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Gilpin apareceu na série de TV Cheers, interpretando Holly Matheson no 21º episódio da 11ª temporada, que foi ao ar em Abril de 1993.
De 1993 até 2004, Gilpin interpretou Roz Doyle na série de televisão Frasier, um spin-off de Cheers, estrelado por Kelsey Grammer como Frasier Crane, o papel que ele tinha desempenhado no Cheers desde 1984. Junto com o elenco principal, Gilpin ganhou um Prêmio Grêmio de Atores de Cinema por Performance Excepcional de um Ensemble em uma Série de Comédia em 1999.
Em 2009, Gilpin apareceu no drama da Família ABC Make It or Break It, pelo qual recebeu um Prêmio Gracie na categoria de “Ator Feminino Excepcional em um Papel de Apoio em uma Série Dramática”.
Gilpin e Frasier co-estrela Jane Leeves dirigiram uma produtora, “Bristol Cities” (nome da gíria de rimas de cockney), cujos projetos incluíram um piloto da rede Fox intitulado Minister of Divine, um remake americano da sitcom britânica The Vicar of Dibley com Kirstie Alley (outro regular Cheers) em um papel estrelado.
Gilpin é a artista vocal da personagem Jane Proudfoot em Final Fantasy: The Spirits Within. Ela também forneceu as vozes de Desiree na série de televisão animada Nickelodeon Danny Phantom, Volcana in Superman: The Animated Series and Justice League, Hecate in Hercules: A Série Animada, e Kate Corrigan nos filmes de animação Hellboy. Gilpin também fez trabalhos de voz para vários comerciais de televisão da Wells Fargo e Johnsonville Meats.
Gilpin apareceu na série de televisão Medium and Desperate Housewives. Ela tem um papel de apoio na série de televisão Make It or Break It e tem aparecido na Law and Order: Intenção criminosa. Ela estrelou ao lado de Teri Polo no filme Lifetime For the Love of a Child. Em 2012, Gilpin estrelou com outra estrela do Cheers stalwart, Ted Danson, no CSI: Crime Scene Investigation. Ela também teve um papel recorrente em Men at Work na TBS como editora da revista Full Steam. Na segunda temporada do Scorpion, ela foi apresentada como Katherine Cooper, uma superior da equipe de segurança nacional.