- Introduktion
- Predationsrisken är ofta hög under puppstadiet
- Undervikande av upptäckt av visuella rovdjur
- Undervikande av upptäckt av icke visuella rovdjur
- Hög upptäckbarhetskostnad som begränsning för evolutionen av varningsfärgningar i puppstadiet?
- Kemiskt försvar
- Fysiskt och beteendemässigt försvar
- Intraspecifika interaktioner och överlevnad under hela puppstadiet
- Skydd mot andra arter och överlevnad under hela puppstadiet
- Slutsats och framtida frågor
- (a) Hur formar variation i rovdjurssamhällets sammansättning utvecklingen av bytesförsvaret under en individs livscykel?
- (b) Kemiska försvarets funktion under puppstadiet: Kan icke-synliga rovdjur lära sig att undvika kryptiskt färgade puppor baserat på kemiska, taktiska eller auditiva signaler?
- (c) Livshistoriska avvägningar mellan olika livsstadier och hur de är kopplade till predationsrisken under förpuppningsstadiet
- (d) Har defensiva egenskaper flera funktioner i försvaret mot flera fiender?
- (e) Hur ofta byter individer livsmiljöer eller förlitar sig på skydd från andra arter under puppstadiet?
- Datatillgänglighet
- Författarnas bidrag
- Kompletterande intressen
- Finansiering
- Acknowledgements
- Fotnoter
Introduktion
’Jag har tillbringat min tid med att undersöka insekter. I början började jag med silkesmaskar i min hemstad Frankfurt. Jag insåg att andra larver producerade vackra fjärilar eller malar, och att silkesmaskar gjorde detsamma. Detta ledde till att jag samlade in alla larver jag kunde hitta för att se hur de förändrades”. Detta är ett citat från Maria Sibylla Merians förord i hennes ”Metamorphosis insectorum Surinamensium” som publicerades 1705 . Idén om den fullständiga metamorfosen utvecklades av Aristoteles 2000 år tidigare, men Merian var den första entomologen som beskrev insektsmetamorfosen i detalj, inklusive förpuppning, vilket gör henne till en av de mest betydelsefulla bidragsgivarna till entomologin. Det är fascinerande att mer än 300 år efter Merians grundläggande observationer om insektsmetamorfoser och upptäckten av puppor, är detta det livsstadium, tillsammans med äggstadiet , som vi fortfarande vet nästan ingenting om jämfört med vuxen- och larvstadierna hos insekter.
Merians fjärilar, tillsammans med de andra holometabola insekterna, har morfologiskt distinkta omogna livsstadier, larv och puppa, som de måste genomleva för att nå det slutliga reproduktiva vuxenstadiet. Holometabola insekter tros ha utvecklats från hemimetabola insekter som bara har två livsstadier: nymfen och den vuxna insekten. De ursprungliga formerna av orörliga ”kompakta” puppor var troligen rörliga nymfliknande puppor som liknar puppor hos t.ex. ormflugor . Sårbarheten för naturliga fiender i vart och ett av dessa livsstadier har resulterat i utvecklingen av en omfattande mångfald av anpassningar som skyddar individer mot olika typer av rovdjur och parasitoider . Dessa anpassningar kan variera dramatiskt i varje livsstadium beroende på individens livsstil (t.ex. fastsittande kontra rörliga livsstadier), reproduktionsstadium (larvstadium kontra vuxenstadium) och ontogenetiska förändringar i resursutnyttjande .
Traditionellt sett betraktas evolutionen av försvarsmekanismer mot rovdjur på en skala som omfattar ett livsstadium med fokus på t.ex. larvstadier eller vuxenstadier . Forskningen har traditionellt sett fokuserat mycket mindre på antipredatoriska strategier i ägg- eller puppstadier. Även om den selektiva miljön kan förändras dramatiskt mellan varje livsstadium är en individs fitness (t.ex. reproduktionsframgång och förmåga att överleva fram till och efter ett visst reproduktionsstadium) summan av de förhållanden som upplevts under de tidigare livsstadierna . För att förutsäga hur olika förhållanden påverkar individens lämplighet eller populationsdynamiken hos insekter räcker det därför inte att veta vilka faktorer som bidrar till överlevnad i larvstadiet eller vad som påverkar reproduktionsframgången som vuxen. Vi måste också förstå vad som händer mellan dessa två stadier: vilken typ av försvar mot rovdjur individer har under puppstadiet, hur det påverkas av de förhållanden som rådde under tidigare livsstadier eller hur beteendet under larvstadiet påverkar rovdjursrisken under puppstadiet. Den här typen av information hjälper oss att förstå utvecklingen av försvarsegenskaper i allmänhet, men kan också ha betydelse för att förutsäga faktorer som formar populationsdynamiken hos potentiella skadedjursarter eller arter som riskerar att dö ut. För närvarande har vi förvånansvärt få uppgifter som behandlar dessa frågor och beteende- och evolutionsforskningen i ämnet är knapphändig.
Här går vi först igenom litteraturen om predation på puppstadiet för att ta reda på vad som attackerar insektspuppor, hur hög predationsrisken är för dem och vilka olika typer av försvarsmekanismer mot rovdjur som har utvecklats för insektspuppor som ett resultat av urval genom predation. Vi är medvetna om att parasitism också är en viktig källa till dödlighet i puppstadiet, och det är troligt att många försvarsmekanismer mot rovdjur (t.ex. försvarstoxiner, kamouflage, skydd från andra arter) kan ha dubbla funktioner mot både rovdjur och parasitoider. Därför kommer vi att ta hänsyn till parasitism när det är relevant. Huvudfokus i vår genomgång kommer dock att ligga på försvarsstrategier mot rovdjur. Slutligen diskuterar vi luckorna i vår kunskap och skisserar några lovande riktningar för framtida forskning att följa.
Predationsrisken är ofta hög under puppstadiet
Predationsrisken under puppstadiet har fått mest uppmärksamhet hos arter som har ett visst ekonomiskt värde, till exempel många skogsskadegörande insekter. På grund av deras utbrottsdynamik kan puppor av skogens skadeinsekter utgöra en riklig födokälla under populationstoppar med hög densitet för små däggdjur som sorkar, möss och spovar, tillsammans med ryggradslösa rovdjur som markbaggar, myror och öronvivlar . Till exempel har man föreslagit att spindelmöss (Lymantria dispar), små däggdjur som t.ex. den vitfotade musen i Nordamerika, ryggradslösa rovdjur som markbaggar (Carabidae) och myror ska vara bland de viktigaste rovdjuren under puppstadiet . På samma sätt har mullvadar, möss, sorkar och spovar tillsammans med ryggradslösa rovdjur (larver av Carabidae, Elateridae och Saphylinidae skalbaggar som äter puppor i marken) föreslagits vara viktiga källor till dödlighet i Europa när det gäller puppor som lever på marken (operophtera brumata, Operophtera brumata och Epirrita autumnata). Fåglar har också rapporterats äta puppor, men beroende på insektsart varierar deras betydelse från måttlig till stor .
Generalistiska rovdjur som äter insektskokonger kan ha stor betydelse för många insektspopulationer, t.ex. för att stabilisera populationscykler . Baserat på den dödlighet som rapporteras i litteraturen kan storleken på predationsrisken i puppstadiet vara förvånansvärt hög: uppskattningar från studier med spindelfjärilar rapporterar om predationsnivåer så höga som 90-100 % . Studier av vinter- och höstfjärilar rapporterar om predation av puppor på mellan 20 och 72 % . Hos Neodiprion sertifer tall-sågmätare orsakade små däggdjur 70 % av dödligheten på marken och fågelpredation 70-85 % av dödligheten . Hos en annan skadedjursart i skogen, tallprocessionärens larver (Thaumetopea pityocampa), kan predation av hooper (Upupa epops) leda till en dödlighet på upp till 68,3-74,1 % i puppstadiet . Det finns mycket mindre information om predationsrisken i puppan för de arter som inte har en cyklisk populationsdynamik och ett ekonomiskt värde. Hos två malarter från familjen Limacodidae (snigellarver) resulterade kokongpredation i en intermediär dödlighet som varierade mellan 22 och 29 % beroende på malarten .
Baserat på dessa uppskattningar kan predationsrisken variera avsevärt från måttlig till mycket hög, vilket gör att överlevnad genom puppstadiet sannolikt är ett kritiskt steg för majoriteten av insektsarterna. Ur evolutionär synvinkel bör därför styrkan i urvalet på mekanismer som förbättrar överlevnaden i detta stadium vara extremt stark. Det är dock viktigt att notera att dessa uppskattningar av dödlighetsrisken är artspecifika och kanske överskattar predationsrisken i viss mån. Hur ”naturligt” pupporna är placerade på försöksytor varierar till exempel mellan olika studier och därför kan predationsrisken ibland överskattas.
Det andra gemensamma draget som framkommer i litteraturen är att de rovdjur som äter insektspuppor är mycket varierande, inklusive både visuella och icke-synliga rovdjur med, kanske, betoning på de sistnämnda . Detta skiljer sig från larvstadiet där visuella rovdjur som insektsätande fåglar ofta anses vara den viktigaste rovdjursgruppen . Fysiska och kemiska antipredatorstrategier spelar en viktig roll i försvaret mot icke visuella rovdjur och kan därför antas vara selekterade i puppstadiet .
Undervikande av upptäckt av visuella rovdjur
Den vanligaste strategin för att undvika angrepp är via en kryptisk färgsättning som gör bytet svårt att upptäcka för en rovdjur (t.ex. kamouflage). Detta gäller även för insektspuppor . Kryptisk färgning av puppan är adaptiv eftersom den ökar överlevnaden mot visuellt jagande rovdjur när färgen matchar den visuella bakgrunden (figur 1). I vissa taxonomiska grupper har variationen i den visuella bakgrunden gynnat en miljömässigt plastisk variation i puppans färgning, t.ex. färgpolyphenism. Polyphenism i kryptisk pupalfärgning har utvecklats oberoende av varandra åtminstone hos Papilionidae, Pierinae, Satyrinae och Nymphalinae . I många av dessa fall finns det två typer av puppor där den ena formen är gröngul och den andra brunsvart.
Färgvariation hos puppor har visat sig vara främst ett miljömässigt plastiskt drag, även om individens känslighet för miljömässiga signaler som utlöser en förändring av puppans färg också kan variera genetiskt . Till exempel kan taktila signaler som t.ex. bakgrundens ojämnhet påverka om pupporna blir gröna (släta ytor) eller bruna (grova texturer) hos Papilio xuthus . Förutom substratets textur har flera miljöförhållanden visat sig påverka puppornas färg (se ), t.ex. bakgrundsfärg, relativ luftfuktighet, fotoperiodlängd, temperatur, ljusets våglängd och födokvalitet . Puppans färgpolyphenism kan också påverkas av individens utvecklingsväg. Hos bivoltina eller multivoltina arter vars puppstadium varierar avsevärt beroende på om individen övervintrar i en puppdiapause (puppstadiet tar flera månader) eller utvecklas direkt (puppstadiet är bara en vecka eller två långt), har puppans hormonella tillstånd en stark inverkan på dess färgning. Sommarpuppor som utvecklas direkt på sommaren har till exempel en större tendens att bli gröna, medan övervintrande puppor har en större tendens att bli bruna . Ofta kan flera av de faktorer som anges ovan påverka puppans färgning samtidigt.
Interessant nog kan den adaptiva funktionen hos den kryptiska puppans färgning också kopplas till livshistoriska egenskaper i vuxen- och larvstadiet . Hos den spräckliga träfjärilen Pararge aegeria är de individer som kommer från de grönfärgade pupporna större som vuxna och har en större bröstkorgsmassa, vilket är relevant för flygbeteendet, jämfört med de individer som kommer från de bruna pupporna. Detta tyder på att det finns en avvägning mellan skydd mot rovdjur under puppstadiet och de vuxna livsstadierna, vilket upprätthåller variationen både i egenskaper hos puppor och vuxna .
Angreppsrisken kan också minska om organismerna lurar visuella rovdjur genom att imitera något som är ointressant för det potentiella rovdjuret, som t.ex. pinnar eller fågelspillning . Maskerad är en relativt vanlig försvarsmekanism i larvstadiet hos många insektsgrupper, men har ibland utvecklats även i puppstadiet (figur 1). Till exempel bygger larverna hos Neochlamisus bladbaggar en ”avföringshölje” under vilket de gömmer sig under larv- och puppstadiet. Förutom avföring lägger de också till trikomer från sin värdväxt på ytan av höljet och närmare förpuppningen bygger de en trikomfylld kammare under det yttre skiktet av avföring. Överlevnaden mot ryggradslösa rovdjur förbättras avsevärt tack vare dessa strukturer. Dessa avföringshöljen som är täckta med växtbaserade trikomer kan bidra till att maskera pupporna på växterna. Fodral med trikomer kan också ge fysiskt skydd mot rovdjur, eftersom t.ex. lödbaggar inte kunde tränga igenom fodralet med sina munstycken . Avföring och växttrikomer kan också innehålla avskräckande föreningar och har därför ytterligare en funktion som ett sekundärt kemiskt försvar. Säckmaskfjärilar (Psychidae) bygger väskor som skyddar dem under larv- och puppstadiet. Dessa höljen innehåller ofta material från deras miljö (sand, kvistar, stenar) som potentiellt gör dem ointressanta objekt eller kryptiska för rovdjur av fåglar och insekter.
Insekter har förutom morfologiska och fysiska egenskaper olika typer av beteendeanpassningar som minskar deras upptäckbarhet för rovdjur och parasiter under puppstadiet. Många arter gräver till exempel ner sig i marken för att förpuppa sig, vilket ger en tillflykt från rovdjur som prederar ovanför marken, t.ex. fåglar . Innan individerna går in i förpuppningsstadiet och börjar spinna sin kokong, sprids de ofta från sin larvvärdsväxt eller födokälla . Att hålla sig nära värdväxten kan öka risken för att bli upptäckt av naturliga fiender som ofta använder värdväxten som en ledtråd för att lokalisera sitt potentiella byte . Dessa beteendeanpassningar innan de går in i puppstadiet kan också variera inom arten beroende på individens livshistoriska strategi. De flesta larver av fjärilar har till exempel en vandringsfas före förpuppningen då larverna rör sig bort från värdväxten och letar efter ett lämpligt substrat för förpuppning . Hos den europeiska svalstjärnefjärilen Papilio machaon är denna vandringsfas längre i den övervintrande generationen, som har ett längre förpuppningsstadium, jämfört med larver som är under direkt utveckling (icke övervintrande larver), som har ett förpuppningsstadium på endast en till två veckor. På grund av ökad rörlighet och förflyttade avstånd är vandringsfasen riskabel för en larv och detta kan tyda på att individer gör avkall på värdrelaterad predationsrisk genom att vandra mindre när puppstadiet är kortare .
Undervikande av upptäckt av icke visuella rovdjur
Individen behöver inte alltid efterlikna visuella komponenter i sin omgivning. Om de viktigaste rovdjuren inte är visuella kan det i stället vara effektivare för ett byte att använda sig av kemiskt ”kamouflage” . Merparten av litteraturen om användningen av kemiska föreningar för att förvirra rovdjurens upptäckt av bytesdjur kommer från arter som lever i nära samröre med myror . Till exempel har larverna av den myrmecofila fjärilen Lycaeides argyrognomon organ som de använder för att producera nektar för de myror som besöker dem. I gengäld skyddar myrorna dem mot olika typer av naturliga fiender. Individerna förlorar detta organ under puppstadiet, men börjar i stället producera kutikulära föreningar som dämpar angreppen från myrorna och gör pupporna mindre utsatta för myrpredation . På så sätt kan L. argyrognomon-fjärilar förpuppa sig i myrstackar där de är skyddade från naturliga fiender. Eftersom icke-synliga rovdjur är en viktig rovdjursgrupp under puppstadiet kan denna typ av taktik som förlitar sig på kemisk kommunikation för att skydda sig mot rovdjur vara vanligare än vad man tidigare trott.
Hög upptäckbarhetskostnad som begränsning för evolutionen av varningsfärgningar i puppstadiet?
Den motsatta strategin för att gömma sig för rovdjurens sinnen är aposematism. Aposematiska individer kan annonsera sin olönsamhet som byte (t.ex. toxicitet) till rovdjur med iögonfallande signaler (dvs. aposematism), som kan omfatta färger, ljud eller lukter. Rovdjuren lär sig att associera signalen med att bytet är olönsamt och undviker att angripa individer med liknande utseende vid framtida möten . Intressant nog verkar den aposematiska försvarsstrategin vara sällsynt under puppstadiet (figur 1). Till exempel har alla arter av svalsvansfjärilar (familjen Papilionidae) ett kryptiskt färgat puppstadium, även om deras försvarsstrategier under larven och i vuxen ålder varierar från kryptisk och maskerad till aposematisk.
Evolutionen av aposematiska försvarsstrategier kan begränsas under puppstadiet på grund av vissa fysiologiska eller utvecklingsmässiga egenskaper. Studier av Papilio-arternas färgning av puppor har visat att brun eller grön färgning av puppor bygger på en blandning av starkt färgade pigment (rött, gult, svart och blått), vilket utesluter möjligheten att bristen på starka pigment skulle begränsa utvecklingen av färgglada puppor. Bakgrundsanpassning i puppstadiet i kombination med kemiska försvarsmedel kan dock gynnas under förhållanden där upptäckbarhetsrisken för iögonfallande färgade aposematiska byten är hög. I sin matematiska modell visade Endler & Mappes att låg synlighet kan utvecklas för ett kemiskt försvarat byte om det finns variation i den kognitiva och perceptuella kapaciteten bland rovdjur eller i deras känslighet för bytets sekundära försvar. Detta ökar kostnaderna för upptäckbarhet för ett byte, vilket gynnar lägre synlighet. Detta skulle också kunna gälla för insektspuppor som under långa perioder är sårbara för ett varierat rovdjurssamhälle som innehåller både visuella och icke-synliga rovdjur. Dessutom kan ett iögonfallande utseende också inbjuda till attacker från specialiserade parasitoider som har utvecklats för att tolerera, eller till och med dra nytta av de defensiva toxinerna i puppstadiet.
Kryptisk färgning eller maskerad kan också garantera högsta möjliga överlevnad under ett orörligt livsstadium: aposematism kan gynnas om det underlättar organismernas rörlighet mellan olika visuella miljöer och bakgrunder . Detta beror på att individer med kamouflage alltid är beroende av sin visuella bakgrund för att dölja dem för rovdjurens ögon, men aposematism förväntas fungera oberoende av bakgrunden. Detta gör det möjligt för aposematiska individer att förvärva resurser mer effektivt. Hos Acronicta alni ökar t.ex. larvernas rörlighet i de senare stadierna när larverna blir större och behöver förflytta sig mer för att äta. Denna dubbla fördel när det gäller att undvika rovdjur och samla in resurser kan vara en faktor som förklarar varför många larver hos Lepidopteranlarver byter strategi från krypsi eller maskerad till aposematism när de blir större eller varför orörliga puppor förlitar sig på en kryptisk färgsättning .
Kemiskt försvar
Kemiska försvarsmekanismer är en av de mest utbredda försvarsmekanismerna mot rovdjur . Bland insekter kan kemiska försvarsmekanismer vara försvarssekret som aktivt frigörs i närvaro av ett rovdjur, vilket minskar sannolikheten för att rovdjuret behöver smaka på (och eventuellt döda) bytet innan det finner det obehagligt. Kemiska försvarsmedel kan också lagras i kroppsdelar, t.ex. vingar hos många giftiga fjärilar . I båda dessa fall bygger det kemiska försvarets effektivitet på gemensamma utbildningskostnader för rovdjur, där rovdjuren lär sig att undvika de kemiskt försvarade byten som har ett liknande utseende . Om bytesarter erbjuder iögonfallande signaler (aposematism) som är förknippade med ett kemiskt försvar blir denna inlärning av undvikande ännu effektivare .
För närvarande har forskningen fokuserat på kemiskt försvar i larv- och vuxenstadier, och man vet mycket mindre om den roll som kemiskt försvar spelar för att skydda sig mot rovdjur under puppstadiet. Hos arter vars larver och vuxna innehåller försvarsämnen är även puppstadierna ofta kemiskt försvarade . Till exempel har både larver och puppor hos nyckelpigan Delphastus catalinae små sekretoriska hårstrån som producerar försvarssekret som avskräcker rovdjur . Exlosionsvätska i puppor kan också vara bitter och spela en roll i det kemiska försvaret (J.M. 2017, personlig observation) även om dess funktion i det kemiska försvaret inte har testats.
Då den selektiva miljön och livsstilen sannolikt förändras under larv-, pupp- och vuxenstadierna kan vi förvänta oss kvalitativa och kvantitativa förändringar i försvarskemin under utvecklingen . Hos bladbaggar (Oreina gloriosa) innehåller individer försvarsämnen (kardenolider) under alla livsstadier . Sammansättningen av den kemiska cocktailen förändras dock från larvstadiet till puppstadiet och från puppstadiet till vuxenstadiet. Författarna menar att dessa skillnader delvis kan förklaras av förändringar i livsstilen och respektive rovdjurs- och parasitsamhällsstrukturer. Att studera denna hypotes experimentellt skulle erbjuda en lovande väg för att testa hur förändringar i rovdjurssamhällets struktur formar och upprätthåller mångfalden i det kemiska skyddet .
Kvaliteten och kvantiteten av försvarsföreningar i puppstadiet kan också bero på utvecklingsmiljön under larvstadiet. Larver av Junonia coenia (Nymphalidae) binder till exempel iridoidglykosider från sin värdväxt (Plantago lanceolata) . Dessa föreningar har visat sig vara avskräckande mot olika typer av ryggradslösa rovdjur, t.ex. myror . Det har visat sig att både värdväxtens genotyp och den aktuella rovdjurstypen påverkar kvaliteten och kvantiteten av det kemiska innehållet av försvarskemikalier i puppstadiet . Katalpolinnehållet var högre under puppstadiet hos individer som växte i närvaro av stinksyska jämfört med individer som hade utsatts för predation av getingar. J. coenia-individer kan alltså ändra sitt kemiska skydd i puppstadiet för att matcha predationsrisken från de viktigaste rovdjursarterna (målspecifikt försvar; se även ).
Ibland kan innehav av försvarsämnen i puppstadiet öka predationsrisken från artfränder. Pyrrolizidinalkaloider är växtbaserade föreningar som används i stor utsträckning för kemiskt försvar och kommunikation, särskilt bland Arctiid-arter . Larver av Utetheisa ornatrix får pyrrolizidinalkaloider från sina värdväxter Crotalaria spp. och behåller alkaloiderna under alla livsstadier och under metamorfosen. Dessa föreningar förekommer också under puppstadiet, vilket ger ett potentiellt skydd mot naturliga fiender. Dessa föreningar kan dock göra puppstadiet sårbart för kannibalism. Före förpuppningen tenderar larverna att vandra längre bort från värdväxten eftersom U. ornatrix-larver kannibaliserar puppor med högt PA-innehåll för att skaffa sig PA. Förutom skydd mot rovdjur som spindlar och fåglar spelar PA en viktig roll i det sexuella urvalet hos U. ornatrix, vilket är en förklaring till det kannibalistiska beteendet i larvstadiet.
Fysiskt och beteendemässigt försvar
Puppor kan också erbjuda fysiskt försvar mot potentiella rovdjur (figur 2). Hår och taggar har visat sig vara särskilt effektiva försvarsmekanismer mot ryggradslösa rovdjur under larvstadiet och kan spela en potentiellt viktig roll i puppornas försvar. Till exempel är tallprocessionärslarver täckta av hårstrån som kan orsaka starka allergiska reaktioner hos människor. Det är därför möjligt att de är olönsamma även för andra rovdjur. Dessutom innehåller deras kokonger exuvia från den sista larvens skiftning, som bär på hårstrån som är sammanfogade i kokongväggarna. Gonometa-mot-arter som t.ex. den afrikanska vilda silkesfjärilen (Gonometa postica) har larver med urticerande hår som de sätter in i puppans kokongväggar . Kokongväggarna kan också förstärkas med andra strukturer som gör det mindre sannolikt att de går sönder vid angrepp: Veldtman et al. menar att kokongerna hos G. postica är tydliga mot bakgrunden. De löper också mycket lägre risk för predation av fåglar (2 %) jämfört med Gonometa rufobrunnea (50 %), vars kokonger i övrigt liknar varandra, men är mer kryptiska för det mänskliga ögat . Författarna menar att den lägre predationsrisken hos G. postica troligen beror på skillnaden i kokongens struktur och inte på ett aposematiskt försvar. Gonometa posticas kokonger är täckta av små kalciumkristaller som gör kokongen svårare att bryta sönder, förutom skillnader i kokongens färg. Funktionen och ursprunget av dessa olika typer av fysiska skyddsmekanismer i försvaret mot rovdjur i puppstadiet har dock inte testats experimentellt. Larverna kan till exempel behöva göra sig av med håren innan de lyckas förpuppa sig. Att integrera håren i kokongväggarna kan därför vara en fysiologisk nödvändighet som ger ytterligare fördelar i försvaret mot rovdjur eller parasitoider.
Många holometabola insekter spinner sin kokong före metamorfosen. Sidenkokongen kan skydda dem mot rovdjur och parasitoider, men också skydda mot uttorkning eller mikroparasiter . Det silke som är den primära beståndsdelen i Lepidopters kokonger anses också spela en defensiv roll för puppor. Även om silket till största delen består av proteiner som tillsammans upprätthåller silkets strukturella egenskaper finns det ett antal andra proteiner i olika arters silke . Dessa alternativa roller anses bland annat bidra till att göra kokongerna osmakliga och försvara deras innehåll mot mikrober . Majoriteten av studierna om dessa icke-strukturella proteiner har fokuserat på silke från silkesfjärilen Bombyx mori, men silkeskomponenterna från fjärilar från olika familjer har visat sig vara mycket lika varandra . Silket från silkesfjärilens kokonger innehåller proteashämmare som skulle kunna verka mot en rad bakterie- och svamprelaterade proteaser. Kaur et al. har dock hävdat att många av de påstådda antibiotiska egenskaperna hos silke berodde på försök med kontaminerat silke. Dessa föroreningar härrörde från processen att bryta sönder silkeskomponenterna innan de användes i experimenten. I vilken utsträckning kokongens silke försvarar pupporna mot bakterie- eller svampinfektioner eller gör dem osmakliga för rovdjur är långt ifrån klart och kräver ytterligare experimentella studier.
Puppor kan också uppvisa försvarsrörelser som potentiellt kan ha en deimatisk funktion mot rovdjur eller göra attacker från rovdjur och parasitoider fysiskt svåra. Puppor av Tenebrio molitor och Zophobas atratus roterar till exempel sina buksegment som svar på taktil stimulering, och detta beteende har visat sig minska risken för kannibalism av larver av samma art . Puppor av den lilla sköldpaddan (Aglais urticae) börjar vrida sig mycket intensivt när parasitoiden försöker landa på den, vilket ofta hindrar parasitoiden från att lägga sitt ägg i puppan . I samma artikel rapporterade Cole att parasitoiderna lyckades bättre med att lägga ägg på ledidopteraarter som P. aegeria och Pieris brassicae, vars puppor inte kan röra sig lika intensivt som A. urticaes puppor.
Intraspecifika interaktioner och överlevnad under hela puppstadiet
Predationsrisken anges ofta som en viktig selektiv kraft som gynnar socialitet , inklusive kooperativt skydd av avkomman under puppstadiet. Hos många socialt beteende insekter, t.ex. eusociala hymenoptera, har olika typer av kooperativa uppfödningsstrategier utvecklats där vuxna tar hand om de omogna stadierna, inklusive puppor, och försvarar dem mot olika typer av naturliga fiender . Hos eusociala arter som t.ex. myror är det dock också så att pupporna inte är säkra från rovdjur: till exempel är asiatiska svartbjörnar mer benägna att söka föda i myrbon som har rikligt med puppor (men se ).
I vissa arter kan individerna bilda aggregeringar i puppstadiet som minskar dödlighetsrisken. Dessa aggregationer kan vara passiva: till exempel på grund av egenskaper i landskapet (om lämpliga livsmiljöer för förpuppning är utspridda) som leder till att individer klumpas ihop. Alternativt kan grupperingarna vara aktiva när individerna aktivt upprätthåller kontakt med varandra. Aggregation i puppstadiet (eller i vilket livsstadium som helst) kan fungera på tre sätt: för det första minimerar det möten med rovdjur som söker slumpmässigt, men kan öka sårbarheten för t.ex. visuella rovdjur som är duktiga på att upptäcka grupper av bytesdjur . För det andra minskar det effekten av rovdjuret efter att det har påträffats (säkerhet i antal på grund av rovdjurets mättnad och hanteringstider) . Hos en strömlevande trichopteran, Rhyacophila vao, var t.ex. ansamlingar av puppor ofördelaktiga när det gäller risken för möten med rovdjuren. Gruppering var dock fördelaktigt när det gäller utspädning av rovdjursrisken. När gruppering i puppstadiet utvärderas tillsammans (attack-abatement-effekt) ger gruppering i puppstadiet större nettofördelar mot rovdjursrisken .
Det tredje sättet på vilket aggregering kan minska rovdjursrisken är genom att öka rovdjurens inlärning av att undvika om bytet är olönsamt. Rovdjur har visat sig lära sig att undvika kemiskt försvarade kryptiska (orörliga) konstgjorda och verkliga bytesobjekt mer effektivt när dessa bytesobjekt befinner sig i grupper jämfört med ensamma bytesobjekt . Denna mekanism har inte testats experimentellt i puppstadiet, men den skulle kunna spela en viktig roll för arter vars puppor har ett kemiskt försvar och ofta är samlade i tid och rum. Till exempel hos de arter som har ett kemiskt försvar av tall-sågflugan som är grupperade, samlas pupporna ofta i närheten av värdträden där larverna äter gruppvis i aktivt underhållna grupper. Hos Neodiprion tall-sågflugor övergår individerna från ett gruppbeteende till solitärt beteende i det sista stadiet, då larverna sprider sig för att spinna sina kokonger på marken. Kokongerna är dock ofta hopklumpade i utrymmet under värdträden och kan utgöra attraktiva födosöksställen för rovdjur från däggdjur, t.ex. spättor, sorkar och fåglar . Puppan innehåller försvarskemikalier eftersom larvernas försvarskörtlar slängs in i puppan under metamorfosen . Under det förvuxna stadiet vänder sig dock individerna aktivt om inuti kokongen om kokongväggen genomborras och förflyttar de avlagda försvarskörtelsäckarna mot den potentiella angriparen . Huruvida denna kemiska försvarsmekanism hos puppan har någon effekt på rovdjurens beteende har inte testats direkt och dess roll kan vara viktigare i försvaret mot makroparasiter .
Skydd mot andra arter och överlevnad under hela puppstadiet
Individen kan få skydd mot rovdjur från andra arter under puppstadiet . Dessa interaktioner kan variera från mutualistiska (båda parter drar nytta av det) till parasitära (kostsamt för den andra parten utan någon vunnen nytta). Ibland kan förhållandet också vara kommensalistiskt: till exempel byter larver av Platyperpia virginalis (Arctiidae) värdväxt och livsmiljö under förpuppningen. Individerna föredrar att förpuppa sig inom en taggig växtart, som befinner sig i en annan livsmiljö och inte den värdväxt som de livnär sig på under larvstadiet. Dessutom var individernas överlevnad under puppstadiet högre i dessa fysiskt försvarade växter. Detta bekräftades experimentellt: i växter där de fysiska försvarsstrukturerna avlägsnades minskade puppornas överlevnad . På samma sätt har pupporna hos papilionidae Battus polydamas archidamas högre sannolikhet att överleva när de befinner sig på kaktusar jämfört med buskar, stenar eller marken .
Vissa arter kan till och med manipulera andra arter för att få skydd från dem . Fjärilsfamiljerna Lycaenidae och Riodinidae är kända för sina relationer med myror, som varierar från mutualistiska till parasitära (granskad i ). I allmänhet får larver av flera arter i denna grupp skydd av myror mot parasiter och rovdjur. Myrorna får i gengäld ett näringsrikt sekret från larverna. Hur beroende dessa arter är av myror varierar mellan arterna. Vissa av arterna är obligatoriska myrmecofiler, t.ex. Jalmenus evagoras, som praktiskt taget inte kan överleva utan myror. Vissa andra arter är fakultativa myrmechofiler.
Interessant nog har inte bara larver utan även puppor av denna grupp fjärilar utvecklat mekanismer för att manipulera myrornas beteende. Alla Lycaenid-puffar producerar ljud via stridulation (ljudproducerande organ) oavsett om de är myrassocierade eller inte . Dessa pupljud kan anses ha en deimatisk funktion, eftersom dessa ljud produceras när pupporna störs. Hos vissa arter är dock pupljudet involverat i rekrytering av myror. Hos puppor av J. evagoras kan ljudproduktionen till exempel locka till sig myror och upprätthålla myrvakten. Dessa exempel visar att puppan inte är ett passivt och inaktivt livsstadium, utan att puppor kan kommunicera aktivt med sin omgivning. Det kanske mest fascinerande exemplet på detta kommer från de parasitiska fjärilarna Maculinea rebeli (Lycaenidae). Både deras larver och puppor producerar ljud som exakt efterliknar ljudet från deras värd, myrdrottningen Myrmica schenki . Ljudet som produceras av pupporna är faktiskt mer exakt än ljudet som produceras av larverna. Detta puppljud framkallar en liknande reaktion som ljud som produceras av drottningar, vilket ger M. rebeli förmågan att manipulera sin värd och få skydd från myror.
Slutsats och framtida frågor
Vår litteraturstudie visar att en omfattande mångfald av försvarsmekanismer har utvecklats för att öka skyddet mot rovdjur genom puppstadiet hos insekter. Dessa strategier omfattar olika typer av skyddande färgningsstrategier, försvarstoxiner, skydd som erhålls från artfränder och manipulation av värdväxternas känslighet för specifika kemiska eller auditiva signaler för att erhålla deras skydd. Puppstadiet är alltså inte ett ”inaktivt” stadium utan kan skydda sig mot rovdjur med hjälp av ett stort antal olika morfologiska, kemiska och beteendemässiga mekanismer. Med tanke på den litteratur som finns tillgänglig från larv- eller vuxenstadiet är förståelsen av försvarsstrategierna i puppstadiet dock fortfarande i ett tidigt skede. Därför är det uppenbart att risken för predation och hur man skyddar sig mot den i puppstadiet är ett intressant och viktigt ämne för framtida forskning. Att fastställa dessa selektionstryck i olika livsstadier är avgörande för att skapa en realistisk bild av utvecklingen av livshistoriska strategier hos arter med komplexa livscykler och för att förutsäga faktorer som formar deras populationsdynamik. Denna information kan till och med ge insikter om mekanismerna bakom dramatiska nedgångar i insektspopulationer och vara till nytta för effektiv planering och förvaltning av bevarande. Med dessa aspekter i åtanke har vi skisserat flera potentiellt intressanta och viktiga vägar för framtida forskning att följa.
(a) Hur formar variation i rovdjurssamhällets sammansättning utvecklingen av bytesförsvaret under en individs livscykel?
Variation i rovdjurssamhällets struktur kan vara ett viktigt selektivt agens som formar utvecklingen av bytesförsvaret. För närvarande har dessa effekter främst beaktats inom det enskilda livsstadiet (t.ex. larv eller vuxen) . Enligt vår litteraturgenomgång är det dock troligt att rovdjurssamhällets struktur också förändras i olika livsstadier. Hur detta påverkar funktionen och mångfalden av försvarsmekanismer mellan olika livsstadier, inklusive puppstadiet, är inte känt . Variation i sammansättningen av rovdjurs- och parasitoidsamhällets struktur skulle till exempel kunna förklara varför vi ibland observerar variation i kvantitet och kvalitet av försvarsämnen i larv-, pupp- och vuxenstadier. För att studera dessa outforskade aspekter kan vi dra nytta av representativa modellsystem för bytesarter , där vi redan har ackumulerad information om de många faktorer som formar individuella försvarsstrategier i olika livsstadier. Vi måste också fokusera på relevanta rovdjursarter, eftersom en nyligen genomförd studie tyder på att kemiska försvarsmedel kan vara målspecifika, vilket visar hur viktigt det är att välja rätt rovdjursart i fokus när man studerar effektiviteten av kemiska försvarsmedel. Med den ackumulerade empiriska forskningsinformationen från olika arter kan vi sedan utföra systematiska analyser för att utvärdera hur mycket försvaret i olika livsstadier är kopplat till varandra eller om de utvecklas oberoende av varandra.
(b) Kemiska försvarets funktion under puppstadiet: Kan icke-synliga rovdjur lära sig att undvika kryptiskt färgade puppor baserat på kemiska, taktiska eller auditiva signaler?
Aposematismen har vid upprepade tillfällen utvecklats i larv- och vuxenstadier, men mycket sällan i puppstadiet . Ett allmänt antagande är dock att defensiva föreningar förekommer även i puppstadiet när larv- och vuxenstadier försvaras kemiskt. Detta stöds också av empiriska data från arter där man har analyserat försvarskemikalieinnehållet i puppstadiet . Eftersom iögonfallande signaler bör öka rovdjurets effektivitet när det gäller att lära sig att undvika, är det förbryllande att dessa försvarade bytesarter förekommer med låg signalintensitet. Detta gäller särskilt om kemiska försvarsmedel är kostsamma att producera och underhålla och om individen redan är väl skyddad genom kamouflage . Om ett rovdjur alltid måste bita i puppan för att finna den osmaklig (dvs. rovdjur lär sig inte att undvika kemiskt försvarade puppor), gynnar försvarskemikalier i puppstadiet inte individen, som ändå kommer att dö när kokongskalet är genomborrat. Wiklund & Sillén-Tullberg föreslog till exempel att puppor till och med kan vara inneboende mer sårbara för hantering av rovdjur eftersom den hårda kutikulan hos puppor är mer benägen att spricka sönder i jämförelse med mer flexibla kutiklar hos larver och vuxna.
Vilka ledtrådar skulle rovdjur då kunna använda för att lära sig att undvika kemiskt försvarade puppor? För det första är det kanske inte lika viktigt att vara iögonfallande så länge de försvarade bytesdjuren är tillräckligt distinkta från de smakliga bytesdjuren . För det andra har den mesta forskningen om färgning av puppor fokuserat på hur väl synliga de är för mänskliga ögon. Vi vet dock väldigt lite om hur väl puppor syns för rovdjur med andra typer av visuella system, t.ex. fåglar som också uppfattar UV-våglängder . Vissa arter har metalliskt guld- eller silverglänsande puppor (figur 1) . Denna typ av glänsande färgning kan fungera antingen som en varningssignal på samma sätt som iriserande färger eller som ett kamouflage som reflekterar den visuella miljön . För det tredje visar vår litteraturgenomgång att puppor har utvecklat många andra sätt att kommunicera, t.ex. genom rörelser, ljud och kemiska signaler. Dessa typer av signaler skulle kunna fungera som effektiva varningssignaler för försvarstoxiner, särskilt för rovdjur som inte är synliga. För närvarande saknas experimentella studier som testar om dessa icke-synliga rovdjur kan lära sig att undvika kemiskt försvarade puppor på grundval av de signaler som finns tillgängliga. Slutligen är det möjligt att defensiva föreningar förekommer i puppstadiet helt enkelt för att de måste transporteras från larvstadiet till vuxenstadiet utan någon adaptiv funktion under puppstadiet. Framtida forskning skulle kunna pröva ytterligare experiment med falska bytesdjur, liknande dem som allmänt används för att testa predationsrisker under larv- och vuxenstadierna . Detta skulle ge ett sätt att testa hur olika fenotypiska egenskaper, t.ex. storlek, färgning eller förpuppningsplats, är föremål för urval av predation.
(c) Livshistoriska avvägningar mellan olika livsstadier och hur de är kopplade till predationsrisken under förpuppningsstadiet
En annan mindre studerad aspekt är potentiella livshistoriska avvägningar mellan förpuppnings- och vuxenstadier . Om t.ex. fördelningen av effektiv kamouflagepigmentering under puppstadiet är en avvägning mot storlek eller flygförmåga under vuxenstadiet, kommer selektiv predation under puppstadiet att indirekt forma fenotypisk variation i vuxenstadiet. På samma sätt är det troligt att predation som gynnar antingen stor eller liten storlek under puppstadiet också återspeglar egenskaper som storlek hos vuxna. Försvarsegenskaper, t.ex. kemiskt försvar, kan också vara kostsamma att producera och upprätthålla under larvstadiet och begränsa prestationen under pupp- och vuxenstadiet. Lindstedt et al. fann t.ex. att när kostnaderna för det kemiska försvaret var höga var det mindre sannolikt att Diprion pini tall-sågfluga individer nådde puppstadiet och växte långsammare. Hos larverna av P. brassicae minskade ett högre bidrag till det kemiska försvaret deras sannolikhet att nå puppstadiet och de var mindre i puppstadiet. Slutligen kan det också vara kostsamt att allokera resurser till att bygga upp den skyddande kokongen under puppstadiet och begränsa de resurser som finns tillgängliga under vuxenstadiet .
Hur egenskaper i puppan är förknippade med egenskaper i vuxen- eller larvstadiet kan vara särskilt intressanta frågor att testa för arter som är polymorfa i något livsstadium. Om t.ex. egenskaper hos vuxna och puppor är korrelerade och predationsrisken varierar i enlighet med livsstadiet, kan urvalet under puppstadiet vara en viktig faktor som förklarar variationen i frekvensen av vuxna morfer. Studier som kopplar samman fenotypisk variation av egenskaper hos puppor med variation av egenskaper hos larver och vuxna är dock mycket sällsynta och skulle därför vara viktiga för att förstå evolutionen av livshistoriestrategier hos insekter.
(d) Har defensiva egenskaper flera funktioner i försvaret mot flera fiender?
Även om vårt huvudfokus i den här litteraturöversikten har legat på predation vill vi ta upp det faktum att många av de försvarsmekanismer som listas ovan kan vara lika kritiska i skyddet mot parasitoider och patogener . För närvarande finns det allt fler bevis för att studier av dessa två selektionstryck samtidigt i en ”multienemy-framework” kan hjälpa till att förstå hur försvarsegenskaperna ursprungligen har utvecklats . Vissa försvarsämnen kan till exempel ha en dubbel funktion och tjäna flera syften i skyddet mot rovdjur och parasiter (men se ). Det är alltså möjligt att samma försvarsämnen som spelar en viktig roll i larvstadiets skydd mot rovdjur kan spela en viktigare roll i skyddet mot svampar och patogener under förpuppningen. Om försvarstoxiner har utvecklats främst mot parasitoider eller sjukdomar kommer det att ge ytterligare en evolutionär förklaring till de svaga visuella signalerna hos kemiskt försvarade puppor. På samma sätt kan defensiva rörelser under puppstadiet eller kamouflage öka överlevnaden både mot rovdjur och parasitoider . Återigen finns det ett tydligt behov av experimentella studier där betydelsen av visuella och kemiska signaler i skyddet mot parasitoider och rovdjur kan testas.
(e) Hur ofta byter individer livsmiljöer eller förlitar sig på skydd från andra arter under puppstadiet?
Vår genomgång visar att individer kan byta livsmiljöer , värdväxter eller till och med utveckla parasitära eller samarbetsinriktade interaktioner med andra arter för att få fiendefritt utrymme under puppstadiet. Hur ofta puppor faktiskt förlitar sig på skydd från andra arter i sitt försvar eller hur beroende insektsarter är av flera livsmiljöer under sin livscykel skulle vara ett intressant ämne för framtida forskning. Detta skulle kräva naturhistoriska data och beteendeobservationer i kombination med experimentella manipulationer och fylogenetiska studier . Denna information skulle också kunna ha betydelse för planeringen av bevarandeområden som är inriktade på att skydda vissa arter. Ofta läggs insatserna för bevarande på att skydda områden där det finns rikligt med värdväxter för larverna. Men om insektsarter är beroende av andra arter för att överleva under puppstadiet, eller till och med behöver byta livsmiljö för att förpuppa sig framgångsrikt, måste ett effektivt bevarande ta hänsyn till dessa krav.
Datatillgänglighet
Denna artikel innehåller inga ytterligare data.
Författarnas bidrag
C.L. har lett arbetet med att skriva manuskriptet. Alla författare bidrog kritiskt till utkasten och gav slutligt godkännande för publicering.
Kompletterande intressen
Vi deklarerar inga konkurrerande intressen.
Finansiering
Denna studie finansierades av Finlands Akademi via Centre of Excellence in Biological Interactions.
Acknowledgements
Vi tackar Paul Johnston, Stuart Reynolds och Jens Rolff för inbjudan till temanumret ”Evolution of complete metamorphosis”. Vi tackar en anonym granskare, Dirk Mikolajewski, Jens Rolff, Tapio Mappes och Emily Burdfield-Steel för kommentarer till tidigare versioner av manuskriptet. Francesca Barbero tillsammans med Marco Gherlenda tillhandahöll vänligen fotot av M. rebelis puppor.
Fotnoter
Ett bidrag av 13 till ett temanummer ’The evolution of complete metamorphosis’.
Published by the Royal Society. All rights reserved.
-
Merian MS. 1705Metamorphosis insectorum Surinamensium. Amsterdam, Nederländerna: Lannoo Publishers och Nederländernas nationalbibliotek. Google Scholar
-
Reynolds S.2019Cooking up the perfect insect: Aristotle’s transformational idea about the complete metamorphosis of insects. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20190074. (doi:10.1098/rstb.2019.0074) Link, ISI, Google Scholar
-
Guerra-Grenier E. 2019Evolutionary ecology of insect egg coloration: a review. Evol. Ecol. 33, 1-19. (doi:10.1007/s10682-018-09967-8) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Belles X.2019The innovation of the final moult and the origin of insect metamorphosis. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20180415. (doi:10.1098/rstb.2018.0415) Länk, ISI, Google Scholar
-
Suzuki Y, Truman JW, Riddiford LM. 2008The role of Broad in the development of Tribolium castaneum: implications for the evolution of the holometabolous insect puppa. Development 135, 569-577. (doi:10.1242/dev.015263) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Ruxton GD, Sherratt TN, Speed MP. 2004Avoiding attack: the evolutionary ecology of crypsis, warning signals and mimicry. Oxford, UK: Oxford University Press. Crossref, Google Scholar
-
Critchlow JT, Norris A, Tate AT.2019The legacy of larval infection on immunological dynamics over metamorphosis. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20190066. (doi:10.1098/rstb.2019.0066) Link, ISI, Google Scholar
-
Gaitonde N, Joshi J, Kunte K. 2018Evolution of ontogenic change in color defenses of swallowtail butterflies. Ecol. Evol. 8, 9751-9763. (doi:10.1002/ece3.4426) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Grof-Tisza P, Holyoak M, Antell E, Karban R. 2015Predation and associational refuge drive ontogenetic niche shifts in an arctiid caterpillar. Ecology 96, 80-89. (doi:10.1890/14-1092.1) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Lindstedt C, Talsma JHR, Ihalainen E, Lindström L, Mappes J. 2010Diet quality affects warning coloration indirectly: excretion costs in a generalist herbivore. Evolution 64, 68-78. (doi:10.1111/j.1558-5646.2009.00796.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Burdfield-Steel E, Brain M, Rojas B, Mappes J. 2019The price of safety: food deprivation in early life influences the efficacy of chemical defence in an aposematic moth. Oikos 128, 245-253. (doi:10.1111/oik.05420) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Higginson AD, Delf J, Ruxton GD, Speed MP. 2011Växt- och reproduktionskostnader för larvförsvaret hos den aposematiska lepidoptern Pieris brassicae. J. Anim. Ecol. 80, 384-392. (doi:10.1111/j.1365-2656.2010.01786.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Gross P. 1993Insekters beteendemässiga och morfologiska försvar mot parasitoider. Annu. Rev. Entomol. 38, 251-273. (doi:10.1146/annurev.en.38.010193.001343) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Hammer TJ, Moran NA.2019Links between metamorphosis and symbiosis in holometabolous insects. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20190068. (doi:10.1098/rstb.2019.0068) Link, ISI, Google Scholar
-
Elkinton JS, Liebhold AM. 1990Populationsdynamik hos gypsy moth i Nordamerika. Annu. Rev. Entomol. 35, 571-596. (doi:10.1146/annurev.en.35.010190.003035) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Hanski I, Parviainen P. 1985Cocoon predation by small mammals, and pine sawfly population dynamics. Oikos 45, 125-136. (doi:10.2307/3565230) Crossref, ISI, Google Scholar
-
East R. 1974Predation on the soil-dwelling stages of the winter malh at Wytham Woods, Berkshire. J. Anim. Ecol. 43, 611-626. (doi:10.2307/3526) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Heisswolf A, Klemola N, Ammunét T, Klemola T. 2009Responses of generalist invertebrate predators to pupal densities of autumnal and winter moths under field conditions. Ecol. Entomol. 34, 709-717. (doi:10.1111/j.1365-2311.2009.01121.x) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Battisti A, Bernardi M, Ghiraldo C. 2000Predation av hoopoe (Upupa epops) på puppor av Thaumetopoea pityocampa och den sannolika påverkan på andra naturliga fiender. BioControl 45, 311-323. (doi:10.1023/A:1009992321465) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Kollberg I, Bylund H, Huitu O, Björkman C. 2014Regulation of forest defoliating insects through small dammal predation: reconsidering the mechanisms. Oecologia 176, 975-983. (doi:10.1007/s00442-014-3080-x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Murphy SM, Lill JT. 2010Winterpredation av diapauserande kokonger av snigelryttor (Lepidoptera: Limacodidae). Environ. Entomol. 39, 1893-1902. (doi:10.1603/EN10094) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Mappes J, Kokko H, Ojala K, Lindström L. 2014Säsongsmässiga förändringar i rovdjurssamhället ändrar selektionsriktningen för bytesförsvar. Nat. Commun. 5, 5016. (doi:10.1038/ncomms6016) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Wiklund C, Sillén-Tullberg B. 1985Why distasteful butterflies have aposematic larvae and adult, but cryptic puppe: evidence from predation experiment on the monarch and the European swallowtail. Evolution 39, 1155-1158. (doi:10.1111/j.1558-5646.1985.tb00456.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Wiklund C. 1975Pupal colour polymorphism in Papilio machaon L. and the survival in the field of cryptic versus non-cryptic pupae. Trans. R. Entomol. Soc. Lond. 127, 73-84. (doi:10.1111/j.1365-2311.1975.tb00555.x) Crossref, Google Scholar
-
Hazel W, Brandt R, Grantham T. 1987Genetisk variabilitet och fenotypisk plasticitet i puppfärg och dess adaptiva betydelse hos svalstjärtsfjärilen Papilio polyxenes. Heredity 59, 449-455. (doi:10.1038/hdy.1987.155) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Piñones-Tapia D, Rios RS, Gianoli E. 2017Pupalfärgsdimorfism hos en öken-svalsvans (Lepidoptera: Papilionidae) styrs av förändringar i födotillgång, inte fotoperiod. Ecol. Entomol. 42, 636-644. (doi:10.1111/een.12430) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Starnecker G, Hazel W. 1999Convergent evolution of neuroendocrine control of phenotypic plasticity in pupal colour in butterflies. Proc. R. Soc. Lond. B 266, 2409-2412. (doi:10.1098/rspb.1999.0939) Link, ISI, Google Scholar
-
Van Dyck H, Matthysen E, Wiklund C. 1998Phenotypic variation in adult morphology and pupal colour within and among families of the speckled wood butterfly Pararge aegeria. Ecol. Entomol. 23, 465-472. (doi:10.1046/j.1365-2311.1998.00151.x) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Hiraga S. 2006Interactions of environmental factors influencing pupal coloration in swallowtail butterfly Papilio xuthus. J. Insect Physiol. 52, 826-838. (doi:10.1016/j.jinsphys.2006.05.002) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Mayekar HV, Kodandaramaiah U. 2017Pupal färgplasticitet hos en tropisk fjäril, Mycalesis mineus (Nymphalidae: Satyrinae). PLoS ONE 12, e0171482. (doi:10.1371/journal.pone.0171482) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
West DA, Snellings WM, Herbek TA. 1972Pupal color dimorphism and its environmental control in Papilio polyxenes asterius Stoll (Lepidoptera: Papilionidae). J. N Y Entomol. Soc. 80, 205-211. Google Scholar
-
Smith AG. 1978Miljöfaktorer som påverkar färgbestämningen av puppor hos Lepidoptera I. Experiment med Papilio polytes, Papilio demoleus och Papilio polyxenes. Proc. R. Soc. Lond. B 200, 295-329. (doi:10.1098/rspb.1978.0021) Link, ISI, Google Scholar
-
Gerard SA, Cyril C. 1980Environmental factors influencing pupal colour determination in Lepidoptera. II. Försök med Pieris rapae, Pieris napi och Pieris brassicae. Proc. R. Soc. Lond. B 207, 163-186. (doi:10.1098/rspb.1980.0019) Link, ISI, Google Scholar
-
Galarza JA, Dhaygude K, Ghaedi B, Suisto K, Valkonen J, Mappes J.2019Evaluating responses to temperature during pre-metamorphosis and carry-over effects at post-metamorphosis in the wood tiger moth (Arctia plantaginis). Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20190295. (doi:10.1098/rstb.2019.0295) Länk, ISI, Google Scholar
-
Skelhorn J, Rowland HM, Speed MP, Ruxton GD. 2010Maskerade: kamouflage utan crypsis. Science 327, 51. (doi:10.1126/science.1181931) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Brown CG, Funk DJ. 2010Antipredatory properties of an animal architecture: how complex faecal cases thwart arthropod attack. Anim. Behav. 79, 127-136. (doi:10.1016/j.anbehav.2009.10.010) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Rhainds M, Davis DR, Price PW. 2009Bionomik hos baggarmaskar (Lepidoptera: Psychidae). Annu. Rev. Entomol. 54, 209-226. (doi:10.1146/annurev.ento.54.110807.090448) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Wiklund C, Stefanescu C, Friberg M. 2017Host plant exodus and larval wandering behaviour in a butterfly: diapause generation larvae wander for longer periods than do non-diapause generation larvae. Ecol. Entomol. 42, 531-534. (doi:10.1111/een.12409) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Terbot JW, Gaynor RL, Linnen CR. 2017Gregariousness does not vary with geography, developmental stage, or group relatedness in feeding redheaded pine sawfly larvae. Ecol. Evol. 7, 3689-3702. (doi:10.1002/ece3.2952) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Zvereva EL, Kozlov MV. 2016The costs and effectiveness of chemical defenses in herbivorous insects: a meta-analysis. Ecol. Monogr. 86, 107-124. (doi:10.1890/15-0911.1) ISI, Google Scholar
-
Wang B, Lu M, Cook JM, Yang D-R, Dunn DW, Wang R-W. 2018Chemical camouflage: a key process in shaping an ant-treehopper and fig-fig wasp mutualistic network. Sci. Rep. 8, 1833. (doi:10.1038/s41598-018-20310-7) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Mizuno T, Hagiwara Y, Akino T. 2018Chemical tactic of facultative myrmecophilous lycaenid puppa to suppress ant aggression. Chemoecology 28, 173-182. (doi:10.1007/s00049-018-0270-8) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Mappes J, Marples N, Endler JA. 2005The complex business of survival by aposematism. Trends Ecol. Evol. 20, 598-603. (doi:10.1016/j.tree.2005.07.011) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Futahashi R, Fujiwara H. 2005Melaninsyntesenzymer koregulerar stadiespecifika larvkutikulära markeringar hos svalstjärtsfjärilen Papilio xuthus. Dev. Genes Evol. 215, 519-529. (doi:10.1007/s00427-005-0014-y) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Endler JA, Mappes J. 2004Predator mixes and the conspicuousness of aposematic signals. Am. Nat. 163, 532-547. (doi:10.1086/382662) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Skelhorn J, Rowland HM, Ruxton GD. 2010The evolution and ecology of masquerade: review article. Biol. J. Linn. Soc. 99, 1-8. (doi:10.1111/j.1095-8312.2009.01347.x) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Merilaita S, Tullberg BS. 2005Constrained camouflage facilitates the evolution of conspicuous warning coloration. Evolution 59, 38-45. (doi:10.1111/j.0014-3820.2005.tb00892.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Speed MP, Brockhurst MA, Ruxton GD. 2010De dubbla fördelarna med aposematism: undvikande av rovdjur och förbättrad resursinsamling. Evolution 64, 1622-1633. (doi:10.1111/j.1558-5646.2009.00931.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Valkonen JK, Nokelainen O, Jokimäki M, Kuusinen E, Paloranta M, Peura M, Mappes J. 2014From deception to frankness: benefits of ontogenetic shift in the anti-predator strategy of alder malh Acronicta alni larvae. Curr. Zool. 60, 114-122. (doi:10.1093/czoolo/60.1.114) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Higginson AD, Ruxton GD. 2010Optimala defensiva färgningsstrategier under bytesdjurens tillväxtperiod. Evolution 64, 53-67. (doi:10.1111/j.1558-5646.2009.00813.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Speed MP, Ruxton GD, Mappes J, Sherratt TN. 2012Varför är försvarstoxiner så varierande? Ett evolutionärt perspektiv. Biol. Rev. 87, 874-884. (doi:10.1111/j.1469-185X.2012.00228.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Lindström L, Alatalo RV, Mappes J, Riipi M, Vertainen L. 1999Can aposematic signals evolve by gradual change?Nature 397, 249-251. (doi:10.1038/16692) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Hartmann T, Theuring C, Beuerle T, Bernays EA. 2004Fenologiskt öde för växtförvärvade pyrrolizidinalkaloider hos den polyfaga arctiiden Estigmene acrea. Chemoecology 14, 207-216. (doi:10.1007/s00049-004-0276-2) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Bowers MD, Stamp NE. 1997 Effekten av värdväxtens genotyp och rovdjur på iridoidglykosidinnehållet i puppor av en specialiserad insektsätare, Junonia coenia (Nymphalidae). Biochem. Syst. Ecol. 25, 571-580. (doi:10.1016/S0305-1978(97)00058-6) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Bowers MD, Stamp NE. 1997Händelse av värdväxtens iridoidglykosider i larver av lepidoptera av Nymphalidae och Arcthdae. J. Chem. Ecol. 23, 2955-2965. (doi:10.1023/A:1022535631980) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Deyrup ST, Eckman LE, Lucadamo EE, McCarthy PH, Knapp JC, Smedley SR. 2014Antipredatoraktivitet och endogen biosyntes av försvarssekret hos larver och puppor av Delphastus catalinae (Horn) (Coleoptera: Coccinellidae). Chemoecology 24, 145-157. (doi:10.1007/s00049-014-0156-3) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Eggenberger F, Rowell-Rahier M. 1993Produktion av kardenolider i olika livsstadier hos krysomelidbaggen Oreina gloriosa. J. Insect Physiol. 39, 751-759. (doi:10.1016/0022-1910(93)90050-2) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Despland E, Simpson SJ. 2005Food choices of solitarious and gregarious locusts reflect cryptic and aposematic antipredator strategies. Anim. Behav. 69, 471-479. (doi:10.1016/j.anbehav.2004.04.018) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Reudler JH, Lindstedt C, Pakkanen H, Lehtinen I, Mappes J. 2015Costs and benefits of plant allelochemicals in herbivore diet in a multi enemy world. Oecologia 179, 1147-1158. (doi:10.1007/s00442-015-3425-0) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Rojas B, Burdfield-Steel E, Pakkanen H, Suisto K, Maczka M, Schulz S, Mappes J. 2017Hur man kämpar mot flera fiender: målspecifika kemiska försvarsmedel hos en aposematisk mal. Proc. R. Soc. B 284, 20171424. (doi:10.1098/rspb.2017.1424) Link, ISI, Google Scholar
-
Eisner T, Meinwald J. 1995The chemistry of sexual selection. Proc. Natl Acad. Sci. USA 92, 50-55. (doi:10.1073/pnas.92.1.50) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Bogner F, Eisner T. 1992Chemical basis of pupal cannibalism in a caterpillar (Utetheisa ornatrix). Experientia 48, 97-102. (doi:10.1007/BF01923618) Crossref, PubMed, Google Scholar
-
Dyer LA. 1995Tasty generalists and nasty specialists? Antipredatormekanismer hos tropiska larver av lepidopteror. Ecology 76, 1483-1496. (doi:10.2307/1938150) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Murphy SM, Leahy SM, Williams LS, Lill JT. 2010Stinginging spines protect slug caterpillars (Limacodidae) from multiple generalist predators. Behav. Ecol. 21, 153-160. (doi:10.1093/beheco/arp166) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Sugiura S, Yamazaki K. 2014Caterpillar hair as a physical barrier against invertebrate predators. Behav. Ecol. 25, 975-983. (doi:10.1093/beheco/aru080) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Veldtman R, McGeoch MA, Scholtz CH. 2007Can life-history and defence traits predict the population dynamics and natural enemy responses of insect herbivores?Ecol. Entomol. 32, 662-673. (doi:10.1111/j.1365-2311.2007.00920.x) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Craig CL. 1997Evolutionen av leddjurens silke. Annu. Rev. Entomol. 42, 231-267. (doi:10.1146/annurev.ento.42.1.231) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Armitage SAO, Fernández-Marín H, Wcislo WT, Boomsma JJ. 2012En utvärdering av den möjliga adaptiva funktionen hos svampsäckar för attine-myror. Evolution 66, 1966-1975. (doi:10.1111/j.1558-5646.2011.01568.x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Fedic R, Zurovec M, Sehnal F. 2002The silk of lepidoptera. J. Insect Biotechnol. Sericology 71, 1-15. (doi:10.11416/jibs2001.71.1) Google Scholar
-
Danks HV. 2004Insektskokongernas roll i kalla förhållanden. Eur. J. Entomol. 101, 433-437. (doi:10.14411/eje.2004.062) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Nirmala X, Kodrík D, Žurovec M, Sehnal F. 2001Insektsiden innehåller både en proteinashämmare av Kunitz-typ och en unik proteinashämmare av Kazal-typ. Eur. J. Biochem. 268, 2064-2073. (doi:10.1046/j.1432-1327.2001.02084.x) Crossref, PubMed, Google Scholar
-
Kaur J, Rajkhowa R, Afrin T, Tsuzuki T, Wang X. 2014Facts and myths of antibacterial properties of silk. Biopolymers 101, 237-245. (doi:10.1002/bip.22323) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Umbers KDL, De Bona S, White TE, Lehtonen J, Mappes J, Endler JA. 2017Deimatism: en försummad komponent i försvaret mot rovdjur. Biol. Lett. 13, 20160936. (doi:10.1098/rsbl.2016.0936) Länk, ISI, Google Scholar
-
Cole LR. 1959On the defences of Lepidopterous pupae in relation to the oviposition behaviour of certain Ichneumonidae. J. Lepid. Soc. 13, 1-10. Google Scholar
-
Ichikawa T, Kurauchi T. 2009Larval kannibalism and puppal defense against cannibalism in two species of tenebrionid beetles. Zool. Sci. 26, 525-529. (doi:10.2108/zsj.26.525) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Groenewoud F, Frommen JG, Josi D, Tanaka H, Jungwirth A, Taborsky M. 2016Predation risk drives social complexity in cooperative breeders. Proc. Natl Acad. Sci. USA 113, 4104-4109. (doi:10.1073/PNAS.1524178113) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Hölldobler B, Wilson EO. 1990Myrorna. Cambridge, MA: Harvard University Press. Crossref, Google Scholar
-
Fujiwara S, Koike S, Yamazaki K, Kozakai C, Kaji K. 2013Direktobservation av myrmecofagi hos björnar: samband mellan björnarnas matvanor och myrornas fenologi. Mamm. Biol. 78, 34-40. (doi:10.1016/J.MAMBIO.2012.09.002) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Swenson JE, Jansson A, Riig R, Sandegren F. 1999Bears and ants: myrmecophagy by brown bear in central Scandinavia. Can. J. Zool. 77, 551-561. (doi:10.1139/z99-004) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Turner GF, Pitcher TJ. 1986Attack abatement: en modell för gruppskydd genom kombinerad undvikande och utspädning. Am. Nat. 128, 228-240. (doi:10.1086/284556) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Riipi M, Alatalo RV, Lindström L, Mappes J. 2001Multiple benefits of gregariousness cover detectability costs in aposematic aggregations. Nature 413, 512-514. (doi:10.1038/35097061) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Hamilton WD. 1971Geometri för den själviska hjorden. J. Theor. Biol. 31, 295-311. (doi:10.1016/0022-5193(71)90189-5) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Wrona FJ. 1991Gruppstorlek och predationsrisk: en fältanalys av mötes- och utspädningseffekter. Am. Nat. 137, 186-201. (doi:10.1086/285153) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Jones R, Davis S, Speed MP. 2013Defence cheats can degrade protection of chemically defended prey. Ethology 119, 52-57. (doi:10.1111/eth.12036) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Eisner T, Johnessee JS, Carrel J, Hendry LB, Meinwald J. 1974Defensive use by an insect of a plant resin. Science 184, 996-999. (doi:10.1126/science.184.4140.996) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Pierce NE, Braby MF, Heath A, Lohman DJ, Mathew J, Rand DB, Travassos MA. 2002 Ekologi och utveckling av myrföreningar hos Lycaenidae (Lepidoptera). Annu. Rev. Entomol. 47, 733-771. (doi:10.1146/annurev.ento.47.091201.145257) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Mokkonen M, Lindstedt C. 2016The evolutionary ecology of deception. Biol. Rev. 91, 1020-1035. (doi:10.1111/brv.12208) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Atsatt PR. 1981Lycaenid fjärilar och myror: urval för fiendefritt utrymme. Am. Nat. 118, 638-654. (doi:10.1086/283859) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Travassos MA, Pierce NE. 2000Akustik, kontext och funktion av vibrationell signalering i en lycaenid fjäril-mant mutualism. Anim. Behav. 60, 13-26. (doi:10.1006/anbe.1999.1364) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Barbero F, Thomas JA, Bonelli S, Balletto E, Schönrogge K. 2009Queen ants make distinctive sounds that are mimicked by a butterfly social parasite. Science 323, 782-785. (doi:10.1126/science.1163583) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Hallmann CAet al.2017Mer än 75 procents minskning under 27 år av den totala biomassan av flygande insekter i skyddade områden. PLoS ONE 12, e0185809. (doi:10.1371/journal.pone.0185809) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Lister BC, Garcia A. 2018Climate-driven declines in arthropod abundance restructure a rainforest food web. Proc. Natl Acad. Sci. USA 115, E10 397-E10 406. (doi:10.1073/pnas.1722477115) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Nokelainen O, Valkonen J, Lindstedt C, Mappes J. 2014Changes in predator community structure shifts the efficacy of two warning signals in Arctiid moths. J. Anim. Ecol. 83, 598-605. (doi:10.1111/1365-2656.12169) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Leimar O, Enquist M, Sillen-Tullberg B. 1986Evolutionär stabilitet hos aposematisk färgning och byteslöshet – en teoretisk analys. Am. Nat. 128, 469-490. (doi:10.1086/284581) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Merilaita S, Ruxton GD. 2007Aposematiska signaler och förhållandet mellan uppseendeväckande och särskiljbarhet. J. Theor. Biol. 245, 268-277. (doi:10.1016/j.jtbi.2006.10.022) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Stevens M, Ruxton GD. 2012Linking the evolution and form of warning coloration in nature. Proc. R. Soc. B 279, 417-426. (doi:10.1098/rspb.2011.1932) Link, ISI, Google Scholar
-
Steinbrecht RA, Mohren W, Pulker HK, Schneider D. 1985Cuticular interference reflectors in the golden puppe of danaine butterflies. Proc. R. Soc. Lond. B 226, 367-390. (doi:10.1098/rspb.1985.0100) Link, ISI, Google Scholar
-
Pegram KV, Rutowski RL. 2016Effekter av riktning, signalintensitet och kortvågiga komponenter på iriserande varningssignalers effektivitet. Behav. Ecol. Sociobiol. 70, 1331-1343. (doi:10.1007/s00265-016-2141-z) Crossref, ISI, Google Scholar
-
Kjernsmo K, Hall JR, Doyle C, Khuzayim N, Cuthill IC, Scott-Samuel NE, Whitney HM. 2018Iridescence impairs object recognition in bumblebees. Sci. Rep. 8, 8095. (doi:10.1038/s41598-018-26571-6) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
White TE. 2018Illuminating the evolution of iridescence. Trends Ecol. Evol. 33, 374-375. (doi:10.1016/J.TREE.2018.03.011) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Rowe C, Guilford T. 1999Novelty effects in a multimodal warning signal. Anim. Behav. 57, 341-346. (doi:10.1006/anbe.1998.0974) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Willmott KR, Willmott JCR, Elias M, Jiggins CD. 2017Maintaining mimicry diversity: optimala varningsfärgmönster skiljer sig åt mellan olika mikrohabitat hos Amazonas clearwing butterflies. Proc. R. Soc. B 284, 20170744. (doi:10.1098/rspb.2017.0744) Link, ISI, Google Scholar
-
Lindstedt C, Miettinen A, Freitak D, Ketola T, López-Sepulcre A, Mäntylä E, Pakkanen H. 2018Ekologiska förhållanden förändrar samarbetsbeteende och dess kostnader hos en kemiskt försvarad sågfluga. Proc. R. Soc. B 285, 20180466. (doi:10.1098/rspb.2018.0466) Link, ISI, Google Scholar
-
Grill CP, Moore AJ. 1998Effekter av ett larvigt antipredatorrespons och larvens diet på den vuxna fenotypen hos en aposematisk nyckelpigebagge. Oecologia 114, 274-282. (doi:10.1007/s004420050446) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Stevens DJ, Hansell MH, Freel JA, Monaghan P.1999Developmental trade-offs in caddis flies: increased investment in larval defence alters alterters adult resource allocation. Proc. R. Soc. Lond. B 266, 1049-1054. (doi:10.1098/rspb.1999.0742) Link, ISI, Google Scholar
-
Johnson PTJet al.2018Of poisons and parasites-the defensive role of tetrodotoxin against infections in newts. J. Anim. Ecol. 87, 1192-1204. (doi:10.1111/1365-2656.12816) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Laurentz M, Reudler JH, Mappes J, Friman V, Ikonen S, Lindstedt C. 2012Diet quality can play a critical role in defense efficacy against parasitoids and pathogens in the Glanville fritillary (Melitaea cinxia). J. Chem. Ecol. 38, 116-125. (doi:10.1007/s10886-012-0066-1) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Friman V-P, Lindstedt C, Hiltunen T, Laakso J, Mappes J. 2009Predation på flera trofiska nivåer formar evolutionen av patogenernas virulens. PLoS ONE 4, e6761. (doi:10.1371/journal.pone.0006761) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Nokelainen O, Lindstedt C, Mappes J. 2013Environment-mediated morph-linked immune and life-history responses in the aposematic wood tiger moth. J. Anim. Ecol. 82, 653-662. (doi:10.1111/1365-2656.12037) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
-
Johnston PR, Paris V, Rolff J. 2019Immun genreglering i tarmen under metamorfos hos en holo- kontra en hemimetabol insekt. Phil. Trans. R. Soc. B 374, 20190073. (doi:10.1098/rstb.2019.0073) Länk, ISI, Google Scholar