Abstract
Näringsförhållanden kan leda till att invasioner, utrotningar och populationsfluktuationer hos en art påverkar andra arter dramatiskt i olika naturliga livsmiljöer. Empiriska bevis tyder på att sådana starka effekter sällan fortplantar sig genom näringsväven mer än tre länkar bort från den ursprungliga störningen. Storleken på dessa sfärer av potentiellt inflytande i komplexa samhällen är dock i allmänhet okänd. Här visar vi att arter i stora samhällen från en rad olika akvatiska och terrestra ekosystem i genomsnitt befinner sig två länkar ifrån varandra, och att >95 % av arterna vanligtvis befinner sig inom tre länkar från varandra. Arterna kommer ännu närmare varandra när nätverkets komplexitet och, mer oväntat nog, artrikedomen ökar. Våra resultat är baserade på sju av de största och mest komplexa näringsväven som finns tillgängliga samt på en näringsvävsmodell som utökar de empiriska resultatens generalitet. Dessa resultat tyder på att arternas dynamik i ekosystemen kan vara mer starkt sammankopplad och att förlust av biologisk mångfald och artinvasioner kan påverka fler arter än vad man tidigare trott.
Det genomsnittliga avståndet mellan alla noder i en väv (D) är kanske den mest välkända egenskapen hos komplexa nätverk. Fenomenet ”små världar” i stora sociala nätverk kallas till exempel populärt för ”sex grader av separation” (1). D, som är känt som den karakteristiska banlängden, kvantifierar det genomsnittliga antalet länkar som krävs för att information eller en effekt ska spridas längs de kortaste vägarna mellan noderna i ett nätverk. Nätverken är föremål för ett allt större tvärvetenskapligt intresse (2), vilket illustreras av undersökningar av D bland filmskådespelargrupper, elnät, neurala nätverk och Internet (1-3). Den första studien för att beräkna D i livsmedelsnätverk fann små D i relativt enkla nät med 3-33 taxa, men den empiriska variationen i uppgifterna föranledde en uppmaning till mycket mer forskning om väglängder i livsmedelsnätverk (4).
En livsmedelsväv består av L riktade trofiska länkar mellan S noder eller ”trofiska arter”. Trofiska länkar uppstår mellan konsumenttaxa (dvs. rovdjur, parasiter, växtätare osv.) och de resurstaxa (dvs. bytesdjur, värddjur, växter osv.) som de äter. Trofiska arter är funktionellt distinkta nätverksnoder som består av alla taxa inom en viss näringsväv som delar identiska konsumenter och resurser. Att samla funktionellt likartade taxa till trofiska arter är en konvention inom studier av strukturella födovävar som tycks minska metodologiska bias i data och betonar de topologiskt distinkta aspekterna av födovävarnas nätverk samtidigt som fylogenetiska och andra skillnader mellan klumpade taxa nedtonas (se referenser i ref. 5).
Kopplingsförmåga (C) är den andel av alla möjliga länkar som förverkligas (L/S2) och är ett standardmått på födovävarnas komplexitet som anses vara oberoende av S (6, 7). Avståndet (d) mellan varje artpar i en nätväv beräknas i genomsnitt för att beräkna D (1). Vägar behandlas som oriktade eftersom effekter kan spridas genom nätverket i båda riktningarna. Arter som befinner sig en länk från en fokalart (d = 1) är arter som är en direkt konsument eller resurs för fokalarten. En art som är två länkar (d = 2) från en fokalart saknar en direkt trofisk interaktion med den arten och gör ett eller flera av följande: (i) konsumerar en resursart till den fokala arten, (ii) stöder en konsumentart till den fokala arten, (iii) konsumerar en konsument till den fokala arten, eller (iv) är en resurs till en resurs till den fokala arten. När D definieras ignoreras vanligtvis själv-själv-länkar i nätverksanalyser (1). Eftersom trofiska länkar mellan själv och själv kan vara dynamiskt viktiga i ekosystem, definierar vi d för paret av själv och själv-arter på samma sätt som för alla andra par av arter. Denna metod gör det också möjligt för oss att inkludera den viktiga ekologiska skillnaden (8) mellan kannibaler, som har d = 1, och andra arter, som har d = 2. Vår metod ändrar D bland våra nät med i genomsnitt <1 % jämfört med att använda den mer standardiserade konventionen.
Och även om det finns hundratals matnätsnät i litteraturen har de allra flesta kritiserats för att de är ofullständiga, har för få arter och saknar en rigorös empirisk grund (4, 8-11). Därför fokuserade vi våra analyser på sju av de största, mest omfattande och empiriska näringsväven av högsta kvalitet i primärlitteraturen (tabell 1; ref. 5). Tre av dem är från sötvattenhabitat: Skipwith Pond (12), Little Rock Lake (9) och Bridge Brook Lake (13). Två är från livsmiljöer vid gränsytor mellan sötvatten och hav: Chesapeake Bay (14) och Ythan Estuary (15). Två är från livsmiljöer på land: Coachella Valley (8) och ön St. Martin (16). Bland dessa nät varierar D mellan 1,40 och 2,71 och minskar med ökande anslutningsgrad (tabell 1, figur 1). I genomsnitt är dessa värden på D 5 % lägre än om vi inte hade aggregerat arterna till trofiska arter (data visas inte). Avstånden mellan artpar (d) är tätt klustrade kring medelvärdet, med mycket få vitt skilda artpar (d > 3, fig. 2). I de sju nätverken interagerar i genomsnitt 26 % av artparen direkt (d = 1), och 80 % och 97 % av artparen befinner sig inom två respektive tre länkar från varandra.
- Se inline
- Se popup
Egenskaper hos empiriska och nischmodellerade födovävar
Denna teoretiska begränsning i kombination med begränsad empirisk variation av diversitet (S) och koppling (C) bland tillgängliga data gör att D:s systematiska känslighet för S och C behöver studeras mer. Därför undersökte vi denna känslighet med en nyligen beskriven modell för näringsvävens struktur (5, 20). Denna ”nischmodell” använder S och C som ingångsparametrar och förutsäger framgångsrikt ett dussintal egenskaper hos näringsväven, men var ursprungligen inte testad mot D (5). Vi jämförde D i de sju empiriska nätverken med D i nätverken som genererats av nischmodellen. Nischmodellen konstruerar nät med samma S och C som de empiriska nätverken genom att slumpmässigt arrangera S arter på en endimensionell samhällsnisch. Varje art äter alla arter inom en sammanhängande del av nischen. Centret i sektionen har ett slumpmässigt valt lägre nischvärde än den ätande arten, och sektionens bredd varieras slumpmässigt inom ramen för begränsningen att C i den syntetiserade banan ska motsvara det inmatade värdet. Nischmodellen förutsäger korrekt och exakt D för alla sju empiriska näringsvävar (figur 1, tabell 1).
Med tanke på modellens framgång använde vi den för att karakterisera D:s känslighet för både S och C. Modellresultaten visar att D är måttligt känslig för C och mindre känslig för S (figurerna 1 och 3). För nät med konstant S minskar D med en faktor 2 med en ökning av C med en storleksordning i ett ungefärligt potensrättsförhållande vars lutning är större för mindre nät (fig. 1). För nät med konstant C minskar D överraskande nog med ökande S (fig. 3). Andra analyser som använder föråldrade (7, 21) antaganden om länkskalering hävdar att D ökar med S (4, 17). När S ökar med två storleksordningar minskar dock D ≈5 % i mer komplexa nät (C > 0,20) och 15-50 % i mindre komplexa nät (0,05 < C < 0,10).
Känslighet för D bland nischmodellerade nät för S. Linjerna förbinder medelvärdena från 1 000 iterationer för varje nivå av S och C.
Dessa resultat visar att även i högkvalitativa, artrika födovävar är arterna i allmänhet sammanlänkade genom korta kedjor. Åttio procent av arterna är sammankopplade med en eller två länkar, vilket resulterar i att den kortaste vägen mellan arterna i genomsnitt är ungefär två. De flesta arter i en näringsväv kan alltså betraktas som ”lokala” för varandra och kan potentiellt interagera med andra arter genom minst en kort trofisk kedja. Empiriska studier visar att indirekta effekter i korta kedjor (väglängd = 2 eller 3) kan vara lika viktiga som direkta effekter (väglängd = 1) och bli uppenbara nästan lika snabbt (22, 23). I kombination med våra resultat tyder detta resultat på att tillägg, borttagande eller förändring av arter har potential att snabbt påverka många eller de flesta arter i stora komplexa samhällen.
Våra resultat bör mildras av möjligheterna att antingen över- eller underskatta D. Livsmedelsvävar kan underskatta både den trofiska och funktionella sammankopplingen av organismer i komplexa samhällen och därmed överskatta den effektiva D och underskatta potentialen för spridning av effekter. Detta resultat kan delvis bero på att forskare underskattar det faktiska antalet trofiska länkar som finns mellan arter (11). Ännu viktigare är att näringsväven endast avbildar en av många typer av interaktioner mellan arter. Andra icke-trofiska interaktioner omfattar ekosystemteknik, underlättande, beteendemodifiering och interferenskonkurrens (24-27). Om flera typer av interaktioner beaktas bör den ekologiska kopplingen mellan arter vara högre än den trofiska kopplingen som vi rapporterar. Arter kan alltså vara ekologiskt närmare varandra än vad våra resultat antyder eftersom D minskar med ökande C. Å andra sidan kan våra resultat överskatta potentialen för spridning av effekter eftersom många länkar i näringsväven kan vara ”svaga” och därför oviktiga när det gäller att bestämma arters dynamik och samhällets struktur och funktion (11, 28). Detta resultat tyder på att livsmedelsnätverk som omfattar alla trofiska länkar överskattar arters funktionella koppling. Nya teoretiska och experimentella studier visar dock att många påstått svaga länkar är dynamiskt viktiga (27, 29). Även om livsmedelsnätverken överskattar den funktionella kopplingen uppvisar empiriska nät och modellnätverk med låg koppling (C < 0,08) fortfarande korta karakteristiska banlängder (D < 3) för alla utom de minsta och enklaste nätverken (fig. 1). Små empiriska nät har sällan en låg anslutningsgrad (4). Dessa överväganden visar att vår allmänna slutsats om i genomsnitt två separationsgrader i komplexa födovävar är teoretiskt robust och stämmer överens med de bästa tillgängliga uppgifterna. Två grader kan dock överskatta storleken på ekologiska ”världar” när andra interspecifika interaktioner beaktas.
Två grader av separation i ekologiska världar är särskilt viktigt eftersom empirister sällan observerar att starka effekter mellan arter fortplantar sig längre än tre kopplingar (22, 24, 30, 31). För banlängder ≤3 har både teoretiska och empiriska studier visat att kortare kedjeeffekter inte nödvändigtvis är starkare än längre kedjor (t.ex. ref. 22, 24 och 27). Den mest omfattande genomgången av experimentellt påvisade indirekta effekter tyder på att både direkta och indirekta effekter var och en står för ≈40 % av förändringen i samhällsstrukturen till följd av att man manipulerar arters abundans (24), medan de återstående 20 % av variansen lämnas oförklarade. Av de indirekta effekterna berodde nästan 95 % på korta kedjor (väglängd = 2 eller 3; se bilagor i ref. 24). Procentandelen varians som förklaras på grund av direkta och indirekta effekter verkar vara oberoende av artrikedomen (24), vilket stämmer överens med vårt resultat att D är okänslig för S. Med ökande nätstorlek ökar antalet signifikanta indirekta effekter med korta kedjor per art, medan antalet signifikanta indirekta effekter med långa kedjor förblir litet även om antalet längre vägar växer snabbt (24).
Andra empiriska studier har visat på starka ”trofiska kaskader” i en rad olika terrestriska och akvatiska ekosystem (32-34), där betydande effekter ofta fortplantar sig två och ibland tre länkar från manipulerade arter. Dessa studier bekräftar att banlängder med <3 länkar ofta är dynamiskt viktiga. Den ringa förekomsten av påvisade trofiska kaskader på långa avstånd (banlängd > 3) överensstämmer dock med andra empiriska studier som tyder på att artpar med d ≥ 3 är funktionellt (eller dynamiskt) frånkopplade. Denna brist har flera andra plausibla förklaringar. Våra data och nischmodellen tyder på att i de flesta nät har mer än 95 % av artparen d ≤ 3 (fig. 4). De få empiriska nät som utgör undantag har relativt få arter eller är större nät med ovanligt låg anslutningsgrad. Eftersom d ≤ 3-kedjor nästan alltid förekommer mellan arter kan det vara särskilt svårt att tillskriva effekter till längre kedjor eftersom kortare effektkedjor måste uteslutas som ansvariga för effekterna. Avsaknaden av effekter av långa kedjor kan också bero på aggregering av arter (8, ∥) i dessa studier i trofinivåer, vilket skulle kunna dölja sådana effekter (34). Om man till exempel manipulerar tätheten av konsumenter av sekundära rovdjur kan det leda till att en positivt reagerande växtart kompenserar för en negativt reagerande växtart. Mer uppmärksamhet på disaggregerade arter inom trofiska nivåer skulle kunna belysa sådana möjligheter (34).
Fraktion av artpar med d ≤ 3 i nischmodellwebbar som en funktion av artantal (S) och konnektivitet (C). Närliggande linjer betecknar isopletter som ligger 0,025 meter från varandra. De flesta empiriska nät faller över och till höger om isopletten 0,95.
Totalt tyder de empiriska studierna av effekter av artmanipulation på att ”avlägsna” (d > 3) arter sällan påverkar varandra. Att hitta d > 3 i livsmedelsnätverk, vilket föreslagits i andra studier av livsmedelsnätverk (4, 18) och hittats i andra komplexa småvärldsnätverk (1, 35), skulle därför allvarligt ifrågasätta det populära ekologiska talesättet att ”allt är kopplat till allt annat”. D > 3 skulle ha föreslagit att många, om inte de flesta arter inom näringsväven är funktionellt isolerade från varandra. Därför kan våra analyser vara den mest systematiska och grundliga vetenskapliga bekräftelsen av detta ekologiska talesätt genom att visa att alla arter inom de flesta ekologiska system potentiellt är nära grannar. Sammantaget tyder robustheten hos den korta karakteristiska banlängden D i näringsväven mot förändringar i storlek, komplexitet och livsmiljö på att den lilla världens potential för utbredd och snabb spridning av effekter (1) i ett samhälle av interagerande organismer generellt sett gäller för ekosystem, trots att de är mindre än ”små världar” (17, 19). Större D kan hittas i livsmedelsnätverk som sträcker sig över mer distinkta habitatgränser (t.ex. mellan terrestra och akvatiska ekosystem). Större D kan också genereras metodologiskt genom att fokusera på ”käll”-nätverk. Sådana nät har per definition en snedvriden nätstruktur genom att begränsa medlemskapet till direkta och indirekta konsumenter av endast en eller mycket få resursarter som finns i ett samhälle (36). Som ett resultat av att man ignorerar dessa konsumenters länkar till uteslutna resurser tenderar källwebben att ha ovanligt låg anslutningsgrad (19), vilket vår modell visar är förknippat med större D. Vi uteslöt källwebben, inklusive Scotch Broom-webben som fokuserades på i en annan topologistudie (18), från analysen på grund av denna bias. Scotch Broom-webben är uppbyggd av en enda buskarten och har C = 0,016 (37) och D = 3,4 (18).
Mekanismer som potentiellt är ansvariga för små D bland födoväven är för närvarande okända och förtjänar att undersökas ytterligare. Våra resultat tyder på att sådana mekanismer är nära relaterade till observerade nivåer av koppling (6, 7) och andra faktorer som genererar nätets topologi (5). Evolutionen av födoämneskapaciteten har föreslagits som ansvarig för de observerade nivåerna av C (6). Mekanismer som är förknippade med populationsdynamik kan också vara ansvariga, vilket antyds av fynd som visar att en ökning av antalet svaga interaktioner kan öka den dynamiska stabiliteten och underlätta samexistens (7, 27, 29).
Inom livsmiljöer såväl som mellan livsmiljöer kan uppmärksamhet på trofiska vägar mellan arter hjälpa naturvårdsförvaltare genom att föreslå om och hur arter påverkar varandra. Det behövs dock mer forskning om variationen i effektstyrka mellan arter för att förvaltare ska kunna prioritera den uppmärksamhet som ges till arter inom 1, 2 och 3 länkar från en art av intresse (t.ex. utrotningshotade eller invasiva arter). Utan sådan forskning minskar vårt konstaterande att nästan allt är kopplat till allt annat endast något de topologiskt tänkbara effekterna att ta hänsyn till. Sammantaget specificerar våra resultat hur förlust av biologisk mångfald (38), invasioner av arter och förändringar i populationer har en topologiskt och dynamiskt påvisad potential att påverka många fler arter som förekommer samtidigt än vad som ofta uppskattas (30). Graden i vilken denna potential förverkligas förtjänar mycket ytterligare forskning.
Acknowledgments
Kommentarerna från Bruce Menge och flera anonyma granskare var till stor hjälp för manuskriptet. Detta arbete stöddes av Santa Fe Institute (J.A.D.), National Science Foundation Grants DEB-0083929 (till R.J.W., A.-L.B., och N.D.M.) och DUE-9950461 (till N.D.M. och R.J.W.) samt ett Biological Informatics Postdoctoral Fellowship till J.A.D. (DEB/DBI-0074521).
Footnotes
-
↵¶ Till vem önskemål om tryckning ska riktas. E-post: neo{at}sfsu.edu.
-
↵‖ Williams, R. J., Martinez, N. D., Berlow, E. L., Dunne, J. A. & Barabási, A.-L. (2001) Two Degrees of Separation in Complex Food Webs, Santa Fe Institute Working Paper 01-07-036.
Abkortningar
D , karakteristisk väglängd; d , kortaste avstånd mellan två arter; S , antal trofiska arter; L , antal trofiska länkar; C , connectance