentru ele însele. Pe lângă protecția împotriva prădătorilor, cum ar fi păianjenii sau păsările, PA-urile joacă un rol important în selecția sexuală la U. ornatrix, oferind o explicație pentru comportamentul canibalistic în stadiul de larvă .

Defensive fizice și comportamentale

Pupaii pot oferi, de asemenea, apărare fizică împotriva potențialilor prădători (figura 2). S-a demonstrat că firele de păr și spinii sunt mecanisme de apărare deosebit de eficiente împotriva prădătorilor nevertebrați în timpul stadiului larvar și pot juca un rol potențial important în apărarea pupei. De exemplu, omizile procesionare ale pinului sunt acoperite de peri urticanți care pot provoca reacții alergice puternice la om. Astfel, este posibil ca acestea să fie neprofitabile și pentru alți prădători. În plus, coconii lor conțin exuvia de la ultima mutare a larvelor, purtând fire de păr urticant împletite în pereții coconului . Speciile de molii Gonometa, cum ar fi molia africană a mătăsii sălbatice (Gonometa postica), au fire de păr urticant pe care le încorporează în pereții coconului pupal . Pereții coconului pot fi, de asemenea, întăriți cu alte structuri care îi fac mai puțin susceptibili de a se rupe atunci când sunt atacați: Veldtman et al. sugerează că, la G. postica, coconii par vizibili pe fundalul lor. De asemenea, aceștia prezintă un risc mult mai scăzut de prădare de către păsări (2 %) în comparație cu Gonometa rufobrunnea (50 %), ale cărei coconi sunt altfel asemănători, dar par mai criptici pentru ochiul uman . Mai degrabă decât apărarea aposematică, autorii sugerează că riscul mai mic de prădare la G. postica se datorează probabil diferenței de structură a coconului. Coconii Gonometa postica sunt acoperiți de mici cristale de calciu care fac coconul mai greu de spart, pe lângă diferențele de culoare a coconului. Cu toate acestea, funcția și originea acestor tipuri diferite de mecanisme de protecție fizică în apărarea împotriva prădătorilor în stadiul de pupăză nu au fost testate experimental. De exemplu, este posibil ca larvele să aibă nevoie să scape de firele de păr înainte de a reuși să se transforme cu succes în puiet. Prin urmare, încorporarea firelor de păr în pereții coconului poate fi o necesitate fiziologică care să ofere beneficii suplimentare în apărarea împotriva prădătorilor sau a parazitoizilor.

Multe insecte holometabole își învârt coconul înainte de metamorfoză. Coconul de mătase le poate proteja împotriva prădătorilor și parazitoizilor, dar și împotriva uscăciunii sau a microparaziților . Se crede că mătasea care este constituentul principal al coconilor de lepidoptere joacă, de asemenea, un rol defensiv pentru pupe. Deși cea mai mare parte a mătăsii este alcătuită din proteine care se combină pentru a menține proprietățile structurale ale mătăsii, există o serie de alte proteine prezente în mătasea diferitelor specii . Se crede că aceste roluri alternative includ contribuția la nepalatabilitatea coconilor și apărarea conținutului acestora împotriva microbilor . Majoritatea studiilor privind aceste proteine nestructurale s-au concentrat pe mătasea moliei Bombyx mori; cu toate acestea, s-a demonstrat că componentele mătăsii de molii din diferite familii sunt foarte asemănătoare între ele . Mătasea din coconii de molii de mătase conține inhibitori de protează care ar putea acționa împotriva unei serii de proteaze de origine bacteriană și fungică. Cu toate acestea, Kaur et al. au susținut că multe dintre presupusele proprietăți antibiotice ale mătăsii s-au datorat experimentelor care au folosit mătase contaminată. Acești contaminanți proveneau din procesele de descompunere a componentelor mătăsii înainte de experimentele în care au fost folosite. Așadar, măsura în care mătasea coconilor apără pupele împotriva infecțiilor bacteriene sau fungice sau le face neplăcute pentru prădători este departe de a fi clară și necesită studii experimentale suplimentare.

Pupavele pot prezenta, de asemenea, mișcări defensive care pot avea potențial o funcție deimatică împotriva prădătorilor sau, pot îngreuna fizic atacurile prădătorilor și parazitoizilor . De exemplu, pupele de Tenebrio molitor și Zophobas atratus își rotesc segmentele abdominale ca răspuns la stimularea tactilă și s-a demonstrat că acest comportament scade riscul de canibalism din partea larvelor aceleiași specii . Pupele micului țestoasă (Aglais urticae) încep să se agite foarte intens atunci când parazitoidul încearcă să aterizeze pe ele, împiedicând adesea parazitoidul să își depună oul în pupă . În aceeași lucrare, Cole a raportat un succes mai mare de ovipoziție a parazitoizilor cu speciile de ledidoptere P. aegeria și Pieris brassicae, ale căror pupe nu sunt capabile să se zvârcolească la fel de intens ca pupele de A. urticae.

Interacțiuni intraspecifice și supraviețuire pe parcursul stadiului de pupă

Riscul de pradă este adesea citat ca o forță selectivă majoră care favorizează socialitatea , inclusiv protecția cooperantă a puilor în timpul stadiului de pupă. La multe insecte cu comportament social, cum ar fi himenopterele eusociale, au evoluat diferite tipuri de strategii de reproducere cooperativă în care adulții au grijă de stadiile imature, inclusiv de pupe, și le apără împotriva diferitelor tipuri de inamici naturali . Cu toate acestea, la speciile eusociale, cum ar fi furnicile, se întâmplă de asemenea ca pupele să nu fie la adăpost de prădători: de exemplu, este mai probabil ca urșii negri asiatici să se hrănească în cuiburile de furnici care au pupe din belșug (dar vezi ).

La unele specii, indivizii pot forma agregări în stadiul de pupă care scad riscul de mortalitate. Aceste agregări pot fi pasive: de exemplu, datorită unor caracteristici din peisaj (dacă habitatele adecvate pentru pupare sunt dispersate) care duc la gruparea indivizilor. Alternativ, agregările pot fi active atunci când indivizii mențin în mod activ contactul între ei. Agregarea în stadiul de pupă (sau în orice alt stadiu de viață) poate funcționa în trei moduri: în primul rând, minimizează întâlnirile cu prădătorii care caută la întâmplare, dar poate crește vulnerabilitatea față de, de exemplu, prădătorii vizuali care sunt buni la detectarea grupurilor de pradă . În al doilea rând, diluează efectul prădătorului după ce acesta a fost întâlnit (siguranță în număr datorită sațierii prădătorului și a timpului de manipulare) . De exemplu, la un tricoptere care trăiește în râuri, Rhyacophila vao, agregările de pupe au fost dezavantajoase în ceea ce privește riscul de întâlnire cu prădătorii. Cu toate acestea, gruparea a fost benefică în ceea ce privește diluarea riscului de prădare. Atunci când au fost evaluate împreună (efectul de reducere a atacurilor ), gruparea în stadiul de pupă a oferit beneficii nete mai mari împotriva riscului de prădător .

Al treilea mod în care agregarea poate scădea riscul de prădare este prin creșterea învățării de evitare a prădătorilor dacă prada este neprofitabilă . S-a demonstrat că prădătorii învață să evite prada artificială și reală criptică (imobilă) apărată chimic mai eficient atunci când aceste prăzi se află în grupuri, comparativ cu prada solitară . Acest mecanism nu a fost testat experimental în stadiul de pupăză, dar ar putea juca un rol important în cazul speciilor ale căror pupe posedă apărări chimice și sunt adesea agregate spațial și temporal. De exemplu, în cazul speciilor de ferăstrău de pin cu apărare chimică gregară, pupele sunt adesea agregate în apropierea arborilor gazdă, unde larvele se hrănesc gregar în grupuri menținute în mod activ. La Neodiprion pine sawflies , indivizii trec de la comportamentul gregar la cel solitar în timpul ultimului instar nealimentar, când larvele se dispersează pentru a-și învârti coconii pe sol. Cu toate acestea, coconii sunt adeseori îngrămădiți în spațiul de sub arborii gazdă și pot constitui locuri de hrănire atractive pentru mamiferele prădătoare, cum ar fi șobolanii și șoarecii sau păsările . Pupilele de șerpi de pin includ substanțe chimice defensive, deoarece glandele defensive ale larvelor sunt eliminate în pupă în timpul metamorfozei . Cu toate acestea, în timpul stadiului de preadult, indivizii se întorc în mod activ în interiorul coconului în cazul în care peretele coconului este străpuns și își deplasează sacii de glande defensive eliminate către potențialul atacator . Nu s-a testat în mod direct dacă acest mecanism de apărare chimică a pupei are vreun efect asupra comportamentului prădătorilor, iar rolul său ar putea fi mai important în apărarea împotriva macroparaziților .

Protecție împotriva altor specii și supraviețuire pe toată durata stadiului de pupă

Indivizii pot obține protecție împotriva prădătorilor de la alte specii în timpul stadiului de pupă . Aceste interacțiuni pot varia de la mutualiste (ambii parteneri beneficiază de pe urma lor) la parazitare (costisitoare pentru celălalt partener fără niciun beneficiu obținut). Uneori, relația poate fi, de asemenea, comensală: de exemplu, omizile Platyperpia virginalis (Arctiidae) schimbă planta gazdă și habitatul în timpul pupării. Indivizii preferă să pupeze în cadrul unei specii de plante spinoase, care se află într-un habitat diferit și nu în planta gazdă cu care se hrănesc în timpul stadiului larvar. În plus, supraviețuirea individuală în timpul stadiului de pupă a fost mai mare în aceste plante apărate fizic. Acest lucru a fost confirmat experimental: în plantele în care structurile de apărare fizică au fost îndepărtate, supraviețuirea pupelelor a scăzut . În mod similar, la papilionidele Battus polydamas archidamas, pupele au o probabilitate mai mare de supraviețuire atunci când se află pe cactuși în comparație cu arbuștii, rocile sau solul .

Câteva specii pot chiar să manipuleze alte specii pentru a obține protecție împotriva lor . Familiile de fluturi Lycaenidae și Riodinidae sunt renumite pentru relațiile lor cu furnicile, care variază de la mutualiste la parazitare (analizate în ). În general, larvele mai multor specii din acest grup obțin protecție din partea furnicilor împotriva paraziților și prădătorilor. În schimb, furnicile primesc o secreție nutritivă de la larve. Gradul de dependență a acestor specii față de furnici variază în funcție de specie. Unele dintre specii sunt mirmecofile obligatorii, cum ar fi Jalmenus evagoras, care practic nu pot supraviețui fără furnici. Alte câteva specii sunt mirmecofile facultative.

Interesant este faptul că nu numai larvele, ci și pupele acestui grup de fluturi au evoluat mecanisme de manipulare a comportamentului furnicilor. Toate pupele Lycaenidelor produc sunete prin stridulare (organe producătoare de sunete) indiferent dacă sunt sau nu asociate cu furnici . Aceste sunete pupilare pot fi considerate ca având o funcție deimatică , deoarece aceste sunete sunt produse atunci când pupele sunt deranjate . Cu toate acestea, la unele specii, sunetele pupei sunt implicate în recrutarea furnicilor. De exemplu, la pupele de J. evagoras, producerea de sunete poate atrage furnicile și menține paza furnicilor. Aceste exemple arată că stadiul de pupă nu este un stadiu de viață „pasiv și inactiv”, ci pupele pot comunica în mod activ cu mediul lor. Poate cel mai fascinant exemplu în acest sens vine de la fluturii paraziți Maculinea rebeli (Lycaenidae). Atât larvele, cât și pupele lor produc sunete care imită cu exactitate sunetul gazdei sale, furnicile regine din Myrmica schenki . Sunetul produs de pupe este, de fapt, mai precis decât cel produs de larve. Acest sunet al pupei provoacă un răspuns similar cu sunetele produse de regine, oferindu-i lui M. rebeli capacitatea de a-și manipula gazda și de a obține protecție împotriva furnicilor.

Concluzie și întrebări viitoare

Studiul nostru de literatură arată că o diversitate extinsă de mecanisme de apărare au evoluat pentru a crește protecția împotriva prădătorilor prin intermediul stadiului de pupă la insecte. Aceste strategii includ diferite tipuri de strategii de colorare protectoare, toxine defensive, protecție obținută de la conspecifici și manipularea sensibilității speciilor gazdă la anumite indicii chimice sau auditive pentru a obține protecția acestora. Astfel, stadiul de pupă nu este un stadiu „inactiv”, ci se poate proteja împotriva prădătorilor cu o diversitate extinsă de mecanisme morfologice, chimice și comportamentale. Cu toate acestea, având în vedere literatura de specialitate disponibilă din stadiul de larvă sau de adult, înțelegerea strategiilor defensive în stadiul de pupă se află încă în stadii incipiente. Prin urmare, riscul de prădare și modalitățile de protecție împotriva acestuia în stadiul de pupăză vor oferi, în mod evident, un subiect interesant și important pentru cercetările viitoare. Determinarea acestor presiuni de selecție de-a lungul etapelor de viață este esențială pentru formarea unei viziuni realiste asupra evoluției strategiilor de istorie a vieții la speciile cu cicluri de viață complexe și pentru a prezice factorii care modelează dinamica populației acestora. Aceste informații pot oferi chiar informații despre mecanismele care stau la baza declinurilor dramatice ale populațiilor de insecte și pot fi benefice pentru planificarea și gestionarea eficientă a conservării. Ținând cont de aceste aspecte, am schițat câteva rute potențial interesante și importante pentru cercetările viitoare.

(a) Cum modelează variația în compoziția comunității de prădători evoluția apărării împotriva prăzii de-a lungul ciclului de viață al unui individ?

Variația în structura comunității de prădători poate fi un agent selectiv important care modelează evoluția apărării împotriva prăzii. În prezent, aceste efecte au fost luate în considerare în principal în cadrul stadiului de viață individual (de exemplu, larve sau adulți) . Cu toate acestea, pe baza analizei literaturii de specialitate, structura comunității de prădători este, de asemenea, susceptibilă de a se schimba în diferite stadii de viață . Nu se cunoaște modul în care aceasta modelează funcția și diversitatea mecanismelor de apărare între stadiile de viață, inclusiv stadiul de pupăză . De exemplu, variația în compoziția structurii comunităților de prădători și parazitoizi ar putea explica de ce observăm uneori variații în ceea ce privește cantitatea și calitatea compușilor defensivi în stadiile de larvă, pupă și adult. Pentru a studia aceste aspecte nestudiate, putem beneficia de sisteme model reprezentative pentru speciile de pradă , unde avem deja informații acumulate cu privire la factorii multipli care modelează strategiile defensive individuale în diferite stadii de viață. De asemenea, trebuie să ne concentrăm asupra speciilor de prădători relevante, deoarece un studiu recent sugerează că apărarea chimică poate fi specifică unei anumite ținte, ceea ce subliniază importanța alegerii corecte a speciilor de prădători focali atunci când se studiază eficacitatea apărării chimice. Odată cu acumularea informațiilor de cercetare empirică de la diferite specii, putem efectua apoi analize sistematice pentru a evalua cât de mult sunt legate apărările în diferite stadii de viață sau dacă acestea evoluează independent.

(b) Funcția apărărilor chimice în timpul stadiului de pupă: pot prădătorii nevăzători să învețe să evite pupele cu culori criptice pe baza unor semnale chimice, tactice sau auditive?

Aposematismul a evoluat în mod repetat în stadiile larvare și adulte, dar foarte rar în stadiul de pupă . Cu toate acestea, o presupunere generală este că compușii defensivi apar și în stadiul de pupă, atunci când stadiile larvare și adulte sunt apărate chimic. Această ipoteză este susținută, de asemenea, de datele empirice la speciile la care a fost analizat conținutul chimic defensiv în stadiul de pupă . Având în vedere că semnalele vizibile ar trebui să sporească eficiența învățării de evitare a prădătorului, apariția acestor specii de pradă apărate cu intensitate scăzută a semnalelor este derutantă ; acest lucru este valabil mai ales dacă apărarea chimică este costisitoare pentru producerea și menținerea ei, iar individul este deja bine protejat prin camuflaj . Dacă un prădător trebuie întotdeauna să muște pupa pentru a o găsi neplăcută (adică prădătorii nu învață să evite pupele apărate chimic), substanțele chimice de apărare în stadiul de pupă nu aduc niciun beneficiu individului, care va muri oricum după ce învelișul coconului este străpuns. De exemplu, Wiklund & Wiklund & Sillén-Tullberg a sugerat că pupele ar putea fi chiar în mod înnăscut mai vulnerabile la manipularea de către prădători, deoarece cuticula dură a pupei este mai susceptibilă de a se sparge în comparație cu cuticulele mai flexibile ale larvelor și ale adulților.

Ce indicii ar putea folosi atunci prădătorii pentru a învăța să evite pupele apărate chimic? În primul rând, este posibil ca vizibilitatea să nu fie atât de importantă atâta timp cât prada apărată este suficient de distinctivă față de prada palatabilă . În al doilea rând, cea mai mare parte a cercetărilor privind colorația pupei s-a concentrat asupra vizibilității pentru ochii oamenilor. Cu toate acestea, știm foarte puțin despre caracterul vizibil al pupei pentru prădătorii cu diferite tipuri de sisteme vizuale, cum ar fi păsările care percep, de asemenea, lungimile de undă UV . Unele specii au pupe metalice aurii sau argintii strălucitoare (figura 1) . Acest tip de colorație lucioasă poate funcționa fie ca un semnal de avertizare, în mod similar cu culorile irizante, fie ca un camuflaj care reflectă mediul vizual . În al treilea rând, analiza noastră bibliografică arată că pupele au evoluat în multe alte moduri de comunicare, cum ar fi mișcările, sunetele și indicii chimice. Aceste tipuri de indicii ar putea funcționa ca semnale eficiente de avertizare a toxinelor defensive , în special pentru prădătorii nevăzători. În prezent, ne lipsesc studiile experimentale care să testeze dacă acești prădători nevăzători sunt capabili să învețe să evite pupele apărate chimic pe baza indiciilor disponibile. În cele din urmă, este posibil ca compușii defensivi să apară în stadiul de pupă pur și simplu pentru că trebuie să fie transportați din stadiul de larvă în cel de adult, fără nicio funcție adaptivă în timpul stadiului de pupă. Cercetările viitoare ar putea încerca alte experimente cu prăzi fictive, similare cu cele care sunt utilizate pe scară largă pentru a testa riscul de prădare în timpul stadiilor larvare și adulte . Acest lucru ar oferi o modalitate de a testa modul în care diferite trăsături fenotipice, cum ar fi mărimea, culoarea sau locul de pupare, sunt supuse selecției de către prădători.

(c) Compromisuri între stadiile de viață și modul în care acestea se leagă de riscul de prădare în timpul stadiului de pupă

Un alt aspect mai puțin studiat este potențialele compromisuri între stadiul de pupă și cel de adult . De exemplu, dacă alocarea unei pigmentații eficiente de camuflaj în timpul stadiului de pupăză face schimb cu dimensiunea sau capacitatea de zbor în timpul stadiului de adult, prădarea selectivă în timpul stadiului de pupăză va modela indirect variația fenotipică la adulți. În mod similar, în cazul în care prădătorii favorizează dimensiunea mare sau mică în timpul etapei de pupăză, este posibil ca aceasta să reflecte trăsături precum dimensiunea la adulți. Trăsăturile de apărare, cum ar fi apărarea chimică, pot fi, de asemenea, costisitoare pentru producerea și menținerea lor în timpul stadiului larvar și pot limita performanța în timpul stadiilor de pupă și de adult. De exemplu, Lindstedt et al. au constatat că, atunci când costurile apărării chimice erau ridicate, indivizii de Diprion pini pine sawfly aveau mai puține șanse de a ajunge la stadiul de pupă și creșteau mai încet. La larvele de P. brassicae, o contribuție mai mare la apărarea chimică a scăzut probabilitatea ca acestea să ajungă în stadiul de pupă și au fost mai mici în stadiul de pupă . În cele din urmă, alocarea de resurse pentru construirea coconului de protecție în timpul stadiului de pupă poate fi, de asemenea, costisitoare și poate limita resursele disponibile în timpul stadiului de adult .

Cum sunt asociate trăsăturile de pupă cu trăsăturile de adult sau de larvă ar putea fi întrebări deosebit de interesante de testat în cazul speciilor care sunt polimorfe în anumite stadii de viață. De exemplu, dacă trăsăturile adultului și ale pupei sunt corelate și riscul de prădare variază în mod corespunzător în funcție de stadiul de viață, selecția în timpul stadiului de pupă ar putea fi un factor important care să explice variația în frecvențele de morfuri adulte. Cu toate acestea, studiile care leagă variația fenotipică a trăsăturilor pupale de variația trăsăturilor larvare și adulte sunt foarte puține și, prin urmare, ar fi importante pentru înțelegerea evoluției strategiilor legate de istoricul vieții la insecte.

(d) Au trăsăturile defensive funcții multiple în apărarea împotriva mai multor dușmani?

Deși în acest studiu de literatură ne-am concentrat în principal asupra prădătorilor, dorim să abordăm faptul că multe dintre mecanismele defensive enumerate mai sus pot fi la fel de critice în protecția împotriva parazitoizilor și agenților patogeni . În prezent, există tot mai multe dovezi că studierea simultană a acestor două presiuni de selecție în „cadrul multienemiei” poate ajuta la înțelegerea modului în care au evoluat inițial trăsăturile defensive . De exemplu, unii compuși defensivi pot avea o funcție dublă și pot servi mai multor scopuri în protecția împotriva prădătorilor și a paraziților (dar a se vedea ). Astfel, este posibil ca aceiași compuși defensivi care joacă un rol important în protecția stadiului larvar împotriva prădătorilor să joace un rol mai important în protecția împotriva ciupercilor și a agenților patogeni în timpul pupării. În cazul în care toxinele defensive au evoluat în principal împotriva parazitoizilor sau a bolilor, aceasta va oferi încă o explicație evolutivă pentru semnalele vizuale slabe ale pupelelor apărate chimic. În mod similar, mișcările defensive în timpul stadiului de pupă sau camuflarea pot crește supraviețuirea atât împotriva prădătorilor, cât și a parazitoizilor . Din nou, există o nevoie clară de studii experimentale în care să poată fi testată importanța semnalelor vizuale și chimice în protecția împotriva parazitoizilor și a prădătorilor.

(e) Cât de des își schimbă indivizii habitatele sau se bazează pe protecția din partea altor specii în timpul stadiului de pupă?

Revizuirea noastră arată că indivizii pot schimba habitatele , plantele gazdă sau chiar pot evolua în interacțiuni parazitare sau de cooperare cu alte specii pentru a obține un spațiu liber de dușmani în timpul stadiului de pupă. Cât de des pupele se bazează de fapt pe protecția din partea altor specii în apărarea lor sau cât de dependente sunt speciile de insecte de mai multe habitate în timpul ciclului lor de viață ar oferi un subiect interesant de luat în considerare pentru cercetări viitoare. Acest lucru ar necesita date de istorie naturală și observații comportamentale combinate cu manipulări experimentale și studii filogenetice . Aceste informații ar putea avea, de asemenea, o importanță aplicată în planificarea zonelor de conservare destinate protejării anumitor specii: deseori, eforturile de conservare sunt alocate pentru protecția zonelor abundente în plante gazdă larvare. Cu toate acestea, dacă speciile de insecte sunt dependente de alte specii pentru a supraviețui până la stadiul de pupă , sau chiar trebuie să schimbe habitatele pentru a pupa cu succes, o conservare eficientă trebuie să ia în considerare aceste cerințe.

Accesibilitatea datelor

Acest articol nu are date suplimentare.

Contribuțiile autorilor

C.L. a condus redactarea manuscrisului. Toți autorii au contribuit în mod critic la proiecte și au dat aprobarea finală pentru publicare.

Interesele concurente

Noi nu declarăm interese concurente.

Finanțare

Acest studiu a fost finanțat de Academia Finlandei prin intermediul Centrului de Excelență în Interacțiuni Biologice.

Notele de subsol

O contribuție din 13 la un număr tematic ‘The evolution of complete metamorphosis’.

.